Un método para el seguimiento de la evolución del tiempo de los potenciales evocados en estado estacionario
Summary
Se presenta un protocolo para evaluar la evolución del tiempo del entretamiento neural a estímulos repetitivos externos. Las grabaciones de estado estacionario de la misma condición experimental se adquieren y promedian en el dominio de tiempo. La dinámica de estado estacionario se analiza trazando la amplitud de respuesta en función del tiempo.
Abstract
El entrenamiento neuronal se refiere a la sincronización de la actividad neuronal con la periodicidad de los estímulos sensoriales. Esta sincronización define la generación de respuestas evocadas en estado estacionario (es decir, oscilaciones en el electroencefalograma bloqueados en fase a los estímulos conductores). La interpretación clásica de la amplitud de las respuestas evocadas en estado estacionario supone una respuesta neuronal estereotipada invariable en el tiempo más fluctuaciones aleatorias de fondo, de modo que el promedio de las presentaciones repetidas del estímulo recupera la respuesta estereotipada. Este enfoque ignora la dinámica del estado estacionario, como en el caso de la adaptación provocada por exposiciones prolongadas al estímulo. Para analizar la dinámica de las respuestas de estado estacionario, se puede suponer que la evolución del tiempo de la amplitud de respuesta es la misma en diferentes corridas de estimulación separadas por pausas suficientemente largas. Sobre la base de esta suposición, se presenta un método para caracterizar la evolución temporal de las respuestas de estado estable. Se adquiere un número suficientemente grande de grabaciones en respuesta a la misma condición experimental. Las ejecuciones experimentales (grabaciones) se promedian en columnas (es decir, las ejecuciones se promedian, pero la época dentro de las grabaciones no se promedia con los segmentos anteriores). El promedio de columna permite el análisis de las respuestas de estado estacionario en grabaciones con relaciones señal-ruido notablemente altas. Por lo tanto, la señal promediada proporciona una representación precisa de la evolución temporal de la respuesta de estado estable, que se puede analizar en los dominios de tiempo y frecuencia. En este estudio, se proporciona una descripción detallada del método, utilizando potenciales evocados visualmente en estado estacionario como ejemplo de una respuesta. Las ventajas y advertencias se evalúan en base a una comparación con métodos de un solo ensayo diseñados para analizar el entrenamiento neuronal.
Introduction
Cuando se registra desde el cuero cabelludo, la actividad eléctrica del cerebro se observa como cambios continuos y regulares en los voltajes con el tiempo. Esta actividad eléctrica se llama electroencefalograma (EEG) y fue descrita por primera vez por Hans Berger a finales de los años veinte del siglopasado1. Estudios seminales posteriores describieron el EEG como una serie temporal compuesta,en la que se pueden observar diferentes patrones rítmicos o repetitivos 2,3,4. Hoy en día, el EEG se divide típicamente en cinco bandas de frecuencia bien establecidas, delta, theta, alfa, beta, y gamma, que se asocian con el proceso sensorial y cognitivo diferente.
Durante años, el estudio de las oscilaciones cerebrales utilizando EEG se limitó a cualquier análisis del espectro en la actividad en curso o cambios en la actividad oscilatoria provocadas por eventos sensoriales no periódicos. En las últimas décadas, se han implementado diferentes metodologías para modular las oscilaciones eEG en curso y explorar los efectos de dichas modulaciones en los procesos perceptivos y cognitivos, incluida la presentación de estimulación sensorial rítmica para inducir el entrenamiento neuronal. El término enredo neural se refiere a la sincronización de la actividad neuronal con las propiedades periódicas de los estímulos sensoriales. Este proceso conduce a la generación de potenciales evocados en estado estacionario (es decir, oscilaciones EEG bloqueadas a las propiedades periódicas de los estímulos de conducción). Los potenciales evocados en estado estacionario se obtienen más comúnmente por la estimulación visual, auditiva y vibrotáctil, utilizando estímulos transitorios presentados a un ritmo constante o estimulación continua modulada en amplitud a la frecuencia de interés. Mientras que los potenciales evocados en estado estacionario somatosensorial (SSSEP) se registran en respuesta a la estimulación táctil repetitiva5,6, los potenciales evocados visualmente en estado estacionario (SSVEP) son generalmente provocados por el periódico presentación de destellos de luminancia, imágenes y caras7,8. Las respuestas de estado estacionario auditivo (ASSR) suelen ser generadas por trenes de estímulos acústicos transitorios o por la presentación continua de tonos modulados por amplitud9,10.
