Summary

Combinatie van een ademgesynchroniseerde olfactometer met hersensimulatie om de impact van geuren op corticospinale prikkelbaarheid en effectieve connectiviteit te bestuderen

Published: January 19, 2024
doi:

Summary

Dit artikel beschrijft het gebruik van een ademgesynchroniseerde olfactometer om single- en dual-coil transcraniële magnetische stimulatie (TMS) te activeren tijdens de presentatie van geurstof gesynchroniseerd met menselijke neusademhaling. Deze combinatie stelt ons in staat om objectief te onderzoeken hoe aangename en onaangename geuren de corticospinale prikkelbaarheid en herseneffectieve connectiviteit bij een bepaald individu beïnvloeden.

Abstract

Het is algemeen aanvaard dat olfactorische stimulatie motorisch gedrag uitlokt, zoals het benaderen van aangename geurstoffen en het vermijden van onaangename geurstoffen, bij dieren en mensen. Onlangs hebben studies met behulp van elektro-encefalografie en transcraniële magnetische stimulatie (TMS) een sterk verband aangetoond tussen verwerking in het reuksysteem en activiteit in de motorische cortex bij mensen. Om de interacties tussen de reuk- en het motorische systeem beter te begrijpen en om enkele van de eerdere methodologische beperkingen te overwinnen, hebben we een nieuwe methode ontwikkeld die een olfactometer combineert die de willekeurige volgorde van geurstoffen synchroniseert met verschillende hedonische waarden en de TMS (single- en dual-coil) triggering met neusademhalingsfasen. Deze methode maakt het mogelijk om de modulaties van corticospinale prikkelbaarheid en effectieve ipsilaterale connectiviteit tussen de dorsolaterale prefrontale cortex en de primaire motorische cortex te onderzoeken die kunnen optreden tijdens aangename en onaangename geurperceptie. De toepassing van deze methode maakt het mogelijk om objectief de aangenaamheidswaarde van een geurstof bij een bepaalde deelnemer te onderscheiden, wat de biologische impact van de geurstof op de effectieve connectiviteit en prikkelbaarheid van de hersenen aangeeft. Bovendien zou dit de weg kunnen vrijmaken voor klinisch onderzoek bij patiënten met neurologische of neuropsychiatrische aandoeningen die mogelijk geurhedonische veranderingen en onaangepast benaderingsvermijdingsgedrag vertonen.

Introduction

Het is algemeen aanvaard dat olfactorische stimulatie automatische reacties en motorisch gedrag uitlokt. Bij mensen is bijvoorbeeld onlangs het bestaan aangetoond van een ontwijkende motorische reactie (wegleunen van de geurbron) die 500 ms na het begin van de negatieve geur optreedt1. Chalençon et al. (2022) toonden aan dat motorisch gedrag (d.w.z. snelheid van nadering van de neus en terugtrekking van de kolf met de geurstof) nauw verband houdt met geurhedonisme2. Bovendien is onlangs bij mensen een nauw verband aangetoond tussen verwerking in het reuksysteem en activiteit in de motorische cortex met behulp van elektro-encefalografie1. In het bijzonder werd ongeveer 350 ms na het begin van negatieve geuren een specifieke mu-ritmedesynchronisatie, waarvan bekend is dat deze actievoorbereidingsprocessen weerspiegelt, waargenomen boven en in de primaire motorische cortex (M1), kort gevolgd door een gedragsmatige achterwaartse beweging1. Een andere recente studie versterkte het idee van een relatie tussen het reuk- en motorische systeem en toonde aan dat blootstelling aan een aangename geurstof de corticospinale prikkelbaarheid verhoogde in vergelijking meteen geurloze aandoening. In deze studie werd single-pulse transcraniële magnetische stimulatie (spTMS) toegepast op M1 om een motorisch opgewekte potentiaal (MEP) op te roepen in een doelhandspier, perifeer geregistreerd met elektromyografie (EMG) tijdens geurperceptie. Blootstelling aan de aangename geurstof werd passief verzorgd door papieren stroken doordrenkt met pure etherische olie van bergamot en op een metalen houder onder de neus geplaatst3. In deze context blijft het onduidelijk of de facilitering van de corticospinale prikkelbaarheid te wijten is aan de aangename geurprikkeling of aan niet-specifieke gedragseffecten zoals snuiven en tanden op elkaar klemmen 4,5. Bovendien is het nog onbekend hoe een onaangename geurstof de door TMS onderzochte M1-prikkelbaarheid moduleert.

