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Neuroscience

Combinazione di un olfattometro sincronizzato con il respiro con la simulazione cerebrale per studiare l'impatto degli odori sull'eccitabilità corticospinale e sulla connettività efficace

Published: January 19, 2024
doi:
10.3791/65714
, , , , , ,
1PSYR2, Centre de Recherche en Neurosciences de Lyon, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale U1028, Centre National de la Recherche Scientifique UMR5292,Université Claude Bernard Lyon 1, 2Centre Hospitalier Le Vinatier, 3NEUROPOP, Centre de Recherche en Neurosciences de Lyon, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale U1028, Centre National de la Recherche Scientifique UMR5292,Université Claude Bernard Lyon 1

Summary

Questo documento descrive l’utilizzo di un olfattometro sincronizzato con il respiro per attivare la stimolazione magnetica transcranica (TMS) a bobina singola e doppia durante la presentazione dell’odorante sincronizzata con la respirazione nasale umana. Questa combinazione ci permette di indagare obiettivamente come gli odori piacevoli e sgradevoli influiscono sull’eccitabilità corticospinale e sulla connettività efficace del cervello in un determinato individuo.

Abstract

È ampiamente accettato che la stimolazione olfattiva suscita comportamenti motori, come avvicinarsi a odori gradevoli ed evitare quelli sgradevoli, negli animali e nell’uomo. Recentemente, studi che utilizzano l’elettroencefalografia e la stimolazione magnetica transcranica (TMS) hanno dimostrato un forte legame tra l’elaborazione nel sistema olfattivo e l’attività nella corteccia motoria negli esseri umani. Per comprendere meglio le interazioni tra il sistema olfattivo e quello motorio e per superare alcuni dei precedenti limiti metodologici, abbiamo sviluppato un nuovo metodo che combina un olfattometro che sincronizza la presentazione in ordine casuale di odoranti con diversi valori edonistici e l’attivazione del TMS (single- e dual-coil) con le fasi di respirazione nasale. Questo metodo consente di sondare le modulazioni dell’eccitabilità corticospinale e dell’effettiva connettività omolaterale tra la corteccia prefrontale dorsolaterale e la corteccia motoria primaria che potrebbe verificarsi durante la percezione di odori piacevoli e sgradevoli. L’applicazione di questo metodo consentirà di discriminare oggettivamente il valore di piacevolezza di un odorante in un dato partecipante, indicando l’impatto biologico dell’odorante sulla connettività efficace e sull’eccitabilità del cervello. Inoltre, questo potrebbe aprire la strada a indagini cliniche in pazienti con disturbi neurologici o neuropsichiatrici che possono presentare alterazioni edoniche olfattive e comportamenti disadattivi di evitamento dell’approccio.

Introduction

È ampiamente accettato che la stimolazione olfattiva susciti reazioni automatiche e comportamenti motori. Ad esempio, nell’uomo, è stata recentemente dimostrata l’esistenza di una risposta motoria di evitamento (allontanarsi dalla fonte dell’odore) che si verifica 500 ms dopo l’insorgenza negativa dell’odore1. Registrando partecipanti umani che si muovevano liberamente mentre esploravano gli odori emanati dalle boccette, Chalençon et al. (2022) hanno dimostrato che i comportamenti motori (cioè la velocità di avvicinamento al naso e il ritiro della fiaschetta contenente l’odorante) sono strettamente legati all’edonica degli odori2. Inoltre, uno stretto legame tra l’elaborazione nel sistema olfattivo e l’attività nella corteccia motoria è stato recentemente dimostrato nell’uomo utilizzando l’elettroencefalografia1. In particolare, circa 350 ms dopo l’insorgenza degli odori negativi, è stata osservata una specifica desincronizzazione del ritmo mu, nota per riflettere i processi di preparazione all’azione, sopra e all’interno della corteccia motoria primaria (M1), seguita poco dopo da un movimento comportamentale all’indietro1. Rafforzando l’idea di una relazione tra il sistema olfattivo e quello motorio, un altro studio recente ha dimostrato che l’esposizione a un odorante gradevole aumenta l’eccitabilità corticospinale rispetto a una condizione di assenza di odore3. In questo studio, la stimolazione magnetica transcranica a singolo impulso (spTMS) è stata applicata a M1 per evocare un potenziale evocato motorio (MEP) in un muscolo della mano bersaglio, registrato perifericamente con l’elettromiografia (EMG) durante la percezione dell’odore. L’esposizione al gradevole odorante era fornita passivamente da strisce di carta imbevute di olio essenziale di bergamotto puro e poste su un supporto metallico sotto il naso3. In questo contesto, non è chiaro se la facilitazione dell’eccitabilità corticospinale sia dovuta alla piacevole stimolazione olfattiva o ad effetti comportamentali aspecifici come annusare e serrare i denti 4,5. Inoltre, non è ancora noto come un odorante sgradevole moduli l’eccitabilità M1 sondata dalla TMS.

In sintesi, ciò evidenzia la necessità di sviluppare un metodo che offra i seguenti vantaggi rispetto alle tecniche esistenti utilizzate negli studi precedenti 3,6: (1) randomizzare la presentazione di diverse condizioni di odore (piacevole/sgradevole/assente) all’interno della stessa fase sperimentale, (2) sincronizzare con precisione la presentazione dell’odorante e la tempistica TMS in base alle fasi di respirazione nasale umana (inspirazione ed espirazione) durante lo studio del sistema motorio.