La extracción de potenciales evocados en estado estacionario del EEG medido se basa esencialmente en el promedio de las épocas del EEG adquiridas posteriormente bloqueadas en el tiempo del estímulo11. Debido a la periodicidad de las respuestas, se pueden analizar en dominios de tiempo y frecuencia. Después de la transformación frecuencia-dominio, la respuesta sensorial se observa como picos de amplitud a la velocidad de presentación o frecuencia de modulación de los estímulos externos, y sus armónicos correspondientes. Estos procedimientos (promedio de dominio de tiempo y la posterior transformación de dominio de frecuencia) han sido esenciales para desarrollar una prueba auditiva basada en la detección de métodos ASSR con fines clínicos12,13,14 ,15,16.
Además, el promedio clásico de dominio temporal de épocas EEG ha sido extremadamente útil para analizar procesos fisiológicos como la generación y extinción de SSVEP17,18. Presentando trenes consecutivos de luces parpadeantes y promediando épocas posteriores dentro de una grabación, Wacker et al.19 observaron que el índice de bloqueo de fase del SSVEP aumentó rápidamente durante los primeros 400 ms de estimulación y se mantuvo alto después . También informaron que se estableció un fuerte enredo visual entre 700-1 100 ms después del inicio del estímulo. Un cierto grado de formación siguió siendo eficaz después de la compensación del tren de estimulación, que duró aproximadamente tres períodos de la respuesta oscilatoria17,19. Estos comportamientos se han interpretado como el efecto atractivo/desenganche de las oscilaciones observadas, que es una consecuencia del procesamiento de información no lineal en el sistema visual humano17. Alternativamente, se sabe que bajo ciertas condiciones experimentales, la estimulación del parpadeo puede obtener en-respuestas al principio, y fuera de respuestas al final de los trenes de estimulación en lugar de la formación neuronal18.
La suposición principal de promediar las épocas EEG adquiridas consecutivamente es que la señal EEG representa una combinación lineal de la respuesta sensorial y el ruido de fondo20. Además, se supone que la amplitud, la frecuencia y la fase de la respuesta oscilatoria son estacionarias, mientras que el ruido de fondo se considera una actividad aleatoria. Sin embargo, en los casos en que no se cumple esta suposición, la amplitud de respuesta calculada después de varias épocas no se corresponde necesariamente con la amplitud instantánea del potencial evocado.
Recientemente se ha informado que el ASSR generado en el tronco cerebral de ratas se adapta a la presentación continua de tonos modulados por amplitud (es decir, la amplitud de respuesta disminuye exponencialmente en el tiempo)21,22. La adaptación se ha interpretado como un mecanismo neuronal que refleja la pérdida de novedad de un estímulo sensorial monótonomente repetitivo, aumentando la sensibilidad a las fluctuaciones relevantes en el entorno acústico23,24. En la vía auditiva, la adaptación puede mejorar la comprensión del habla en entornos ruidosos. Además, este proceso puede ser parte de los mecanismos existentes para monitorear la retroalimentación auditiva de la propia voz para controlar la producción de voz.
Analizando la evolución del tiempo de la ASSR de 40 Hz en humanos, Van Eeckhoutte et al.25 observaron una disminución significativa pero pequeña en la amplitud de respuesta con el tiempo (alrededor de -0.0002 V / s basado en el análisis de grupo, cuando se asume una disminución lineal con el tiempo). En consecuencia, estos autores concluyeron que el ASSR de 40 Hz en humanos no se adapta a la estimulación. En humanos, se han observado comportamientos no estacionarios al analizar la estabilidad del SSVEP26. Estos autores observaron que la amplitud de la frecuencia fundamental y el segundo armónico del SSVEP eran estacionarios en sólo el 30% y el 66,7% de los sujetos que probaron, respectivamente. Las fases de ambos componentes de frecuencia SSVEP, aunque relativamente estables en el tiempo, mostraron pequeñas derivas26.
Por lo tanto, aunque el promedio clásico de dominio-tiempo de las épocas adquiridas posteriormente permite explorar las propiedades estacionarias del entrenamiento neural, esta metodología debe ser revisada cuando la dinámica a largo plazo del entrenamiento es el foco de la investigación, o cuando el promedio de la dinámica a corto plazo se corrompe por la ocurrencia de dinámicas a largo plazo. Para caracterizar los comportamientos no estacionarios de las respuestas de estado estable, la respuesta evocada calculada en una ventana de tiempo determinada no debe verse comprometida por los calculados en los segmentos EEG anteriores. En otras palabras, el potencial evocado debe extraerse del ruido de fondo sin que las épocas sean de dominio temporal promediado con los segmentos EEG anteriores.