Samenvattend benadrukt dit de noodzaak om een methode te ontwikkelen die de volgende voordelen biedt ten opzichte van bestaande technieken die in eerdere studies werden gebruikt 3,6: (1) randomisatie van de presentatie van verschillende geurcondities (aangenaam/onaangenaam/geen-geur) binnen dezelfde experimentele fase, (2) nauwkeurige synchronisatie van geurstofpresentatie en TMS-timing volgens de menselijke neusademhalingsfasen (inspiratie en uitademing) bij het bestuderen van het motorische systeem.

TMS kan ook worden gebruikt als een hulpmiddel om cortico-corticale interacties, ook wel effectieve connectiviteit genoemd, tussen meerdere corticale gebieden en M1 te onderzoeken met een hoge temporele resolutie 7,8,9,10,11,12. Hier gebruiken we een dual-site TMS (dsTMS)-paradigma, waarbij een first-conditioning stimulatie (CS) een doelcorticaal gebied activeert, en een second-test stimulatie (TS) wordt toegepast op M1 met behulp van een andere spoel om een MEP op te roepen. Het effect van de CS wordt geëvalueerd door de amplitude van de geconditioneerde MEP (dsTMS-conditie) te normaliseren naar de amplitude van de ongeconditioneerde MEP (spTMS-conditie)13. Vervolgens duiden negatieve ratiowaarden op onderdrukkende cortico-corticale interacties, terwijl positieve ratiowaarden duiden op faciliterende cortico-corticale interacties tussen de twee gestimuleerde gebieden. Het dsTMS-paradigma biedt dus een unieke kans om de aard (d.w.z. faciliterend of onderdrukkend), de sterkte en de modulaties van de effectieve connectiviteit tussen het vooraf geactiveerde gebied en M1 te identificeren. Belangrijk is dat cortico-corticale interacties een complexe balans van facilitering en onderdrukking weerspiegelen die kan worden gemoduleerd in verschillende timing en mentale toestanden of taken 7,14.

Voor zover wij weten, is het relatief nieuwe dsTMS-paradigma nooit gebruikt om cortico-corticale interacties tijdens geurperceptie met verschillende hedonische waarden te onderzoeken. Neuroimaging-onderzoeken hebben echter aangetoond dat blootstelling aan aangename en onaangename geurstoffen connectiviteitsveranderingen induceert in gebieden die betrokken zijn bij emotie, besluitvorming en actiecontrole, waaronder het aanvullende motorische gebied, de cortex cingularis anterior en de dorsolaterale prefrontale cortex (DLPFC)15,16. De DLPFC is inderdaad een belangrijk knooppunt dat emotionele controle, sensorische verwerking en aspecten van motorische controle op een hoger niveau bemiddelt, zoals voorbereidende processen 17,18,19. Bovendien hebben zowel studies bij mensen als bij dieren aangetoond dat de DLPFC verschillende neuronale projecties heeft naar M1 17,18,20,21,22. Afhankelijk van de context kunnen deze DLPFC-projecties de M1-activiteit vergemakkelijken of remmen 7,19,20. Het lijkt dus mogelijk dat de effectieve connectiviteit tussen DLPFC en M1 wordt gemoduleerd tijdens geurpresentatie en dat aangename en onaangename geurstoffen gescheiden corticale netwerken rekruteren, wat leidt tot een differentieel effect op DLPFC-M1-connectiviteit.

Hier stellen we een nieuwe methode voor die geschikt is voor de methodologisch rigoureuze studie van de modulaties van corticospinale prikkelbaarheid en effectieve connectiviteit die kunnen optreden tijdens de perceptie van aangename en onaangename geuren, allemaal synchroon met de menselijke neusademhaling.