La TMS può anche essere utilizzata come strumento per studiare le interazioni cortico-corticali, chiamate anche connettività efficace, tra più aree corticali e M1 con un’elevata risoluzione temporale 7,8,9,10,11,12. In questo caso, utilizziamo un paradigma TMS a doppio sito (dsTMS), in cui una stimolazione di primo condizionamento (CS) attiva un’area corticale bersaglio e una stimolazione di secondo test (TS) viene applicata su M1 utilizzando un’altra bobina per evocare un MEP. L’effetto del CS viene valutato normalizzando l’ampiezza del MEP condizionato (condizione dsTMS) all’ampiezza del MEP incondizionato (condizione spTMS)13. Quindi, i valori di rapporto negativi indicano interazioni cortico-corticali soppressive, mentre i valori di rapporto positivi indicano interazioni cortico-corticali facilitatorie tra le due aree stimolate. Il paradigma dsTMS fornisce quindi un’opportunità unica per identificare la natura (i.e., facilitatoria o soppressiva), la forza e le modulazioni della connettività effettiva tra l’area preattivata e M1. È importante sottolineare che le interazioni cortico-corticali riflettono un complesso equilibrio di facilitazione e soppressione che può essere modulato in diversi tempi e stati mentali o compiti 7,14.

Per quanto ne sappiamo, il paradigma dsTMS, relativamente nuovo, non è mai stato utilizzato per studiare le interazioni cortico-corticali durante la percezione dell’odore con diversi valori edonici. Tuttavia, studi di neuroimaging hanno dimostrato che l’esposizione a odori piacevoli e sgradevoli induce cambiamenti di connettività nelle aree coinvolte nelle emozioni, nel processo decisionale e nel controllo dell’azione, tra cui l’area motoria supplementare, la corteccia cingolata anteriore e la corteccia prefrontale dorsolaterale (DLPFC)15,16. Infatti, il DLPFC è un nodo chiave che media il controllo emotivo, l’elaborazione sensoriale e gli aspetti di livello superiore del controllo motorio, come i processi preparatori 17,18,19. Inoltre, sia gli studi sull’uomo che sugli animali hanno fornito prove che il DLPFC ha diverse proiezioni neuronali fino a M1 17,18,20,21,22. A seconda del contesto, queste proiezioni DLPFC possono facilitare o inibire l’attività di M1 7,19,20. Pertanto, sembra possibile che l’effettiva connettività tra DLPFC e M1 sia modulata durante la presentazione dell’odore e che gli odoranti piacevoli e sgradevoli reclutino reti corticali separate, portando a un effetto differenziale sulla connettività DLPFC-M1.

In questo articolo, proponiamo un nuovo metodo adatto allo studio metodologicamente rigoroso delle modulazioni dell’eccitabilità corticospinale e dell’effettiva connettività che possono verificarsi durante la percezione di odori piacevoli e sgradevoli, il tutto erogato in sincronia con la respirazione nasale umana.

Protocol

Tutte le procedure sperimentali descritte nelle sezioni seguenti sono state approvate da un Comitato Etico (CPP Ile de France VII, Parigi, Francia, numero di protocollo 2022-A01967-36) in conformità con la Dichiarazione di Helsinki. Tutti i partecipanti hanno fornito il consenso informato scritto prima dell’arruolamento nello studio. 1. Reclutamento dei partecipanti Criteri di inclusione/esclusione.Includi partecipanti adulti (> 18 anni). Effettuare lo scree…

Representative Results

I dati rappresentativi qui presentati riflettono le registrazioni dei partecipanti dopo aver completato il protocollo passo-passo di cui sopra per fornire una visione preliminare di ciò che potremmo aspettarci. La Figura 2 mostra un esempio di segnali respiratori di un partecipante rappresentativo registrati con il software dell’olfattometro. Le fasi espiratorie e inspiratorie sono ben rilevate quando si superano le soglie. L’odorizzante viene attivato immediatam…

Discussion

Il protocollo di cui sopra descrive un nuovo metodo che combina l’uso di un olfattometro sincronizzato con il respiro con TMS a bobina singola e doppia per studiare i cambiamenti nell’eccitabilità corticospinale e nella connettività efficace a seconda del valore edonico degli odoranti. Questa configurazione consentirà di discriminare oggettivamente il valore di piacevolezza di un odorante in un dato partecipante, indicando l’impatto biologico dell’odorante sulla connettività e sulla reattività efficace del cervello….

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Questo lavoro è stato sostenuto dalla Fondation de France, Grant N°: 00123049/WB-2021-35902 (una sovvenzione ricevuta da J.B. e N.M.). Gli autori ringraziano la Fondation Pierre Deniker per il suo sostegno (sovvenzione ricevuta da C.N.) e lo staff della piattaforma Neuro-Immersion per il loro prezioso aiuto nella progettazione dell’allestimento.

Materials

Acquisition board (8 channels)  National Instrument NI USB-6009 
Air compressor Jun-Air  Model6-15
Alcohol prep pads Any
Butyric acid Sigma-Aldrich B103500 Negative odorant
Desktop computer Dell Latitude 3520
EMG system Biopac System MP150
Isoamyl acetate Sigma-Aldrich W205508 Positive odorant
Nasal cannula SEBAC France O1320
Programmable pulse generator A.M.P.I  Master-8
Surface electrodes Kendall Medi-trace FS327
TMS coil (X2) MagStim D40 Alpha B.I. coil 
TMS machine MagStim Bistim2
Tube 6 mm x 20 m Radiospare 686-2671 Pneumatic connection
USB-RS232 Radiospare 687-7806
U-shaped tubes VS technologies VS110115
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Neige, C., Imbert, L., Dumas, M., Athanassi, A., Thévenet, M., Mandairon, N., Brunelin, J. Combining a Breath-Synchronized Olfactometer with Brain Simulation to Study the Impact of Odors on Corticospinal Excitability and Effective Connectivity. J. Vis. Exp. (203), e65714, doi:10.3791/65714 (2024).
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