Summary

Pupilolie om auditieve sensatie bij cavia's te beoordelen

Published: January 06, 2023
doi:

Summary

Pupillometrie, een eenvoudige en niet-invasieve techniek, wordt voorgesteld als een methode om gehoor-in-lawaai drempels te bepalen bij normaal horende dieren en diermodellen van verschillende auditieve pathologieën.

Abstract

Blootstelling aan lawaai is een belangrijke oorzaak van perceptief gehoorverlies. Diermodellen van lawaai-geïnduceerd gehoorverlies hebben mechanistisch inzicht gegenereerd in de onderliggende anatomische en fysiologische pathologieën van gehoorverlies. Het relateren van gedragstekorten waargenomen bij mensen met gehoorverlies aan gedragsstoornissen in diermodellen blijft echter een uitdaging. Hier wordt pupillometrie voorgesteld als een methode die de directe vergelijking van dierlijke en menselijke gedragsgegevens mogelijk maakt. De methode is gebaseerd op een aangepast oddball-paradigma – het onderwerp laten wennen aan de herhaalde presentatie van een stimulus en met tussenpozen een afwijkende stimulus presenteren die op een of andere parametrische manier varieert van de herhaalde stimulus. Het fundamentele uitgangspunt is dat als de verandering tussen de herhaalde en afwijkende stimulus door de proefpersoon wordt gedetecteerd, dit een pupilverwijdingsrespons zal veroorzaken die groter is dan die welke wordt opgewekt door de herhaalde stimulus. Deze aanpak wordt gedemonstreerd met behulp van een vocalisatiecategorisatietaak bij cavia’s, een diermodel dat veel wordt gebruikt in auditief onderzoek, waaronder in gehoorverliesstudies. Door vocalisaties uit de ene vocalisatiecategorie als standaardstimuli te presenteren en een tweede categorie als oddball-stimuli ingebed in ruis bij verschillende signaal-ruisverhoudingen, wordt aangetoond dat de grootte van pupilverwijding als reactie op de oddball-categorie monotoon varieert met de signaal-ruisverhouding. Groeicurveanalyses kunnen vervolgens worden gebruikt om het tijdsverloop en de statistische significantie van deze pupilverwijdingsresponsen te karakteriseren. In dit protocol worden gedetailleerde procedures beschreven voor het wennen van cavia’s aan de opstelling, het uitvoeren van pupillometrie en het evalueren / analyseren van gegevens. Hoewel deze techniek in dit protocol wordt gedemonstreerd bij normaal horende cavia’s, kan de methode worden gebruikt om de sensorische effecten van verschillende vormen van gehoorverlies bij elke proefpersoon te beoordelen. Deze effecten kunnen dan worden gecorreleerd met gelijktijdige elektrofysiologische metingen en post-hoc anatomische observaties.

Introduction

Pupildiameter (PD) kan worden beïnvloed door een groot aantal factoren en de meting van PD die in de loop van de tijd verandert, staat bekend als pupillometrie. PD wordt gecontroleerd door de irissfincterspier (betrokken bij vernauwing) en de irisverwijderspier (betrokken bij verwijding). De vernauwingsspier wordt geïnnerveerd door het parasympathische systeem en omvat cholinerge projecties, terwijl de irisdilatator wordt geïnnerveerd door het sympathische systeem met noradrenerge en cholinerge projecties 1,2,3. De bekendste stimulus om PD-veranderingen te induceren is luminantie-vernauwing en verwijdingsreacties van de pupil kunnen worden geproduceerd door variaties in omgevingslichtintensiteit2. PD verandert ook als functie van brandpuntsafstand2. Het is echter al tientallen jaren bekend dat PD ook niet-luminantie-gerelateerde fluctuaties 4,5,6,7 vertoont. Veranderingen in interne mentale toestanden kunnen bijvoorbeeld voorbijgaande PD-veranderingen veroorzaken. De pupil verwijdt zich als reactie op emotioneel geladen prikkels of neemt toe met opwinding 4,5,8,9. Pupilverwijding kan ook verband houden met andere cognitieve mechanismen, zoals verhoogde mentale inspanning of aandacht10,11,12,13. Vanwege deze relatie tussen variaties in de grootte van de pupil en mentale toestanden, zijn PD-veranderingen onderzocht als een marker van klinische stoornissen zoals schizofrenie 14,15, angst 16,17,18, de ziekte van Parkinson 19,20 en de ziekte van Alzheimer 21 onder andere. Bij dieren volgen PD-veranderingen interne gedragstoestanden en zijn gecorreleerd met neuronale activiteitsniveaus in corticale gebieden22,23,24,25. De diameter van de pupil is ook een betrouwbare indicator gebleken voor de slaaptoestand bij muizen26. Deze PD-veranderingen met betrekking tot opwinding en de interne toestand treden meestal op op lange tijdschalen van de orde van enkele tientallen seconden.