Protocol

Alle experimentele procedures die in de volgende paragrafen worden beschreven, zijn goedgekeurd door een ethische commissie (CPP Ile de France VII, Parijs, Frankrijk, protocolnummer 2022-A01967-36) in overeenstemming met de Verklaring van Helsinki. Alle deelnemers gaven schriftelijke geïnformeerde toestemming voordat ze zich inschreven voor het onderzoek. 1. Werving van deelnemers Inclusie-/exclusiecriteria.Inclusief volwassen (> 18 jaar) deelnemers. Screen …

Representative Results

De representatieve gegevens die hier worden gepresenteerd, weerspiegelen opnames van deelnemers na het voltooien van het bovenstaande stapsgewijze protocol om een voorlopig inzicht te geven in wat we kunnen verwachten. Figuur 2 toont een voorbeeld van de ademhalingssignalen van een representatieve deelnemer die zijn geregistreerd met de olfactometersoftware. De expiratoire en inspiratoire fasen worden goed gedetecteerd wanneer de drempels worden overschreden. De g…

Discussion

Het bovenstaande protocol beschrijft een nieuwe methode die het gebruik van een ademgesynchroniseerde olfactometer combineert met TMS met één en twee spoelen om veranderingen in corticospinale prikkelbaarheid en effectieve connectiviteit te onderzoeken, afhankelijk van de hedonische waarde van de geurstoffen. Deze opstelling maakt het mogelijk om objectief de aangenaamheidswaarde van een geurstof bij een bepaalde deelnemer te onderscheiden, wat de biologische impact van de geurstof op de effectieve connectiviteit en re…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dit werk werd ondersteund door de Fondation de France, Grant N°: 00123049/WB-2021-35902 (een subsidie ontvangen door J.B. en N.M.). De auteurs danken de Fondation Pierre Deniker voor haar steun (subsidie ontvangen door C.N.) en de medewerkers van het Neuro-Immersion platform voor hun waardevolle hulp bij het ontwerpen van de opstelling.

Materials

Acquisition board (8 channels)  National Instrument NI USB-6009 
Air compressor Jun-Air  Model6-15
Alcohol prep pads Any
Butyric acid Sigma-Aldrich B103500 Negative odorant
Desktop computer Dell Latitude 3520
EMG system Biopac System MP150
Isoamyl acetate Sigma-Aldrich W205508 Positive odorant
Nasal cannula SEBAC France O1320
Programmable pulse generator A.M.P.I  Master-8
Surface electrodes Kendall Medi-trace FS327
TMS coil (X2) MagStim D40 Alpha B.I. coil 
TMS machine MagStim Bistim2
Tube 6 mm x 20 m Radiospare 686-2671 Pneumatic connection
USB-RS232 Radiospare 687-7806
U-shaped tubes VS technologies VS110115

