Summary

Измерение и манипулирование функционально специфическими нейронными путями в моторной системе человека с транскраниальной магнитной стимуляцией

Published: February 23, 2020
doi:

Summary

В этой статье описаны новые подходы к измерению и укреплению функционально специфических нервных путей с транскраниальной магнитной стимуляцией. Эти передовые неинвазивные методы стимуляции мозга могут предоставить новые возможности для понимания отношений между мозгом и поведением и разработки новых методов лечения расстройств мозга.

Abstract

Понимание взаимодействия между областями мозга имеет важное значение для изучения целенаправленного поведения. Функциональная нейровизуализация связности мозга дала важное представление о фундаментальных процессах мозга, таких как познание, обучение и двигательный контроль. Однако такой подход не может служить причинно-следственной связью с участием областей мозга, представляющих интерес. Транскраниальная магнитная стимуляция (ТМС) является мощным, неинвазивным инструментом для изучения человеческого мозга, который может преодолеть это ограничение путем преходящего изменения активности мозга. Здесь мы выделяем последние достижения с помощью парного импульса, двойного сайта TMS метод с двумя катушками, что причинно-следственные зонды кортико-кортических взаимодействий в двигательной системе человека в различных контекстах задачи. Кроме того, мы описываем протокол TMS с двойным участком на основе корковой парной ассоциативной стимуляции (cPAS), который временно повышает синаптической эффективности в двух взаимосвязанных областях мозга, применяя повторяющиеся пары корковых стимулов с двумя катушками. Эти методы могут обеспечить лучшее понимание механизмов, лежащих в основе когнитивно-двигательной функции, а также новый взгляд на манипулирование конкретными нервными путями в целенаправленной модулировать мозг схем и улучшить поведение. Этот подход может оказаться эффективным инструментом для разработки более сложных моделей отношений между мозгом и поведением и улучшения диагностики и лечения многих неврологических и психических расстройств.

Introduction

Неинвазивная стимуляция мозга является перспективным инструментом оценки и лечения многих неврологических расстройств, таких как болезнь Паркинсона, болезнь Альцгеймера, и инсульт1,2,3,4. Существует накопление доказательств установления связи между поведенческими проявлениями неврологических заболеваний и аномалии корковой возбудимости, нейропластичность, кортико-кортикальной и кортико-субкортикальной связи5,6. Таким образом, базовые знания о динамике мозговой сети и пластичности в неврологических условиях могут обеспечить бесценное понимание диагностики заболеваний, прогрессирования и реакции на терапию. Функциональная магнитно-резонансная томография(fМРТ) является полезным инструментом для понимания сложных отношений между мозгом и поведением в здоровых и больных сетях мозга и имеет потенциал для улучшения лечения на основе сетевой перспективы7,8,9. Тем не менее, FМРТ является корреляционным по своему характеру и не может обеспечить причинно-следственную связь между функцией мозга и поведением, ни манипулировать функциональной связи для восстановления аномальных нейронных цепей, связанных с поведенческими нарушениями у пациентов10,11,12. Транскраниальная магнитная стимуляция (TMS) может как причинно измерять, так и модулировать функцию и поведение мозга человека в области здоровья и болезни3,13,14,15.