In het domein van het gehooronderzoek, zowel bij normaal horenden als bij slechthorenden, zijn luisterinspanning en auditieve waarneming beoordeeld met behulp van pupillometrie. Deze studies omvatten meestal getrainde proefpersonen27,28,29,30 die verschillende soorten detectie- of herkenningstaken uitvoeren. Vanwege de bovengenoemde relatie tussen opwinding en PD, is aangetoond dat verhoogde taakbetrokkenheid en luisterinspanning gecorreleerd zijn met verhoogde pupilverwijdingsresponsen 30,31,32,33,34,35. Puplillometrie is dus gebruikt om aan te tonen dat verhoogde luisterinspanning wordt besteed aan het herkennen van spectraal gedegradeerde spraak bij normaal horende luisteraars29,36. Bij slechthorende luisteraars, zoals mensen met leeftijdsgebonden gehoorverlies 27,30,37,38,39,40,41 en gebruikers van cochleaire implantaten 42,43, namen de reacties van leerlingen ook toe met afnemende spraakverstaanbaarheid; Slechthorende luisteraars vertoonden echter een grotere pupilverwijding in gemakkelijkere luisteromstandigheden in vergelijking met normaal horende proefpersonen 27,30,37,38,39,40,41,42,43. Maar experimenten waarbij de luisteraar een herkenningstaak moet uitvoeren, zijn niet altijd mogelijk – bijvoorbeeld bij baby’s of in sommige diermodellen. Niet-luminantiegerelateerde pupilreacties die worden opgeroepen door akoestische stimuli zouden dus een haalbare alternatieve methode kunnen zijn om auditieve detectie in deze gevallen te beoordelen44,45. Eerdere studies toonden een voorbijgaande en stimulus-gekoppelde pupilverwijding aan als onderdeel van de oriëntatiereflex46. Latere studies hebben het gebruik van stimulus-gekoppelde pupilverwijdingen aangetoond om frequentiegevoeligheidscurves af te leiden bij uilen47,48. Onlangs zijn deze methoden aangepast om de gevoeligheid van de pupilverwijdingsrespons bij menselijke zuigelingente beoordelen 48. Pupillometrie is een betrouwbare en niet-invasieve benadering gebleken om auditieve detectie- en discriminatiedrempels bij passief luisterende cavia’s (huisartsen) te schatten door gebruik te maken van een breed scala aan eenvoudige (tonen) en complexe (GP-vocalisaties) stimuli49. Deze stimulusgerelateerde PD-veranderingen treden meestal op snellere tijdschalen van de orde van enkele seconden op en zijn gekoppeld aan stimulustiming. Hier wordt pupillometrie van stimulusgerelateerde PD-veranderingen voorgesteld als een methode om gedragseffecten van verschillende soorten gehoorstoornissen in diermodellen te bestuderen. In het bijzonder worden pupillometrieprotocollen voor gebruik bij huisartsen, een goed ingeburgerd diermodel van verschillende soorten auditieve pathologieën 50,51,52,53,54,55,56 (zie ook referentie 57 voor een uitputtende beoordeling) beschreven.

Hoewel deze techniek wordt gedemonstreerd bij normaal horende huisartsen, kunnen deze methoden gemakkelijk worden aangepast aan andere diermodellen en diermodellen van verschillende auditieve pathologieën. Belangrijk is dat pupillometrie kan worden gecombineerd met andere niet-invasieve metingen zoals EEG, evenals met invasieve elektrofysiologische opnames om de mechanismen te bestuderen die ten grondslag liggen aan mogelijke geluidsdetectie en perceptietekorten. Ten slotte kan deze benadering ook worden gebruikt om brede overeenkomsten tussen menselijke en dierlijke modellen vast te stellen.