En este estudio, se presenta un método para evaluar la dinámica del entrenamiento neural. Las respuestas de estado estacionario se registran repetitivamente en respuesta a la misma estimulación, donde las grabaciones consecutivas se entrelazan por un intervalo de reposo de tres veces la duración de la ejecución experimental. Teniendo en cuenta que si la evolución temporal de la respuesta fisiológica es la misma en diferentes ejecuciones experimentales independientes (grabaciones independientes), las grabaciones se promedian en columnas. En otras palabras, las épocas correspondientes a la misma ubicación en las diferentes grabaciones se promedian, sin promediar épocas dentro de una grabación. En consecuencia, la amplitud de respuesta calculada en cualquier intervalo de estimulación corresponderá a la amplitud instantánea del potencial evocado. Las respuestas sensoriales pueden analizarse en el dominio del tiempo o transformarse en el dominio de frecuencia, dependiendo del objetivo del experimento. En cualquier caso, las amplitudes se pueden trazar en función del tiempo para analizar la evolución del tiempo de la respuesta de estado estacionario. La generación y extinción de los potenciales evocados en estado estacionario pueden evaluarse restringiendo el análisis a la primera y última época de las grabaciones.
La dinámica del entrenamiento neural se puede analizar utilizando otros enfoques, como el filtrado de banda estrecha de un solo ensayo alrededor de la frecuencia de interés y la computación de la envolvente de la señal de potencia mediante el filtrado de paso bajo25 y el Transformación Hilbert27. En comparación con estas metodologías, el promedio de las épocas en cuanto a columnas permite calcular parámetros de estado estacionario basados en señales con la mayor relación señal-ruido (SNR). Recientemente, el filtrado de Kalman ha surgido como una técnica prometedora para la estimación de amplitudes ASSR de 40 Hz28,29,30. La implementación del filtrado Kalman puede mejorar la detección de respuestas en estado estacionario más cerca del umbral electrofisiológico y reducir el tiempo de la prueba auditiva29. Además, no es necesario asumir respuestas estacionarias cuando se utiliza un enfoque de filtrado Kalman para estimar la amplitud ASSR30. Sin embargo, sólo un estudio ha analizado la evolución del tiempo de los ASSR utilizando el filtrado Kalman25. La conclusión del estudio es que la amplitud ASSR de 40 Hz es estable durante el intervalo de estimulación. Por lo tanto, el filtrado de Kalman debe probarse en condiciones en las que el ASRR no está estacionario.
Aunque consume mucho tiempo, el método de promediación de columna no contiene modelos y no necesita valores de inicialización ni definiciones a priori del comportamiento de ruido. Además, dado que no implica tiempos de convergencia, el promedio en columna puede proporcionar una representación más fiable del inicio del entrenamiento neuronal. Por lo tanto, los resultados obtenidos con el método de promediación de columna se pueden considerar como la verdad del suelo para analizar la dinámica del entrenamiento neural utilizando el filtrado De Kalman.
Esta descripción del protocolo se basa en un ejemplo de SSVEP. Sin embargo, es importante tener en cuenta que el método presentado aquí es independiente de la modalidad, de tal manera que también se puede utilizar para analizar la evolución del tiempo de SSSEP y ASSR.
Protocol
Representative Results
Discussion
Este trabajo describe un procedimiento experimental para analizar la dinámica de las respuestas cerebrales oscilatorias. Dicha metodología consiste en adquirir un número suficiente de corridas experimentales independientes de la misma condición experimental, y épocas de promediación de dominio de tiempo correspondientes a la misma ventana de tiempo en las diferentes grabaciones (promedio de columnas en Figura 1B). La amplitud calculada en los datos promediados representa la amplitud instantánea de la respuesta oscilatoria. La gráfica de estas amplitudes en función del tiempo (o el número de columnas en el conjunto de datos) permite analizar la evolución temporal de la respuesta oscilatoria bloqueada en el tiempo de estimulación. Esta metodología es una modificación de la propuesta por Ritter et al.23 para analizar la adaptación de potenciales evocados corticales transitorios. El método se ha utilizado para analizar la dinámica de los potenciales evocados auditivamente tanto en humanos24 como en modelos animales20,21.