TMS является безопасным, неинвазивным методом стимулирования человеческого мозга16,17и может быть использован для индуцирования и измерения пластичности18. Этот метод может продвинуть наше понимание причинно-следственных связей между отдельными областями мозга и поведением10,11,12,19и их специфические функциональные взаимодействия с другими узлами мозговой сети20,21,22,23. На сегодняшний день большинство исследований были сосредоточены на двигательной системе человека, учитывая, что TMS в области рук окоражного двигателя (M1) может производить двигатель вызванные потенциалы (MEPs) как физиологические считывания для изменений, связанных с поведением двигателя24, что позволяет иссмотреть различные ингибирующие и возбуждающие цепи на системном уровне в мозге человека25. Последние достижения с использованием кондиционирования тест TMS подход с двумя катушками показывают, что можно измерить функциональные взаимодействия между различными корковых областях. В моторной системе эксперименты TMS с двойным участком показывают, что входы из корковых областей, связанных с M1, могут меняться с требованиями задач, возрастом или болезнью14,26. Семинальная работа Ферберта и его коллег обнаружила, что применение стимула кондиционирования к M1 до испытательного стимула других M1 может привести к ингибированию амплитуды MEP, явление, известное как короткое интергемистическое ингибирование интергемэфиков (SIHI)28. Ряд исследований TMS с использованием этого подхода также показали, что M1 тесно связан адругойальной M1, брюшной премоторной коры (PMv), дорсальной премоторной коры (PMd), дополнительной двигательной области (SMA), предварительно SMA, первичной сенсорной коры (S1), дорсолатеральной префронтальной коры (DLPFC), и задней теменной коры (КПП) в состоянии покоя27,28,29,30,31,32,33,34,35,36,37,38,39,40,41,42. Интересно, что влияние стимуляции из этих корковых областей на двигательную возбудимость коры анатомически, временно и функционально специфична для текущей активности мозга во время подготовки движения (состояние- и контекст-зависимых43,44,45,46,47,48,49,50,51,52,53,54,55,56,57,58,59,60,61,62,63,64,65,66,67,69). Тем не менее, очень немногие исследования с использованием двойного сайта TMS характеризуют модели функциональной кортико-корковой связи с двигательными и когнитивными нарушениями у пациентов с нарушениями мозга70,71,72. Это дает возможность разработать новые методы оценки и лечения двигательных и когнитивных расстройств.

Используя этот метод, было также установлено, что повторяющиеся пары корковых TMS применяется к корковых областях, связанных с M1, таких как контрлатеральные M168,69,70, PMv76,77,78, SMA71, и КПП80,81,82 может вызвать изменения в синаптической эффективности в конкретных нейронных путей на основе принципа Хеббияна ассоциированной83 ,84,85,86 и повысить поведенческую производительность72,73,74. Тем не менее, несколько исследований использовали этот подход для изучения цепи и пластичности дисфункции в неврологических расстройств2,75,76,77,78,79,80,81,82,83,84,90,91,92, 93,94,95,96. Это еще предстоит показать, является ли укрепление функционально специфических нервных путей с TMS может восстановить активность в дисфункциональных схем, или же предполагаемое укрепление нетронутыми схемы может увеличить устойчивость97 в мозговых сетях поддержки двигательных и когнитивных функций на протяжении всей жизни и в болезни. Отсутствие фундаментального понимания нервных механизмов, лежащих в основе неврологических расстройств и последствий стимуляции на взаимосвязанные дисфункциональные сети мозга, ограничивает текущее лечение.

Несмотря на свои возможности, TMS до сих пор не стала стандартной частью вооружения неврологии и клинических инструментов для понимания отношений мозга и поведения, патофизиологии расстройств головного мозга, и эффективность лечения. Поэтому для реализации своего потенциала и поддержки его крупномасштабного применения важно стандартизацию методов TMS, поскольку это, скорее всего, повысит строгость будущих экспериментов TMS и воспроизводимость в независимых лабораториях. В этой статье описывается, как TMS может быть использован как для измерения, так и для манипулирования функциональными взаимодействиями. Здесь мы описываем эту технику в моторной системе (например, parieto-motor pathway44) путем измерения показателей вывода на основе TMS (например, MEPs), где метод лучше всего понимается. Тем не менее, важно отметить, что этот протокол также может быть адаптирован к целевой функциональной связи других подкорковых85, мозжечковой86,87, и корковых областях. 73,74,88 Кроме того, нейровизуализации методы, такие как ЭЭГ89,90,91 и МРТ92,93 могут быть использованы для оценки TMS-индуцированных изменений в деятельности и подключения26,94. В заключение мы предлагаем, что изучение функционального участия корковой связи на уровне цепи с этими методами TMS как в области здоровья, так и при заболеваниях позволяет разрабатывать целевые диагнозы и инновационные методы лечения на основе более сложных сетевых моделей отношений между мозгом и поведением.