Protocol

Voor alle experimentele procedures moet u goedkeuring verkrijgen van het Institutional Animal Care and Use Committee (IACUC) en zich houden aan de NIH-richtlijnen voor de verzorging en het gebruik van proefdieren. In de Verenigde Staten van Amerika zijn huisartsen bovendien onderworpen aan de voorschriften van het Amerikaanse ministerie van Landbouw (USDA). Alle procedures in dit protocol werden goedgekeurd door de Universiteit van Pittsburgh IACUC en hielden zich aan de NIH-richtlijnen voor de verzorging en het gebruik …

Representative Results

Pupillometrie werd uitgevoerd in drie mannelijke gepigmenteerde huisartsen, met een gewicht van ~ 600-1.000 g in de loop van de experimenten. Zoals beschreven in dit protocol, werd voor het schatten van categorisatiedrempels voor call-in-noise een oddball-paradigma gebruikt voor stimuluspresentatie. In het oddball-paradigma werden oproepen die tot één categorie (whines) behoorden ingebed in witte ruis bij een bepaalde SNR gebruikt als standaardstimuli (figuur 2A) en oproepen uit een andere categorie (wheeks) ingebed in…

Discussion

Dit protocol demonstreert het gebruik van pupillometrie als een niet-invasieve en betrouwbare methode om auditieve drempels bij passief luisterende dieren te schatten. Volgens het hier beschreven protocol werden de inschakelgeluidscategoriseringsdrempels bij normaal horende huisartsen geschat. Drempels geschat met behulp van pupillometrie bleken consistent te zijn met die verkregen met behulp van operante training62. In vergelijking met operante training was het pupillometrieprotocol echter relati…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dit werk werd ondersteund door de NIH (R01DC017141), de Pennsylvania Lions Hearing Research Foundation en fondsen van de afdelingen Otolaryngologie en Neurobiologie, Universiteit van Pittsburgh.

Materials

Analog output board Measurement Computing Corporation, Norton, MA PCI-DDA02/12
Anechoic foam Sonex One, Pinta Acoustic, Minneapolis, MN
Condenser microphone Behringer, Willich, Germany C-2
Free-field microphone Bruel & Kjaer, Denmark) Type 4940 
Matlab Mathworks, Inc., Natick, MA 2018a version
Monocular remote camera and illuminator system Arrington Research, Scottsdale, AZ MCU902 Infrared LED array + camera with infrared filter
Multifunction I/O Device National Instruments, Austin, TX PCI-6229
Neural interface processor Ripple Neuro, Salt Lake City, UT SCOUT
Piezoelectric motion sensor SparkFun Electronics, Niwot, CO SEN-10293
Pinch valve Cole-Palmer Instrument Co., Vernon Hills, IL EW98302-02
Programmable attenuator Tucker-Davis Technologies, Alachua, FL PA5
Silicon Tubing Cole-Parmer ~3 mm
Sound attenuating chamber IAC Acoustics
Speaker full-range driver Tang Band Speaker, Taipei, Taiwan W4-1879
Stereo Amplifier Tucker-Davis Technologies, Alachua, FL SA1
Tabletop – CleanTop Optical TMC vibration control / Ametek, Peabody, MA
Viewpoint software ViewPoint, Arrington Research, Scottsdale, AZ

