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Neuroscience

Combinación de un olfatómetro sincronizado con la respiración con simulación cerebral para estudiar el impacto de los olores en la excitabilidad corticoespinal y la conectividad efectiva

Published: January 19, 2024
doi:
10.3791/65714
, , , , , ,
1PSYR2, Centre de Recherche en Neurosciences de Lyon, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale U1028, Centre National de la Recherche Scientifique UMR5292,Université Claude Bernard Lyon 1, 2Centre Hospitalier Le Vinatier, 3NEUROPOP, Centre de Recherche en Neurosciences de Lyon, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale U1028, Centre National de la Recherche Scientifique UMR5292,Université Claude Bernard Lyon 1

Summary

Este artículo describe el uso de un olfatómetro sincronizado con la respiración para desencadenar la estimulación magnética transcraneal (TMS) de bobina simple y doble durante la presentación del odorante sincronizada con la respiración nasal humana. Esta combinación nos permite investigar objetivamente cómo los olores agradables y desagradables afectan la excitabilidad corticoespinal y la conectividad cerebral efectiva en un individuo determinado.

Abstract

Es ampliamente aceptado que la estimulación olfativa provoca comportamientos motores, como acercarse a olores agradables y evitar los desagradables, en animales y humanos. Recientemente, los estudios que utilizan la electroencefalografía y la estimulación magnética transcraneal (EMT) han demostrado un fuerte vínculo entre el procesamiento en el sistema olfativo y la actividad en la corteza motora en humanos. Para comprender mejor las interacciones entre el sistema olfativo y el motor y superar algunas de las limitaciones metodológicas anteriores, desarrollamos un nuevo método que combina un olfatómetro que sincroniza la presentación en orden aleatorio de los odorantes con diferentes valores hedónicos y el disparo de TMS (bobina simple y doble) con las fases de respiración nasal. Este método permite sondear las modulaciones de la excitabilidad corticoespinal y la conectividad ipsilateral efectiva entre la corteza prefrontal dorsolateral y la corteza motora primaria que podría ocurrir durante la percepción de olores agradables y desagradables. La aplicación de este método permitirá discriminar objetivamente el valor de placer de un odorante en un participante determinado, indicando el impacto biológico del odorante en la conectividad efectiva y la excitabilidad del cerebro. Además, esto podría allanar el camino para investigaciones clínicas en pacientes con trastornos neurológicos o neuropsiquiátricos que pueden presentar alteraciones hedónicas del olor y conductas desadaptativas de evitación del enfoque.

Introduction

Es ampliamente aceptado que la estimulación olfativa provoca reacciones automáticas y comportamientos motores. Por ejemplo, en humanos, se ha demostrado recientemente la existencia de una respuesta motora de evitación (alejarse de la fuente de olor) que ocurre 500 ms después del inicio del olor negativo1. Al registrar a los participantes humanos que se movían libremente explorando los olores que emanaban de los matraces, Chalençon et al. (2022) demostraron que los comportamientos motores (es decir, la velocidad de aproximación a la nariz y la retirada del matraz que contiene el odorante) están estrechamente relacionados con la hedónica del olor2. Además, recientemente se ha demostrado en humanos una estrecha relación entre el procesamiento en el sistema olfativo y la actividad en la corteza motora mediante el uso de electroencefalografía. Específicamente, aproximadamente 350 ms después del inicio de los olores negativos, se observó una desincronización específica del ritmo mu, conocida por reflejar los procesos de preparación de la acción, sobre y dentro de la corteza motora primaria (M1), seguida poco después por un movimiento conductual hacia atrás1. Reforzando la idea de una relación entre el sistema olfativo y el motor, otro estudio reciente mostró que la exposición a un olor agradable aumentó la excitabilidad corticoespinal en comparación con una condición sin olor3. En este estudio, se aplicó estimulación magnética transcraneal de pulso único (EMTsp) a M1 para evocar un potencial evocado motor (MEP) en un músculo de la mano objetivo, registrado periféricamente con electromiografía (EMG) durante la percepción del olor. La exposición al agradable odorante se realizaba de forma pasiva mediante tiras de papel empapadas con aceite esencial puro de bergamota y colocadas en un soporte metálico debajo de la nariz3. En este contexto, no está claro si la facilitación de la excitabilidad corticoespinal se debe a la estimulación odorífera agradable o a efectos conductuales inespecíficos, como olfatear y apretar los dientes 4,5. Además, todavía se desconoce cómo un olor desagradable modula la excitabilidad M1 sondeada por TMS.

En resumen, esto pone de manifiesto la necesidad de desarrollar un método que ofrezca las siguientes ventajas sobre las técnicas existentes utilizadas en estudios previos 3,6: (1) aleatorizar la presentación de diferentes condiciones de olor (agradable/desagradable/sin olor) dentro de la misma fase experimental, (2) sincronizar con precisión la presentación del odorante y el tiempo de TMS de acuerdo con las fases de respiración nasal humana (inspiración y espiración) cuando se estudia el sistema motor.