References

  1. Iravani, B., Schaefer, M., Wilson, D. A., Arshamian, A., Lundström, J. N. The human olfactory bulb processes odor valence representation and cues motor avoidance behavior. Proceedings of the National Academy of Sciences. 118 (42), e2101209118 (2021).
  2. Chalençon, L., Thevenet, M., Noury, N., Bensafi, M., Mandairon, N. Identification of new behavioral parameters to assess odorant hedonic value in humans: A naturalistic approach. Journal of Neuroscience Methods. 366, 109422 (2022).
  3. Infortuna, C., et al. Motor cortex response to pleasant odor perception and imagery: The differential role of personality dimensions and imagery ability. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 943469 (2022).
  4. Ozaki, I., Kurata, K. The effects of voluntary control of respiration on the excitability of the primary motor hand area, evaluated by end-tidal CO2 monitoring. Clinical Neurophysiology. 126 (11), 2162-2169 (2015).
  5. Boroojerdi, B., Battaglia, F., Muellbacher, W., Cohen, L. G. Voluntary teeth clenching facilitates human motor system excitability. Clinical Neurophysiology. 111 (6), 988-993 (2000).
  6. Rossi, S., et al. Distinct olfactory cross-modal effects on the human motor system. PLOS One. 3 (2), e1702 (2008).
  7. Neige, C., Rannaud Monany, D., Lebon, F. Exploring cortico-cortical interactions during action preparation by means of dual-coil transcranial magnetic stimulation: A systematic review. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 128 (October 2020), 678-692 (2020).
  8. Koch, G. Cortico-cortical connectivity: the road from basic neurophysiological interactions to therapeutic applications. Experimental Brain Research. 238 (7-8), 1677-1684 (2020).
  9. Derosiere, G., Vassiliadis, P., Duque, J. Advanced TMS approaches to probe corticospinal excitability during action preparation. NeuroImage. 213 (November 2019), 116746 (2020).
  10. Goldenkoff, E. R., Mashni, A., Michon, K. J., Lavis, H., Vesia, M. Measuring and manipulating functionally specific neural pathways in the human motor system with transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments JoVE. 156, 60706 (2020).
  11. Malderen, S. V., Hehl, M., Verstraelen, S., Swinnen, S. P., Cuypers, K. Dual-site TMS as a tool to probe effective interactions within the motor network: a review. Reviews in the Neurosciences. 34 (2), 129-221 (2023).
  12. Neige, C., et al. Connecting the dots: Harnessing dual-site transcranial magnetic stimulation to assess the causal influence of medial frontal areas on the motor cortex. Cerebral Cortex. , bhad370 (2023).
  13. Ferbert, A., Priori, A., Rothwell, J. C., Day, B. L., Colebatch, J. G., Marsden, C. D. Interhemispheric inhibition of the human motor cortex. The Journal of physiology. 453, 525-546 (1992).
  14. Rothwell, J. C. Using transcranial magnetic stimulation methods to probe connectivity between motor areas of the brain. Human Movement Science. 30 (5), 906-915 (2011).
  15. Carlson, H., Leitão, J., Delplanque, S., Cayeux, I., Sander, D., Vuilleumier, P. Sustained effects of pleasant and unpleasant smells on resting state brain activity. Cortex. 132, 386-403 (2020).
  16. Farruggia, M. C., Pellegrino, R., Scheinost, D. Functional connectivity of the chemosenses: A review. Frontiers in Systems Neuroscience. 16, 865929 (2022).
  17. Hasan, A., Galea, J. M., Casula, E. P., Falkai, P., Bestmann, S., Rothwell, J. C. Muscle and timing-specific functional connectivity between the dorsolateral prefrontal cortex and the primary motor cortex. Journal of Cognitive Neuroscience. 25 (4), 558-570 (2013).
  18. Brown, M. J. N., Goldenkoff, E. R., Chen, R., Gunraj, C., Vesia, M. Using dual-site transcranial magnetic stimulation to probe connectivity between the dorsolateral prefrontal cortex and ipsilateral primary motor cortex in humans. Brain Sciences. 9 (8), 177 (2019).
  19. Xia, X., et al. Connectivity from ipsilateral and contralateral dorsolateral prefrontal cortex to the active primary motor cortex during approaching-avoiding behavior. Cortex. 157, 155-166 (2022).
  20. Wang, Y., Cao, N., Lin, Y., Chen, R., Zhang, J. Hemispheric differences in functional interactions between the dorsal lateral prefrontal cortex and ipsilateral motor cortex. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 1-6 (2020).
  21. Gabbott, P. L. A., Warner, T. A., Jays, P. R. L., Salway, P., Busby, S. J. Prefrontal cortex in the rat: Projections to subcortical autonomic, motor, and limbic centers. Journal of Comparative Neurology. 492 (2), 145-177 (2005).