References

  1. Steinhauer, S. R., Siegle, G. J., Condray, R., Pless, M. Sympathetic and parasympathetic innervation of pupillary dilation during sustained processing. International Journal of Psychophysiology. 52 (1), 77-86 (2004).
  2. Strauch, C., Wang, C. A., Einhäuser, W., Vander Stigchel, S., Naber, M. Pupillometry as an integrated readout of distinct attentional networks. Trends in Neurosciences. 45 (8), 635-647 (2022).
  3. Turnbull, P. R., Irani, N., Lim, N., Phillips, J. R. Origins of Pupillary Hippus in the autonomic nervous system. Investigative Ophthalmology & Visual Science. 58 (1), 197-203 (2017).
  4. Bradley, M. M., Miccoli, L., Escrig, M. A., Lang, P. J. The pupil as a measure of emotional arousal and autonomic activation. Psychophysiology. 45 (4), 602-607 (2008).
  5. Oliva, M., Anikin, A. Pupil dilation reflects the time course of emotion recognition in human vocalizations. Scientific Reports. 8 (1), 4871 (2018).
  6. Privitera, C. M., Renninger, L. W., Carney, T., Klein, S., Aguilar, M. Pupil dilation during visual target detection. Journal of Vision. 10 (10), 3 (2010).
  7. Zekveld, A. A., Koelewijn, T., Kramer, S. E. The pupil dilation response to auditory stimuli: Current state of knowledge. Trends in Hearing. 22, 2331216518777174 (2018).
  8. Alamia, A., VanRullen, R., Pasqualotto, E., Mouraux, A., Zenon, A. Pupil-linked arousal responds to unconscious surprisal. The Journal of Neuroscience. 39 (27), 5369-5376 (2019).
  9. Wang, C. A., et al. Arousal effects on pupil size, heart rate, and skin conductance in an emotional face task. Frontiers in Neurology. 9, 1029 (2018).
  10. Hess, E. H., Polt, J. M. Pupil size in relation to mental activity during simple problem-solving. Science. 143 (3611), 1190-1192 (1964).
  11. Kahneman, D., Beatty, J. Pupil diameter and load on memory. Science. 154 (3756), 1583-1585 (1966).
  12. Lisi, M., Bonato, M., Zorzi, M. Pupil dilation reveals top-down attentional load during spatial monitoring. Biological Psychology. 112, 39-45 (2015).
  13. Zhao, S., Bury, G., Milne, A., Chait, M. Pupillometry as an objective measure of sustained attention in young and older listeners. Trends in Hearing. 23, 2331216519887815 (2019).
  14. Steinhauer, S. R., Hakerem, G. The pupillary response in cognitive psychophysiology and schizophrenia. Annals of the New York Academy of Sciences. 658, 182-204 (1992).
  15. Thakkar, K. N., et al. Reduced pupil dilation during action preparation in schizophrenia. International Journal of Psychophysiology. 128, 111-118 (2018).
  16. Bitsios, P., Szabadi, E., Bradshaw, C. M. Relationship of the ‘fear-inhibited light reflex’ to the level of state/trait anxiety in healthy subjects. International Journal of Psychophysiology. 43 (2), 177-184 (2002).
  17. Burkhouse, K. L., Siegle, G. J., Gibb, B. E. Pupillary reactivity to emotional stimuli in children of depressed and anxious mothers. Journal of Child Psychology and Psychiatry. 55 (9), 1009-1016 (2014).
  18. Nagai, M., Wada, M., Sunaga, N. Trait anxiety affects the pupillary light reflex in college students. Neuroscience Letters. 328 (1), 68-70 (2002).
  19. Giza, E., Fotiou, D., Bostantjopoulou, S., Katsarou, Z., Karlovasitou, A. Pupil light reflex in Parkinson’s disease: evaluation with pupillometry. International Journal of Neuroscience. 121 (1), 37-43 (2011).
  20. You, S., Hong, J. H., Yoo, J. Analysis of pupillometer results according to disease stage in patients with Parkinson’s disease. Scientific Reports. 11 (1), 17880 (2021).
  21. Fountoulakis, K. N., St Kaprinis, G., Fotiou, F. Is there a role for pupillometry in the diagnostic approach of Alzheimer’s disease? a review of the data. Journal of the American Geriatrics Society. 52 (1), 166-168 (2004).
  22. McGinley, M. J., David, S. V., McCormick, D. A. Cortical membrane potential signature of optimal states for sensory signal detection. Neuron. 87 (1), 179-192 (2015).
  23. McGinley, M. J., et al. Waking state: Rapid variations modulate neural and behavioral responses. Neuron. 87 (6), 1143-1161 (2015).
  24. Schwartz, Z. P., Buran, B. N., David, S. V. Pupil-associated states modulate excitability but not stimulus selectivity in primary auditory cortex. Journal of Neurophysiology. 123 (1), 191-208 (2020).
