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Neuroscience

Pupilometría para evaluar la sensación auditiva en cobayas

Published: January 06, 2023
doi:
10.3791/64581
, , ,
1Department of Neurobiology,University of Pittsburgh, 2Center for Neuroscience,University of Pittsburgh, 3Department of Bioengineering,University of Pittsburgh, 4Center for Neural Basis of Cognition,University of Pittsburgh, 5Department of Communication Science and Disorders,University of Pittsburgh, 6Department of Transfer and Innovation, USC University Hospital Complex (CHUS),University of Santiago de Compostela

Summary

La pupilometría, una técnica simple y no invasiva, se propone como un método para determinar los umbrales de audición en ruido en animales de audición normal y modelos animales de diversas patologías auditivas.

Abstract

La exposición al ruido es una de las principales causas de pérdida auditiva neurosensorial. Los modelos animales de pérdida auditiva inducida por ruido han generado una visión mecanicista de las patologías anatómicas y fisiológicas subyacentes de la pérdida auditiva. Sin embargo, la relación de los déficits de comportamiento observados en humanos con pérdida auditiva con los déficits de comportamiento en modelos animales sigue siendo un desafío. Aquí, la pupilometría se propone como un método que permitirá la comparación directa de datos de comportamiento animal y humano. El método se basa en un paradigma extraño modificado: habituar al sujeto a la presentación repetida de un estímulo y presentar intermitentemente un estímulo desviado que varía de alguna manera paramétrica del estímulo repetido. La premisa fundamental es que si el sujeto detecta el cambio entre el estímulo repetido y desviado, desencadenará una respuesta de dilatación de la pupila que es mayor que la provocada por el estímulo repetido. Este enfoque se demuestra utilizando una tarea de categorización de vocalización en conejillos de indias, un modelo animal ampliamente utilizado en la investigación auditiva, incluso en estudios de pérdida auditiva. Al presentar vocalizaciones de una categoría de vocalización como estímulos estándar y una segunda categoría como estímulos extraños incrustados en ruido en varias relaciones señal-ruido, se demuestra que la magnitud de la dilatación de la pupila en respuesta a la categoría extraña varía monótonamente con la relación señal-ruido. Los análisis de la curva de crecimiento se pueden utilizar para caracterizar el curso temporal y la significación estadística de estas respuestas de dilatación de la pupila. En este protocolo, se describen procedimientos detallados para aclimatar a los conejillos de indias a la configuración, realizar pupilometría y evaluar / analizar datos. Aunque esta técnica se demuestra en conejillos de indias de audición normal en este protocolo, el método se puede utilizar para evaluar los efectos sensoriales de diversas formas de pérdida auditiva dentro de cada sujeto. Estos efectos pueden correlacionarse con medidas electrofisiológicas concurrentes y observaciones anatómicas post-hoc.

Introduction

El diámetro de la pupila (DP) puede verse afectado por un gran número de factores y la medición de la DP que cambia con el tiempo se conoce como pupilometría. La EP está controlada por el músculo del esfínter del iris (involucrado en la constricción) y el músculo dilatador del iris (involucrado en la dilatación). El músculo de constricción está inervado por el sistema parasimpático e involucra proyecciones colinérgicas, mientras que el dilatador del iris está inervado por el sistema simpático que involucra proyecciones noradrenérgicas y colinérgicas 1,2,3. El estímulo más conocido para inducir cambios en la EP es la luminancia-constricción y las respuestas de dilatación de la pupila pueden ser producidas por variaciones en la intensidad de la luz ambiental2. La DP también cambia en función de la distancia focal2. Sin embargo, se sabe desde hace décadas que la EP también muestra fluctuaciones no relacionadas con la luminancia 4,5,6,7. Por ejemplo, los cambios en los estados mentales internos pueden provocar cambios transitorios en la EP. La pupila se dilata en respuesta a estímulos emocionalmente cargados o aumenta con la excitación 4,5,8,9. La dilatación de la pupila también podría estar relacionada con otros mecanismos cognitivos, como el aumento del esfuerzo mental o de la atención10,11,12,13. Debido a esta relación entre las variaciones del tamaño de la pupila y los estados mentales, los cambios en la EP se han explorado como un marcador de trastornos clínicos como la esquizofrenia 14,15, la ansiedad 16,17,18, la enfermedad de Parkinson 19,20 y la enfermedad de Alzheimer 21 entre otros. En animales, los cambios en la EP rastrean los estados internos de comportamiento y se correlacionan con los niveles de actividad neuronal en las áreas corticales22,23,24,25. El diámetro de la pupila también ha demostrado ser un indicador fiable del estado de sueño en ratones26. Estos cambios en la EP relacionados con la excitación y el estado interno generalmente ocurren en escalas de tiempo largas del orden de varias decenas de segundos.