La EMT también se puede utilizar como una herramienta para investigar las interacciones cortico-corticales, también llamadas conectividad efectiva, entre múltiples áreas corticales y M1 con una alta resolución temporal 7,8,9,10,11,12. Aquí, utilizamos un paradigma de TMS de doble sitio (dsTMS), en el que una estimulación de primer condicionamiento (CS) activa un área cortical objetivo, y una estimulación de segunda prueba (TS) se aplica sobre M1 utilizando otra bobina para evocar un MEP. El efecto del SC se evalúa normalizando la amplitud de la MEP condicionada (condición dsTMS) a la amplitud de la MEP no condicionada (condición spTMS)13. Entonces, los valores de razón negativa indican interacciones cortico-corticales supresoras, mientras que los valores de razón positiva indican interacciones cortico-corticales facilitadoras entre las dos áreas estimuladas. Por lo tanto, el paradigma dsTMS ofrece una oportunidad única para identificar la naturaleza (es decir, facilitadora o supresiva), la fuerza y las modulaciones de la conectividad efectiva entre el área preactivada y M1. Es importante destacar que las interacciones cortico-corticales reflejan un complejo equilibrio de facilitación y supresión que puede ser modulado en diferentes tiempos y estados mentales o tareas 7,14.

Hasta donde sabemos, el paradigma dsTMS, relativamente nuevo, nunca se ha utilizado para investigar las interacciones cortico-corticales durante la percepción de olores con diferentes valores hedónicos. Sin embargo, estudios de neuroimagen han demostrado que la exposición a olores agradables y desagradables induce cambios en la conectividad en áreas involucradas en la emoción, la toma de decisiones y el control de la acción, incluyendo el área motora suplementaria, la corteza cingulada anterior y la corteza prefrontal dorsolateral (DLPFC)15,16. De hecho, el DLPFC es un nodo clave que media el control emocional, el procesamiento sensorial y los aspectos de nivel superior del control motor, como los procesos preparatorios 17,18,19. Además, tanto los estudios en humanos como en animales han proporcionado evidencia de que el DLPFC tiene diversas proyecciones neuronales a M1 17,18,20,21,22. Dependiendo del contexto, estas proyecciones de DLPFC pueden facilitar o inhibir la actividadM1 7,19,20. Por lo tanto, parece posible que la conectividad efectiva entre DLPFC y M1 se module durante la presentación del olor y que los olores agradables y desagradables recluten redes corticales separadas, lo que lleva a un efecto diferencial en la conectividad DLPFC-M1.

Aquí, proponemos un nuevo método adecuado para el estudio metodológicamente riguroso de las modulaciones de la excitabilidad corticoespinal y la conectividad efectiva que pueden ocurrir durante la percepción de olores agradables y desagradables, todo ello en sincronía con la respiración nasal humana.

Protocol

Todos los procedimientos experimentales descritos en las siguientes secciones han sido aprobados por un Comité de Ética (CPP Ile de France VII, París, Francia, número de protocolo 2022-A01967-36) de acuerdo con la Declaración de Helsinki. Todos los participantes dieron su consentimiento informado por escrito antes de la inscripción en el estudio. 1. Reclutamiento de participantes Criterios de inclusión/exclusión.Incluya participantes adultos (> 18 añ…

Representative Results

Los datos representativos presentados aquí reflejan las grabaciones de los participantes después de completar el protocolo paso a paso anterior para proporcionar una visión preliminar de lo que podríamos esperar. La Figura 2 muestra un ejemplo de las señales respiratorias de un participante representativo registradas con el software del olfatómetro. Las fases espiratoria e inspiratoria se detectan bien cuando se cruzan los umbrales. El odorante se activa inm…

Discussion

El protocolo anterior describe un método novedoso que combina el uso de un olfatómetro sincronizado con la respiración sincronizada con TMS de bobina simple y doble para investigar los cambios en la excitabilidad corticoespinal y la conectividad efectiva dependiendo del valor hedónico de los odorantes. Esta configuración permitirá discriminar objetivamente el valor agradable de un odorante en un participante determinado, lo que indica el impacto biológico del odorante en la conectividad y reactividad efectivas del…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabajo contó con el apoyo de la Fondation de France, subvención n°: 00123049/WB-2021-35902 (una subvención recibida por J.B. y N.M.). Los autores desean agradecer a la Fundación Pierre Deniker por su apoyo (beca recibida por C.N.) y al personal de la plataforma Neuro-Immersion por su valiosa ayuda en el diseño de la configuración.

Materials

Acquisition board (8 channels)  National Instrument NI USB-6009 
Air compressor Jun-Air  Model6-15
Alcohol prep pads Any
Butyric acid Sigma-Aldrich B103500 Negative odorant
Desktop computer Dell Latitude 3520
EMG system Biopac System MP150
Isoamyl acetate Sigma-Aldrich W205508 Positive odorant
Nasal cannula SEBAC France O1320
Programmable pulse generator A.M.P.I  Master-8
Surface electrodes Kendall Medi-trace FS327
TMS coil (X2) MagStim D40 Alpha B.I. coil 
TMS machine MagStim Bistim2
Tube 6 mm x 20 m Radiospare 686-2671 Pneumatic connection
USB-RS232 Radiospare 687-7806
U-shaped tubes VS technologies VS110115
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Neige, C., Imbert, L., Dumas, M., Athanassi, A., Thévenet, M., Mandairon, N., Brunelin, J. Combining a Breath-Synchronized Olfactometer with Brain Simulation to Study the Impact of Odors on Corticospinal Excitability and Effective Connectivity. J. Vis. Exp. (203), e65714, doi:10.3791/65714 (2024).
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