  25. Vinck, M., Batista-Brito, R., Knoblich, U., Cardin, J. A. Arousal and locomotion make distinct contributions to cortical activity patterns and visual encoding. Neuron. 86 (3), 740-754 (2015).
  26. Yüzgeç, &. #. 2. 1. 4. ;., Prsa, M., Zimmermann, R., Huber, D. Pupil size coupling to cortical states protects the stability of deep sleep via parasympathetic modulation. Current Biology. 28 (3), 392-400 (2018).
  27. Kuchinsky, S. E., et al. Pupil size varies with word listening and response selection difficulty in older adults with hearing loss. Psychophysiology. 50 (1), 23-34 (2013).
  28. Winn, M. B., Wendt, D., Koelewijn, T., Kuchinsky, S. E. Best practices and advice for using pupillometry to measure listening effort: An introduction for those who want to get started. Trends in Hearing. 22, 2331216518800869 (2018).
  29. Zekveld, A. A., Kramer, S. E. Cognitive processing load across a wide range of listening conditions: insights from pupillometry. Psychophysiology. 51 (3), 277-284 (2014).
  30. Zekveld, A. A., Kramer, S. E., Festen, J. M. Cognitive load during speech perception in noise: the influence of age, hearing loss, and cognition on the pupil response. Ear and Hearing. 32 (4), 498-510 (2011).
  31. Koelewijn, T., Zekveld, A. A., Festen, J. M., Kramer, S. E. Pupil dilation uncovers extra listening effort in the presence of a single-talker masker. Ear and Hearing. 33 (2), 291-300 (2012).
  32. McCloy, D. R., Lau, B. K., Larson, E., Pratt, K. A. I., Lee, A. K. C. Pupillometry shows the effort of auditory attention switching. The Journal of the Acoustical Society of America. 141 (4), 2440 (2017).
  33. Piquado, T., Isaacowitz, D., Wingfield, A. Pupillometry as a measure of cognitive effort in younger and older adults. Psychophysiology. 47 (3), 560-569 (2010).
  34. Reilly, J., Kelly, A., Kim, S. H., Jett, S., Zuckerman, B. The human task-evoked pupillary response function is linear: Implications for baseline response scaling in pupillometry. Behavior Research Methods. 51 (2), 865-878 (2019).
  35. Zekveld, A. A., Kramer, S. E., Festen, J. M. Pupil response as an indication of effortful listening: the influence of sentence intelligibility. Ear and Hearing. 31 (4), 480-490 (2010).
  36. Winn, M. B., Edwards, J. R., Litovsky, R. Y. The impact of auditory Spectral Resolution on Listening Effort Revealed by Pupil Dilation. Ear and Hearing. 36 (4), 153-165 (2015).
  37. Ayasse, N. D., Wingfield, A. A Tipping point in listening effort: Effects of linguistic complexity and age-related hearing loss on sentence comprehension. Trends in Hearing. 22, 2331216518790907 (2018).
  38. Koelewijn, T., Versfeld, N. J., Kramer, S. E. Effects of attention on the speech reception threshold and pupil response of people with impaired and normal hearing. Hearing Research. 354, 56-63 (2017).
  39. Kramer, S. E., Kapteyn, T. S., Festen, J. M., Kuik, D. J. Assessing aspects of auditory handicap by means of pupil dilatation. Audiology. 36 (3), 155-164 (1997).
  40. Kuchinsky, S. E., et al. Speech-perception training for older adults with hearing loss impacts word recognition and effort. Psychophysiology. 51 (10), 1046-1057 (2014).
  41. Wendt, D., Hietkamp, R. K., Lunner, T. Impact of noise and noise reduction on processing effort: A pupillometry study. Ear and Hearing. 38 (6), 690-700 (2017).
  42. Winn, M. B. Rapid release from listening effort resulting from semantic context, and effects of spectral degradation and cochlear implants. Trends in Hearing. 20, 2331216516669723 (2016).
  43. Winn, M. B., Moore, A. N. Pupillometry reveals that context benefit in speech perception can be disrupted by later-occurring sounds, especially in listeners with Cochlear implants. Trends in Hearing. 22, 2331216518808962 (2018).
  44. Selezneva, E., Brosch, M., Rathi, S., Vighneshvel, T., Wetzel, N. Comparison of pupil dilation responses to unexpected sounds in monkeys and humans. Frontiers in Psychology. 12, 754604 (2021).
  45. Wetzel, N., Buttelmann, D., Schieler, A., Widmann, A. Infant and adult pupil dilation in response to unexpected sounds. Developmental Psychobiology. 58 (3), 382-392 (2016).
  46. Sokolov, E. N. Higher nervous functions; the orienting reflex. Annual Review of Physiology. 25, 545-580 (1963).