Protocol

Ниже описаны следующие три метода TMS. Во-первых, описаны два метода измерения кортико-кортической связи с помощью двухместных транскраниальной магнитной стимуляции (dsTMS), в то время как участники находятся либо в 1) в состоянии отдыха (состояние отдыха), либо 2) выполняя движение, направле?…

Representative Results

На рисунке 5 показан размер примерного ответа MEP, вызванного в мышце ПИИ TMS для некондиционированных тестовых стимулов (TS только для M1, синий след) или условных стимулов от КПП (CS-TS, красный след), в то время как участник был в состоянии покоя (верхняя панель) или планировани?…

Discussion

Описанный здесь метод TMS с двойным участком может быть использован для изучения функциональных взаимодействий между различными корными областями, взаимосвязанными с первичной моторной корой, в то время как участник находится в состоянии покоя или планирует целенаправленное действие…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Эта работа была поддержана Мичиганским университетом: MCubed ученых программы и школы кинезиологии.

Materials

Alpha B.I. D50 coil (coated) Magstim 50mm coil
BrainSight 2.0 Software Rogue Research Neuronavigation software
BrainSight frameless Stereotactic System Rogue Research Neuronavigation equiptment
D702 Coil Magstim 70mm coil
Discovery MR750 General Electric 3.0T MRI machine
Disposable Earplugs 3M Foam earplugs
ECG Electrodes 30mm x 24mm Coviden-Kendall H124SG Disposable electrodes
Four Channel Isolated Amplifier Intronix Technologies Corporation 2024F EMG amplifier
gGAMMAcap g.tec Medical Engineering EEG head cap
Micro1401-3 Cambridge Electronic Design Scientific data recorder and processing machine
Nuprep Skin Prep Gel Weaver and Company Skin prep abrasive gel
Signal v.7 Cambridge Electronic Design Data acquisition and analysis software
The Magstim BiStim2 Magstim Transcranial magnetic stimulator (two 2002 units)