Desde un punto de vista metodológico, la combinación de parámetros utilizados para obtener la respuesta de estado estable y los implementados para extraer la respuesta neuronal del ruido de fondo es fundamental para analizar la evolución del tiempo de los potenciales evocados en estado estacionario 22. La longitud de estímulo utilizada en el experimento presentado aquí (40 s) fue seleccionada en base a los resultados obtenidos en un estudio piloto. Esta longitud de estímulo fue suficiente para analizar la adaptación de ASSR generada en el tronco cerebral de la rata21,22. Además, la longitud del estímulo debe exceder el tiempo en el que se alcanza la potencia de banda instantánea asintótica de SSVEPs (Figura1 en Labecki et al.26). Sin embargo, el poder de banda instantánea asintótica de SSVEP se puede alcanzar más allá de los años 60 en algunos casos (Figura2 en Labecki et al.26). Por lo tanto, se recomienda ejecutar un estudio piloto de muestra pequeña para definir la longitud de estímulo de la estimulación. De lo contrario, se recomienda una longitud de estímulo superior a los 90 s para lograr una representación completa de la evolución temporal de la respuesta. El uso de pausas suficientemente largas entre grabaciones consecutivas implica considerar corridas experimentales consecutivas como estadísticamente independientes (es decir, medidas diferentes e independientes de la misma variable). Hasta el punto de nuestro conocimiento, no se han realizado experimentos para analizar la pausa óptima entre corridas (pausa mínima necesaria para hacer corridas independientes entre sí). El criterium de usar pausas al menos 3 veces más largaques que la longitud del estímulo es lo suficientemente conservador a fin de garantizar que la respuesta de estado estable registrada en una carrera determinada no se vea afectada por la estimulación anterior.
Recientemente, se ha propuesto la alternancia de estímulos (condiciones experimentales) como opción para reducir la pausa entre corridas experimentales, evitando el efecto de adaptación adicional25. Del mismo modo, el número de corridas experimentales (30) implementadas en este protocolo experimental es conservador, ya que la rNL asintótica y el pSNR se alcanzan típicamente después de promediar 20 corridas experimentales, aproximadamente. Cuando los estímulos caen dentro de la región media-superior del rango dinámico de la respuesta (altos niveles de sensibilidad), es probable que se necesiten un número más bajo de corridas para analizar la dinámica de la respuesta evocada. Sin embargo, en los casos en que se prueban diferentes condiciones experimentales, tener el mismo número de corridas experimentales es crucial para hacer comparaciones entre las condiciones (es decir, diferentes niveles de sensación).
Además del promedio de épocas en cuanto a columnas, la dinámica de los potenciales evocados oscilatorios se ha analizado filtrando las mediciones de un solo ensayo en una banda de frecuencia estrecha alrededor de la frecuencia de interés y calculando la envolvente de la potencia señal mediante el filtrado de paso bajo26. Asimismo, se ha implementado un único análisis de ensayo para caracterizar el período de transición que precede a la región estable de SSVEP48,y los cambios en la amplitud y fase del SSVEP durante la región estable de la respuesta49. Si bien los análisis de ensayo único permiten la discriminación de fluctuaciones relativamente rápidas en la amplitud de respuesta, los diseños experimentales para analizar la respuesta media en bloques separados con un intervalo entre bloques determinado sólo representan variaciones a largo plazo en el amplitud del potencial evocado50,51. El promedio de columnas de épocas se encuentra entre estas dos opciones. Convertir la señal promediada al dominio de frecuencia utilizando el FFT implica analizar la dinámica de la respuesta con una resolución igual a la longitud de la época. En el ejemplo presentado aquí, el SSVEP se informó cada 4 s. Aunque 4 s de resolución es adecuado para describir la dinámica que ocurre a intervalos de tiempo que superan decenas de segundos, como la del SSVEP26,las épocas parcialmente superpuestas en las grabaciones originales permite describir la evolución del tiempo de la respuesta de estado estacionario de una manera más refinada25.