En el ámbito de la investigación auditiva, tanto en la audición normal como en los sujetos con discapacidad auditiva, el esfuerzo auditivo y la percepción auditiva se han evaluado mediante pupilometría. Estos estudios suelen involucrar sujetos de investigación entrenados27,28,29,30 que realizan diversos tipos de tareas de detección o reconocimiento. Debido a la relación antes mencionada entre la excitación y la EP, se ha demostrado que el aumento de la participación en las tareas y el esfuerzo de escucha se correlacionan con el aumento de las respuestas de dilatación de la pupila 30,31,32,33,34,35. Por lo tanto, la pupilometría ha sido utilizada para demostrar que se gasta un mayor esfuerzo de escucha para reconocer el habla espectralmente degradada en oyentes de audición normal29,36. En los oyentes con discapacidad auditiva, como los seres humanos con pérdida auditiva relacionada con la edad 27,30,37,38,39,40,41 y los usuarios de implantes cocleares 42,43, las respuestas de los alumnos también aumentaron con la disminución de la inteligibilidad del habla; Sin embargo, los oyentes con discapacidad auditiva mostraron una mayor dilatación de la pupila en condiciones auditivas más fáciles en comparación con los sujetos con audición normal 27,30,37,38,39,40,41,42,43. Pero los experimentos que requieren que el oyente realice una tarea de reconocimiento no siempre son posibles, por ejemplo, en bebés o en algunos modelos animales. Así, las respuestas pupilares no relacionadas con la luminancia evocadas por estímulos acústicos podrían ser un método alternativo viable para evaluar la detección auditiva en estos casos44,45. Estudios anteriores demostraron una dilatación pupilar transitoria y ligada al estímulo como parte del reflejo orientador46. Estudios posteriores han demostrado el uso de dilataciones pupilares ligadas a estímulos para derivar curvas de sensibilidad de frecuencia en búhos47,48. Recientemente, estos métodos han sido adaptados para evaluar la sensibilidad de la respuesta de dilatación de la pupila en lactantes humanos48. La pupilometría ha demostrado ser un enfoque fiable y no invasivo para estimar los umbrales de detección auditiva y discriminación en cobayas (GP) de escucha pasiva mediante el uso de una amplia gama de estímulos simples (tonos) y complejos (vocalizaciones GP)49. Estos cambios en la EP relacionados con el estímulo generalmente ocurren en escalas de tiempo más rápidas del orden de varios segundos y están vinculados al momento del estímulo. Aquí, la pupilometría de los cambios de EP relacionados con el estímulo se propone como un método para estudiar los impactos conductuales de varios tipos de discapacidad auditiva en modelos animales. En particular, se describen los protocolos de pupilometría para su uso en médicos de cabecera, un modelo animal bien establecido de varios tipos de patologías auditivas 50,51,52,53,54,55,56 (ver también referencia 57 para una revisión exhaustiva).

Aunque esta técnica se demuestra en médicos de cabecera de audición normal, estos métodos se pueden adaptar fácilmente a otros modelos animales y modelos animales de diversas patologías auditivas. Es importante destacar que la pupilometría se puede combinar con otras mediciones no invasivas como el EEG, así como con registros electrofisiológicos invasivos para estudiar los mecanismos subyacentes a la posible detección de sonido y los déficits de percepción. Finalmente, este enfoque también se puede utilizar para establecer amplias similitudes entre los modelos humanos y animales.

Protocol

Para todos los procedimientos experimentales, obtenga la aprobación del Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales (IACUC) y adhiérase a las Pautas de los NIH para el cuidado y uso de animales de laboratorio. En los Estados Unidos de América, los médicos generales también están sujetos a las regulaciones del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA). Todos los procedimientos de este protocolo fueron aprobados por la Universidad de Pittsburgh IACUC y se adhirieron a las Directrices de los NIH …

Representative Results

La pupilometría se realizó en tres médicos de cabecera pigmentados masculinos, con un peso de ~ 600-1,000 g en el transcurso de los experimentos. Como se describe en este protocolo, para estimar los umbrales de categorización de llamada en ruido, se utilizó un paradigma extraño para la presentación de estímulos. En el paradigma extraño, las llamadas pertenecientes a una categoría (gemidos) incrustadas en ruido blanco en una SNR dada se emplearon como estímulos estándar (Figura 2A), y las llamadas de otra cate…

Discussion

Este protocolo demuestra el uso de la pupilometría como un método no invasivo y fiable para estimar los umbrales auditivos en animales que escuchan pasivamente. Siguiendo el protocolo descrito aquí, se estimaron los umbrales de categorización de llamada en ruido en médicos de cabecera de audición normal. Los umbrales estimados por pupilometría fueron consistentes con los obtenidos mediante entrenamiento operante62. Sin embargo, en comparación con el entrenamiento operante, el protocolo de …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabajo fue apoyado por el NIH (R01DC017141), la Fundación de Investigación de la Audición de los Leones de Pensilvania y fondos de los Departamentos de Otorrinolaringología y Neurobiología de la Universidad de Pittsburgh.

Materials

Analog output board Measurement Computing Corporation, Norton, MA PCI-DDA02/12
Anechoic foam Sonex One, Pinta Acoustic, Minneapolis, MN
Condenser microphone Behringer, Willich, Germany C-2
Free-field microphone Bruel & Kjaer, Denmark) Type 4940 
Matlab Mathworks, Inc., Natick, MA 2018a version
Monocular remote camera and illuminator system Arrington Research, Scottsdale, AZ MCU902 Infrared LED array + camera with infrared filter
Multifunction I/O Device National Instruments, Austin, TX PCI-6229
Neural interface processor Ripple Neuro, Salt Lake City, UT SCOUT
Piezoelectric motion sensor SparkFun Electronics, Niwot, CO SEN-10293
Pinch valve Cole-Palmer Instrument Co., Vernon Hills, IL EW98302-02
Programmable attenuator Tucker-Davis Technologies, Alachua, FL PA5
Silicon Tubing Cole-Parmer ~3 mm
Sound attenuating chamber IAC Acoustics
Speaker full-range driver Tang Band Speaker, Taipei, Taiwan W4-1879
Stereo Amplifier Tucker-Davis Technologies, Alachua, FL SA1
Tabletop – CleanTop Optical TMC vibration control / Ametek, Peabody, MA
Viewpoint software ViewPoint, Arrington Research, Scottsdale, AZ
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Pernia, M., Kar, M., Montes-Lourido, P., Sadagopan, S. Pupillometry to Assess Auditory Sensation in Guinea Pigs. J. Vis. Exp. (191), e64581, doi:10.3791/64581 (2023).
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