References

  1. Ni, Z., Chen, R. Transcranial magnetic stimulation to understand pathophysiology and as potential treatment for neurodegenerative diseases. Translational Neurodegeneration. 4 (1), 1-12 (2015).
  2. Koch, G., Martorana, A., Caltagirone, C. Transcranial magnetic stimulation_ Emerging biomarkers and novel therapeutics in Alzheimer’s disease. Neuroscience Letters. 134355, (2019).
  3. Hallett, M., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to assessment of brain connectivity and networks. Clinical Neurophysiology. 128 (11), 2125-2139 (2017).
  4. Hummel, F. C., Cohen, L. G. Non-invasive brain stimulation: a new strategy to improve neurorehabilitation after stroke. The Lancet Neurology. 5 (8), 708-712 (2006).
  5. Caligiore, D., et al. Parkinson’s disease as a system-level disorder. Nature Publishing Group. 2 (1), 1-9 (2016).
  6. Grefkes, C., Fink, G. R. Reorganization of cerebral networks after stroke: new insights from neuroimaging with connectivity approaches. Brain. 134 (5), 1264-1276 (2011).
  7. Calhoun, V. D., Miller, R., Pearlson, G., Adalı, T. The Chronnectome: Time-Varying Connectivity Networks as the Next Frontier in fMRI Data Discovery. Neuron. 84 (2), 262-274 (2014).
  8. Fox, M. D., et al. Resting-state networks link invasive and noninvasive brain stimulation across diverse psychiatric and neurological diseases. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 111 (41), 4367-4375 (2014).
  9. Fox, M. D., Halko, M. A., Eldaief, M. C., Pascual-Leone, A. Measuring and manipulating brain connectivity with resting state functional connectivity magnetic resonance imaging (fcMRI) and transcranial magnetic stimulation (TMS). NeuroImage. 62 (4), 2232-2243 (2012).
  10. Pascual-Leone, A., Walsh, V., Rothwell, J. Transcranial magnetic stimulation in cognitive neuroscience–virtual lesion, chronometry, and functional connectivity. Current Opinion in Neurobiology. 10 (2), 232-237 (2000).
  11. Pascual-Leone, A., Bartres-Faz, D., Keenan, J. P. Transcranial magnetic stimulation: studying the brain-behaviour relationship by induction of “virtual lesions”. Philosophical transactions of the Royal Society of London Series B, Biological Sciences. 354 (1387), 1229-1238 (1999).
  12. Bolognini, N., Ro, T. Transcranial magnetic stimulation: disrupting neural activity to alter and assess brain function. The Journal of Neuroscience. 30 (29), 9647-9650 (2010).
  13. Rothwell, J. C. Using transcranial magnetic stimulation methods to probe connectivity between motor areas of the brain. Human Movement Science. 30 (5), 906-915 (2010).
  14. Lafleur, L. P., Tremblay, S., Whittingstall, K., Lepage, J. F. Assessment of Effective Connectivity and Plasticity With Dual-Coil Transcranial Magnetic Stimulation. Brain Stimulation. 9 (3), 347-355 (2016).
  15. Chouinard, P. A., Paus, T. What have We Learned from “Perturbing” the Human Cortical Motor System with Transcranial Magnetic Stimulation. Frontiers in Human Neuroscience. 4, 173 (2010).
  16. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve. 23 (S9), 26-32 (2000).
  17. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  18. Chen, R., Udupa, K. Measurement and modulation of plasticity of the motor system in humans using transcranial magnetic stimulation. Motor Control. 13 (4), 442-453 (2009).
  19. Walsh, V., Rushworth, M. A primer of magnetic stimulation as a tool for neuropsychology. Neuropsychologia. 37 (2), 125-135 (1999).
  20. Bestmann, S., et al. Mapping causal interregional influences with concurrent TMS-fMRI. Experimental Brain Research. 191 (4), 383-402 (2008).
  21. Siebner, H. R., Hartwigsen, G., Kassuba, T., Rothwell, J. C. How does transcranial magnetic stimulation modify neuronal activity in the brain? Implications for studies of cognition. Cortex. 45 (9), 1035-1042 (2009).
  22. Dayan, E., Censor, N., Buch, E. R., Sandrini, M., Cohen, L. G. Noninvasive brain stimulation: from physiology to network dynamics and back. Nature Publishing Group. 16 (7), 838-844 (2013).
  23. Sack, A. T. Transcranial magnetic stimulation, causal structure-function mapping and networks of functional relevance. Current Opinion in Neurobiology. 16 (5), 593-599 (2006).