  22. Yeterian, E. H., Pandya, D. N., Tomaiuolo, F., Petrides, M. The cortical connectivity of the prefrontal cortex in the monkey brain. Cortex. 48 (1), 58-81 (2012).
  23. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  24. Joussain, P., et al. Application of the European Test of Olfactory Capabilities in patients with olfactory impairment. European Archives of Oto-Rhino-Laryngology. 273 (2), 381-390 (2016).
  25. Oldfield, R. C. The assessment and analysis of handedness: The Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 9 (1), 97-113 (1971).
  26. Daligadu, J., Haavik, H., Yielder, P. C., Baarbe, J., Murphy, B. Alterations in cortical and cerebellar motor processing in subclinical neck pain patients following spinal manipulation. Journal of Manipulative and Physiological Therapeutics. 36 (8), 527-537 (2013).
  27. Andersen, K. W., Siebner, H. R. Mapping dexterity and handedness: recent insights and future challenges. Current Opinion in Behavioral Sciences. 20, 123-129 (2018).
  28. Fried, P. J., et al. Training in the practice of noninvasive brain stimulation: Recommendations from an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 132 (3), 819-837 (2021).
  29. Mills, K. R., Boniface, S. J., Schubert, M. Magnetic brain stimulation with a double coil: the importance of coil orientation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 85 (1), 17-21 (1992).
  30. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  31. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  32. Awiszus, F. Using relative frequency estimation of transcranial magnetic stimulation motor threshold does not allow to draw any conclusions about true threshold. Clinical Neurophysiology. 125 (6), 1285-1286 (2014).
  33. Ah Sen, C. B., Fassett, H. J., El-Sayes, J., Turco, C. V., Hameer, M. M., Nelson, A. J. Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. PLoS One. 12 (10), 1-9 (2017).
  34. Neige, C., Rannaud Monany, D., Stinear, C. M., Byblow, W. D., Papaxanthis, C., Lebon, F. Unravelling the modulation of intracortical inhibition during motor imagery: An adaptive threshold-hunting study. Neuroscience. 434, 102-110 (2020).
  35. Burke, D., Pierrot-Deseilligny, E. Caveats when studying motor cortex excitability and the cortical control of movement using transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 121 (2), 121-123 (2010).
  36. Mir-Moghtadaei, A., et al. Updated scalp heuristics for localizing the dorsolateral prefrontal cortex based on convergent evidence of lesion and brain stimulation studies in depression. Brain Stimulation. 15 (2), 291-295 (2022).
  37. Siddiqi, S. H., et al. Brain stimulation and brain lesions converge on common causal circuits in neuropsychiatric disease. Nature Human Behaviour. 5 (12), 1707-1716 (2021).
  38. Caulfield, K. A., Fleischmann, H. H., Cox, C. E., Wolf, J. P., George, M. S., McTeague, L. M. Neuronavigation maximizes accuracy and precision in TMS positioning: Evidence from 11,230 distance, angle, and electric field modeling measurements. Brain Stimulation. 15 (5), 1192-1205 (2022).
  39. Cao, N., et al. Plasticity changes in dorsolateral prefrontal cortex associated with procedural sequence learning are hemisphere-specific. NeuroImage. 259, 119406 (2022).
  40. Brown, M. J. N., et al. Somatosensory-motor cortex interactions measured using dual-site transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 12 (5), 1229-1243 (2019).
  41. Fiori, F., Chiappini, E., Candidi, M., Romei, V., Borgomaneri, S., Avenanti, A. Long-latency interhemispheric interactions between motor-related areas and the primary motor cortex: a dual site TMS study. Scientific reports. 7 (1), 14936 (2017).
  42. Fournel, A., Ferdenzi, C., Sezille, C., Rouby, C., Bensafi, M. Multidimensional representation of odors in the human olfactory cortex. Human Brain Mapping. 37 (6), 2161-2172 (2016).
  43. Midroit, M., et al. Neural processing of the reward value of pleasant odorants. Current Biology. 31 (8), 1592-1605.e9 (2021).
  44. Sezille, C., Messaoudi, B., Bertrand, A., Joussain, P., Thévenet, M., Bensafi, M. A portable experimental apparatus for human olfactory fMRI experiments. Journal of Neuroscience Methods. 218 (1), 29-38 (2013).
  45. Kato, M., et al. Spatiotemporal dynamics of odor representations in the human brain revealed by EEG decoding. Proceedings of the National Academy of Sciences. 119 (21), e2114966119 (2022).