  47. Bala, A. D., Takahashi, T. T. Pupillary dilation response as an indicator of auditory discrimination in the barn owl. Journal of Comparative Physiology A. 186 (5), 425-434 (2000).
  48. Bala, A. D. S., Whitchurch, E. A., Takahashi, T. T. Human auditory detection and discrimination measured with the pupil dilation Response. Journal of the Association for Research in Otolaryngology. 21 (1), 43-59 (2020).
  49. Montes-Lourido, P., Kar, M., Kumbam, I., Sadagopan, S. Pupillometry as a reliable metric of auditory detection and discrimination across diverse stimulus paradigms in animal models. Scientific Reports. 11 (1), 3108 (2021).
  50. Coomber, B., et al. Neural changes accompanying tinnitus following unilateral acoustic trauma in the guinea pig. European Journal of Neuroscience. 40 (2), 2427-2441 (2014).
  51. Fan, L., et al. Pre-exposure to lower-level noise mitigates cochlear synaptic loss induced by high-level noise. Frontiers in Systems Neuroscience. 14, 25 (2020).
  52. Furman, A. C., Kujawa, S. G., Liberman, M. C. Noise-induced cochlear neuropathy is selective for fibers with low spontaneous rates. Journal of Neurophysiology. 110 (3), 577-586 (2013).
  53. Hickman, T. T., Hashimoto, K., Liberman, L. D., Liberman, M. C. Synaptic migration and reorganization after noise exposure suggests regeneration in a mature mammalian cochlea. Scientific Reports. 10 (1), 19945 (2020).
  54. Huetz, C., Guedin, M., Edeline, J. M. Neural correlates of moderate hearing loss: time course of response changes in the primary auditory cortex of awake guinea-pigs. Frontiers in Systems Neuroscience. 8, 65 (2014).
  55. Lin, H. W., Furman, A. C., Kujawa, S. G., Liberman, M. C. Primary neural degeneration in the Guinea pig cochlea after reversible noise-induced threshold shift. Journal of the Association for Research in Otolaryngology. 12 (5), 605-616 (2011).
  56. Shi, L., et al. Ribbon synapse plasticity in the cochleae of Guinea pigs after noise-induced silent damage. PLoS One. 8 (12), 81566 (2013).
  57. Naert, G., Pasdelou, M. P., Le Prell, C. G. Use of the guinea pig in studies on the development and prevention of acquired sensorineural hearing loss, with an emphasis on noise. The Journal of the Acoustical Society of America. 146 (5), 3743 (2019).
  58. Montes-Lourido, P., Kar, M., Pernia, M., Parida, S., Sadagopan, S. Updates to the guinea pig animal model for in-vivo auditory neuroscience in the low frequency regime. Hearing Research. 424, 108603 (2022).
  59. Gao, L., Wang, X. Intracellular neuronal recording in awake nonhuman primates. Nature Protocols. 15 (11), 3615-3631 (2020).
  60. Lu, T., Liang, L., Wang, X. Neural representations of temporally asymmetric stimuli in the auditory cortex of awake primates. Journal of Neurophysiology. 85 (6), 2364-2380 (2001).
  61. Wichmann, F. A., Hill, N. J. The psychometric function: I. Fitting, sampling, and goodness of fit. Perception & psychophysics. 63 (8), 1293-1313 (2001).
  62. Kar, M., et al. Vocalization categorization behavior explained by a feature-based auditory categorization model. bioRxiv. , 483596 (2022).
  63. Schaeffer, D. J., Liu, C., Silva, A. C., Everling, S. Magnetic resonance imaging of marmoset monkeys. ILAR Journal. 61 (2-3), 274-285 (2020).
  64. Drucker, C. B., Carlson, M. L., Toda, K., DeWind, N. K., Platt, M. L. Non-invasive primate head restraint using thermoplastic masks. Journal of Neuroscience Methods. 253, 90-100 (2015).
  65. Meyer, A. F., O’Keefe, J., Poort, J. Two distinct types of eye-head coupling in freely moving mice. Current Biology. 30 (11), 2116-2130 (2020).
  66. Nath, T., et al. Using DeepLabCut for 3D markerless pose estimation across species and behaviors. Nature Protocols. 14 (7), 2152-2176 (2019).
  67. DiNino, M., Holt, L. L., Shinn-Cunningham, B. G. Cutting through the noise: Noise-Induced cochlear synaptopathy and individual differences in speech understanding among listeners with normal audiograms. Ear and Hearing. 43 (1), 9-22 (2022).

Play Video

Cite This Article
Pernia, M., Kar, M., Montes-Lourido, P., Sadagopan, S. Pupillometry to Assess Auditory Sensation in Guinea Pigs. J. Vis. Exp. (191), e64581, doi:10.3791/64581 (2023).

View Video