  24. Bestmann, S., Krakauer, J. W. The uses and interpretations of the motor-evoked potential for understanding behaviour. Experimental Brain Research. 233 (3), 679-689 (2015).
  25. Vesia, M., Davare, M. Decoding Action Intentions in Parietofrontal Circuits. Journal of Neuroscience. 31 (46), 16491-16493 (2011).
  26. Cantarero, G., Celnik, P. Applications of TMS to Study Brain Connectivity. Brain Stimulation: Methodologies and Interventions. , 191-211 (2015).
  27. Ni, Z., et al. Two Phases of Interhemispheric Inhibition between Motor Related Cortical Areas and the Primary Motor Cortex in Human. Cerebral Cortex. 19 (7), 1654-1665 (2009).
  28. Ferbert, A., et al. Interhemispheric inhibition of the human motor cortex. The Journal of Physiology. 453, 525-546 (1992).
  29. Bäumer, T., et al. Inhibitory and facilitatory connectivity from ventral premotor to primary motor cortex in healthy humans at rest – A bifocal TMS study. Clinical Neurophysiology. 120 (9), 1724-1731 (2009).
  30. Koch, G., et al. Asymmetry of Parietal Interhemispheric Connections in Humans. Journal of Neuroscience. 31 (24), 8967-8975 (2011).
  31. Koch, G., et al. Focal stimulation of the posterior parietal cortex increases the excitability of the ipsilateral motor cortex. The Journal of Neuroscience. 27 (25), 6815-6822 (2007).
  32. Koch, G., et al. Interactions between pairs of transcranial magnetic stimuli over the human left dorsal premotor cortex differ from those seen in primary motor cortex. The Journal of Physiology. 578 (2), 551-562 (2007).
  33. Koch, G., et al. TMS activation of interhemispheric pathways between the posterior parietal cortex and the contralateral motor cortex. The Journal of Physiology. 587, 4281-4292 (2009).
  34. Ziluk, A., Premji, A., Nelson, A. J. Functional connectivity from area 5 to primary motor cortex via paired-pulse transcranial magnetic stimulation. Neuroscience Letters. 484 (1), 81-85 (2010).
  35. Karabanov, A. N., Chao, C. C., Paine, R., Hallett, M. Mapping different intra-hemispheric parietal-motor networks using twin coil TMS. Brain Stimulation. 6 (3), 384-389 (2012).
  36. Mochizuki, H., Huang, Y. Z., Rothwell, J. C. Interhemispheric interaction between human dorsal premotor and contralateral primary motor cortex. The Journal of Physiology. 561, 331-338 (2004).
  37. Civardi, C., Cantello, R., Asselman, P., Rothwell, J. C. Transcranial Magnetic Stimulation Can Be Used to Test Connections to Primary Motor Areas from Frontal and Medial Cortex in Humans. NeuroImage. 14 (6), 1444-1453 (2001).
  38. Groppa, S., et al. The human dorsal premotor cortex facilitates the excitability of ipsilateral primary motor cortex via a short latency cortico-cortical route. Human Brain Mapping. 33 (2), 419-430 (2011).
  39. Shirota, Y., et al. Increased primary motor cortical excitability by a single-pulse transcranial magnetic stimulation over the supplementary motor area. Experimental Brain Research. 219 (3), 339-349 (2012).
  40. Cattaneo, L., Barchiesi, G. Transcranial Magnetic Mapping of the Short-Latency Modulations of Corticospinal Activity from the Ipsilateral Hemisphere during Rest. Frontiers in Neural Circuits. 5, 14 (2011).
  41. Brown, M. J. N., et al. Somatosensory-motor cortex interactions measured using dual-site transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 12 (5), 1229-1243 (2019).
  42. Brown, M. J. N., Goldenkoff, E. R., Chen, R., Gunraj, C., Vesia, M. Using Dual-Site Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Connectivity between the Dorsolateral Prefrontal Cortex and Ipsilateral Primary Motor Cortex in Humans. Brain Sciences. 9 (8), 177 (2019).
  43. Vesia, M., et al. Functional interaction between human dorsal premotor cortex and the ipsilateral primary motor cortex for grasp plans. Neuroreport. 29, 1355-1359 (2018).
  44. Vesia, M., et al. Human dorsomedial parieto-motor circuit specifies grasp during the planning of goal-directed hand actions. Cortex. 92, 175-186 (2017).
  45. Vesia, M., Bolton, D. A., Mochizuki, G., Staines, W. R. Human parietal and primary motor cortical interactions are selectively modulated during the transport and grip formation of goal-directed hand actions. Neuropsychologia. 51 (3), 410-417 (2013).
  46. Davare, M., Kraskov, A., Rothwell, J. C., Lemon, R. N. Interactions between areas of the cortical grasping network. Current Opinion in Neurobiology. 21 (4), 565-570 (2011).