  46. Jackson, N., Greenhouse, I. VETA: An open-source Matlab-based toolbox for the collection and analysis of electromyography combined with transcranial magnetic stimulation. Frontiers in Neuroscience. 13, 975 (2019).
  47. Cunningham, D., Zhang, B., Cahn, A. Transcranial magnetic stimulation (TMS) analysis toolbox: A user friendly open source software for basic and advanced analysis and data sharing of TMS related outcomes. Brain Stimulation: Basic, Translational, and Clinical Research in Neuromodulation. 14 (6), 1641-1642 (2021).
  48. Julkunen, P., Säisänen, L., Hukkanen, T., Danner, N., Könönen, M. Does second-scale intertrial interval affect motor evoked potentials induced by single-pulse transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 5 (4), 526-532 (2012).
  49. Pellicciari, M. C., Miniussi, C., Ferrari, C., Koch, G., Bortoletto, M. Ongoing cumulative effects of single tms pulses on corticospinal excitability: An intra- and inter-block investigation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 621-628 (2016).
  50. Li, S., Rymer, W. Z. Voluntary breathing influences corticospinal excitability of nonrespiratory finger muscles. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 512-521 (2011).
  51. Boesveldt, S., Frasnelli, J., Gordon, A. R., Lundström, J. N. The fish is bad: Negative food odors elicit faster and more accurate reactions than other odors. Biological Psychology. 84 (2), 313-317 (2010).
  52. Neige, C., Mavromatis, N., Gagné, M., Bouyer, L. J., Mercier, C. Effect of movement-related pain on behaviour and corticospinal excitability changes associated with arm movement preparation. Journal of Physiology. 596 (14), 2917-2929 (2018).
  53. Bergmann, T. O., Hartwigsen, G. Inferring causality from noninvasive brain stimulation in cognitive neuroscience. Journal of Cognitive Neuroscience. 33 (2), 195-225 (2021).
  54. Kulason, S., et al. A comparative neuroimaging perspective of olfaction and higher-order olfactory processing: on health and disease. Seminars in Cell & Developmental Biology. 129, 22-30 (2022).
  55. Athanassi, A., Dorado Doncel, R., Bath, K. G., Mandairon, N. Relationship between depression and olfactory sensory function: a review. Chemical Senses. 46, bjab044 (2021).
  56. Grimm, S., et al. Imbalance between left and right dorsolateral prefrontal cortex in major depression is linked to negative emotional judgment: An fmri study in severe major depressive disorder. Biological Psychiatry. 63 (4), 369-376 (2008).
  57. Naudin, M., El-Hage, W., Gomes, M., Gaillard, P., Belzung, C., Atanasova, B. State and trait olfactory markers of major depression. PLOS One. 7 (10), e46938 (2012).
  58. Guidali, G., Roncoroni, C., Bolognini, N. Modulating frontal networks’ timing-dependent-like plasticity with paired associative stimulation protocols: Recent advances and future perspectives. Frontiers in Human Neuroscience. 15, 658723 (2021).
  59. Hernandez-Pavon, J. C., San Agustín, A., Wang, M. C., Veniero, D., Pons, J. L. Can we manipulate brain connectivity? A systematic review of cortico-cortical paired associative stimulation effects. Clinical Neurophysiology. 154, 169-193 (2023).
  60. Deng, Z. -. D., Robins, P. L., Dannhauer, M., Haugen, L. M., Port, J. D., Croarkin, P. E. Optimizing TMS coil placement approaches for targeting the dorsolateral prefrontal cortex in depressed adolescents: An electric field modeling study. Biomedicines. 11 (8), 2320 (2023).
  61. Gomez, L. J., Dannhauer, M., Peterchev, A. V. Fast computational optimization of TMS coil placement for individualized electric field targeting. NeuroImage. 228, 117696 (2021).
  62. Derosiere, G., Duque, J. Tuning the corticospinal system: How distributed brain circuits shape human actions. The Neuroscientist. 26 (4), 359-379 (2020).
  63. Bestmann, S., Krakauer, J. W. The uses and interpretations of the motor-evoked potential for understanding behaviour. Experimental Brain Research. 233 (3), 679-689 (2015).
  64. Reis, J., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to the understanding of cortical mechanisms involved in motor control. Journal of Physiology. 586 (2), 325-351 (2008).

Play Video

Cite This Article
Neige, C., Imbert, L., Dumas, M., Athanassi, A., Thévenet, M., Mandairon, N., Brunelin, J. Combining a Breath-Synchronized Olfactometer with Brain Simulation to Study the Impact of Odors on Corticospinal Excitability and Effective Connectivity. J. Vis. Exp. (203), e65714, doi:10.3791/65714 (2024).

View Video