La dinámica de las respuestas de estado estacionario obtenidas después del promediado de las épocas en columna representa principalmente la evolución de la actividad oscilatoria que se sincroniza entre los segmentos EEG promediados (aquellos que sobreviven al promedio). Por lo tanto, una cuestión importante con respecto a la viabilidad de la metodología es la posible atenuación de las amplitudes de respuesta debido a variaciones en la fase de oscilaciones neuronales de una carrera experimental independiente a otra (es decir, entre grabaciones). Este tema debe abordarse experimentalmente. Sin embargo, la evidencia indica que la fase de las respuestas oscilatorias cerebrales es menos variable de lo esperado. De hecho, varios estudios han reportado una regularidad en la fase esperada del humano 80 Hz ASSR47,48,49. Cuando se estiman las latencias en función de la fase de la actividad oscilatoria, se ha observado el efecto predecible de la intensidad y la frecuencia portadora de los estímulos acústicos en la latencia de las respuestas auditivas (es decir, la latencia intensidad y aumento de frecuencia portadora)52,53,54. Además, también se han observado cambios matumorales típicos en la amplitud y la asimetría de izquierda a derecha en los niveles auditivos cuando las latencias se estiman a partir de la fase del ASSR47,55,56 , 57 , 58. Al describir la evolución temporal del SSVEP utilizando el análisis de un solo ensayo, Labecki et al.26 observaron que, aunque la variabilidad entre ensayos de las amplitudes de respuesta dentro del mismo tema era considerablemente alta, la variabilidad de la fase fue significativamente menos pronunciada.
Sobre la base de sus observaciones, Labecki y otros26 sugirieron que se promediaría un mínimo de 50 ensayos para obtener una estimación fiable de la envolvente de potencia media de la respuesta. Estos resultados indican que, incluso cuando la amplitud de la respuesta se calcula en ensayos individuales, se necesita un promedio (de sobres en ese caso) para informar de resultados confiables. Además, la variabilidad entre ensayos en la amplitud de SSVEP reportada por Labecki et al.26 sugiere que el cálculo de este parámetro en ensayos individuales puede verse altamente influenciado por el ruido de fondo. Teniendo en cuenta la evolución de la relación señal-ruido presentada en la Figura 2, el cálculo de la respuesta en la señal promediada en lugar de ensayos individuales reduce significativamente el número de segmentos EEG necesarios para ser procesados para obtener Medidas. Además, la baja variabilidad en fase obtenida por Labecki et al.26 apoya la idea de que el promedio de las épocas presentadas aquí por columnas es un procedimiento válido para calcular la dinámica de los potenciales evocados oscilatorios.
El promedio de los datos en diferentes niveles conduce a una interpretación diferente de los resultados. En cuanto a los potenciales evocados oscilatociales, calcular la amplitud de respuesta después del promedio de dominio de tiempo de corridas independientes implica analizar solo las oscilaciones bloqueadas por tiempo (es decir, las que sobreviven al promedio). Este procedimiento puede filtrar información relevante sobre la dinámica de la respuesta en ensayos individuales. Sin embargo, garantiza una relación señal-ruido suficientemente alta de las mediciones. Este aspecto puede ser importante cuando las respuestas están cerca del umbral electrofisiológico, una condición en la que la detección de la retención puede verse comprometida debido a la baja relación señal-ruido de la medición.
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Los autores reconocen con gratitud a Lucía Zepeda, Grace A. Whitaker y Nicolas Nieto por sus contribuciones a la producción de video. Este trabajo fue apoyado en parte por los programas DEICYT BASAL FB0008, MEC 80170124 y la beca de doctorado 21171741, así como el Instituto Nacional de Sordera y Otros Trastornos de la Comunicación de los Institutos Nacionales de Salud bajo el premio P50DC015446. El contenido es responsabilidad exclusiva de los autores y no representa necesariamente los puntos de vista oficiales de los Institutos Nacionales de Salud.
Materials
| Active electrodes | Biosemi | P32-1020-32ACMS (ABC) | for channels 1-32 |
| Active electrodes | Biosemi | P32-1020-32A (ABC) | for channels 33-64 |
| Active electrodes | Biosemi | 8 x TP FLAT | external electrodes |
| Active-Two adquisition system | Biosemi | version 7.0 | EEG adquisition system |
| alcohol | Salcobrand | Code: 3309011 | for cleaning the scalp |
| Electrode cap 64 channels | Biosemi | CAP MS xx yy | cap |
| Electrode cap 64 channels | Biosemi | CAP ML xx yy | cap |
| gel | Biosemi | SIGNA BOX12 | conductive gel |
| Laptop | Asus | Core i7 1TB DD + 128GB SSD 8GB RAM | computer for stimulation |
| Laptop | Asus | Core i7 1TB DD + 128GB SSD 8GB RAM | computer for recording |
| LED screen | in-house production | – | The screen consists of four light-emitting diodes (LEDs) situated on the center of a 50×50 cm black screen, as vertexes of a square of 5×5 cm |
| sterile gauze | Salcobrand | Code: 8730277 | for cleaning the scalp |
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