  47. Davare, M., Rothwell, J. C., Lemon, R. N. Causal connectivity between the human anterior intraparietal area and premotor cortex during grasp. Current Biology. 20 (2), 176-181 (2010).
  48. Davare, M., Lemon, R., Olivier, E. Selective modulation of interactions between ventral premotor cortex and primary motor cortex during precision grasping in humans. The Journal of Physiology. 586, 2735-2742 (2008).
  49. Davare, M., Montague, K., Olivier, E., Rothwell, J. C., Lemon, R. N. Ventral premotor to primary motor cortical interactions during object-driven grasp in humans. Cortex. 45 (9), 1050-1057 (2009).
  50. Schintu, S., et al. Paired-Pulse Parietal-Motor Stimulation Differentially Modulates Corticospinal Excitability across Hemispheres When Combined with Prism Adaptation. Neural Plasticity. 2016 (4-6), 1-9 (2016).
  51. Isayama, R., et al. Rubber hand illusion modulates the influences of somatosensory and parietal inputs to the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 121 (2), 563-573 (2019).
  52. Karabanov, A., et al. Timing-dependent modulation of the posterior parietal cortex-primary motor cortex pathway by sensorimotor training. Journal of Neurophysiology. 107 (11), 3190-3199 (2012).
  53. Picazio, S., et al. Prefrontal Control over Motor Cortex Cycles at Beta Frequency during Movement Inhibition. Current Biology. 24 (24), 2940-2945 (2014).
  54. Mackenzie, T. N., et al. Human area 5 modulates corticospinal output during movement preparation. Neuroreport. 27 (14), 1056-1060 (2016).
  55. Groppa, S., et al. A novel dual-site transcranial magnetic stimulation paradigm to probe fast facilitatory inputs from ipsilateral dorsal premotor cortex to primary motor cortex. NeuroImage. 62 (1), 500-509 (2012).
  56. O’Shea, J., Sebastian, C., Boorman, E. D., Johansen-Berg, H., Rushworth, M. F. S. Functional specificity of human premotor-motor cortical interactions during action selection. The European Journal of Neuroscience. 26 (7), 2085-2095 (2007).
  57. Mars, R. B., et al. Short-latency influence of medial frontal cortex on primary motor cortex during action selection under conflict. The Journal of Neuroscience. 29 (21), 6926-6931 (2009).
  58. Hasan, A., et al. Muscle and timing-specific functional connectivity between the dorsolateral prefrontal cortex and the primary motor cortex. Journal of Cognitive Neuroscience. 25 (4), 558-570 (2013).
  59. Fujiyama, H., et al. Age-Related Changes in Frontal Network Structural and Functional Connectivity in Relation to Bimanual Movement Control. The Journal of Neuroscience. 36 (6), 1808-1822 (2016).
  60. Koch, G., et al. Functional Interplay between Posterior Parietal and Ipsilateral Motor Cortex Revealed by Twin-Coil Transcranial Magnetic Stimulation during Reach Planning toward Contralateral Space. The Journal of Neuroscience. 28 (23), 5944-5953 (2008).
  61. Koch, G., et al. In vivo definition of parieto-motor connections involved in planning of grasping movements. NeuroImage. 51 (1), 300-312 (2010).
  62. Koch, G., et al. Resonance of cortico-cortical connections of the motor system with the observation of goal directed grasping movements. Neuropsychologia. 48 (12), 3513-3520 (2010).
  63. Koch, G., et al. Time course of functional connectivity between dorsal premotor and contralateral motor cortex during movement selection. The Journal of Neuroscience. 26 (28), 7452-7459 (2006).
  64. Koch, G., Rothwell, J. C. TMS investigations into the task-dependent functional interplay between human posterior parietal and motor cortex. Behavioural Brain Research. 202 (2), 147-152 (2009).
  65. Lago, A., et al. Ventral premotor to primary motor cortical interactions during noxious and naturalistic action observation. Neuropsychologia. 48 (6), 1802-1806 (2010).
  66. Picazio, S., Ponzo, V., Koch, G. Cerebellar Control on Prefrontal-Motor Connectivity During Movement Inhibition. The Cerebellum. 15 (6), 680-687 (2015).
  67. Byblow, W. D., et al. Functional Connectivity Between Secondary and Primary Motor Areas Underlying Hand-Foot Coordination. Journal of Neurophysiology. 98 (1), 414-422 (2007).
  68. Rizzo, V., et al. Associative cortico-cortical plasticity may affect ipsilateral finger opposition movements. Behavioural Brain Research. 216 (1), 433-439 (2011).
  69. Rizzo, V., et al. Paired Associative Stimulation of Left and Right Human Motor Cortex Shapes Interhemispheric Motor Inhibition based on a Hebbian Mechanism. Cerebral Cortex. 19 (4), 907-915 (2009).
  70. Koganemaru, S., et al. Human motor associative plasticity induced by paired bihemispheric stimulation. The Journal of Physiology. 587 (19), 4629-4644 (2009).
  71. Arai, N., et al. State-dependent and timing-dependent bidirectional associative plasticity in the human SMA-M1 network. Journal of Neuroscience. 31 (43), 15376-15383 (2011).
  72. Fiori, F., Chiappini, E., Avenanti, A. Enhanced action performance following TMS manipulation of associative plasticity in ventral premotor-motor pathway. NeuroImage. 183, 847-858 (2018).
  73. Chiappini, E., Silvanto, J., Hibbard, P. B., Avenanti, A., Romei, V. Strengthening functionally specific neural pathways with transcranial brain stimulation. Current Biology. 28 (13), 735-736 (2018).
  74. Romei, V., Chiappini, E., Hibbard, P. B., Avenanti, A. Empowering Reentrant Projections from V5 to V1 Boosts Sensitivity to Motion. Current Biology. 26 (16), 2155-2160 (2016).
  75. Zittel, S., et al. Effects of dopaminergic treatment on functional cortico-cortical connectivity in Parkinson’s disease. Experimental Brain Research. 233 (1), 329-337 (2014).
  76. Nelson, A. J., Hoque, T., Gunraj, C., Ni, Z., Chen, R. Impaired interhemispheric inhibition in writer’s cramp. Neurology. 75 (5), 441-447 (2010).
  77. Murase, N., Duque, J., Mazzocchio, R., Cohen, L. G. Influence of interhemispheric interactions on motor function in chronic stroke. Annals of Neurology. 55 (3), 400-409 (2004).
  78. Bonnì, S., et al. Altered Parietal-Motor Connections in Alzheimer’s Disease Patients. Journal of Alzheimer’s Disease. 33 (2), 525-533 (2012).
  79. Koch, G., et al. Altered dorsal premotor-motor interhemispheric pathway activity in focal arm dystonia. Movement Disorders. 23 (5), 660-668 (2008).
  80. Koch, G., et al. Hyperexcitability of parietal-motor functional connections in the intact left-hemisphere of patients with neglect. Brain. 131, 3147-3155 (2008).
  81. Di Lorenzo, F., et al. Long-term potentiation-like cortical plasticity is disrupted in Alzheimer’s disease patients independently from age of onset. Annals of Neurology. 80 (2), 202-210 (2016).
  82. Ponzo, V., et al. Altered inhibitory interaction among inferior frontal and motor cortex in l-dopa-induced dyskinesias. Movement Disorders. 31 (5), 755-759 (2016).
  83. Koch, G., et al. Effect of Cerebellar Stimulation on Gait and Balance Recovery in Patients With Hemiparetic Stroke. JAMA Neurology. 76 (2), 170-178 (2018).
  84. Palomar, F. J., et al. Parieto-motor functional connectivity is impaired in Parkinson’s disease. Brain Stimulation. 6 (2), 147-154 (2013).
  85. Udupa, K., et al. Cortical Plasticity Induction by Pairing Subthalamic Nucleus Deep-Brain Stimulation and Primary Motor Cortical Transcranial Magnetic Stimulation in Parkinson’s Disease. The Journal of Neuroscience. 36 (2), 396-404 (2016).
  86. Ugawa, Y., Uesaka, Y., Terao, Y., Hanajima, R., Kanazawa, I. Magnetic stimulation over the cerebellum in humans. Annals of Neurology. 37 (6), 703-713 (1995).
  87. Pinto, A. D., Chen, R. Suppression of the motor cortex by magnetic stimulation of the cerebellum. Experimental Brain Research. 140 (4), 505-510 (2001).
  88. Kohl, S., et al. Cortical Paired Associative Stimulation Influences Response Inhibition Cortico-cortical and Cortico-subcortical Networks. Biological Psychiatry. 85 (4), 355-363 (2019).
  89. Casula, E. P., Pellicciari, M. C., Picazio, S., Caltagirone, C., Koch, G. Spike-timing-dependent plasticity in the human dorso-lateral prefrontal cortex. NeuroImage. 143, 204-213 (2016).
  90. Veniero, D., Ponzo, V., Koch, G. Paired Associative Stimulation Enforces the Communication between Interconnected Areas. Journal of Neuroscience. 33 (34), 13773-13783 (2013).
  91. Tremblay, S., et al. Clinical utility and prospective of TMS-EEG. Clinical Neurophysiology. 130 (5), 802-844 (2019).
  92. Johnen, V. M., Neubert, F. X., Buch, E. R., Verhagen, L. Causal manipulation of functional connectivity in a specific neural pathway during behaviour and at rest. eLife. 4, 04585 (2015).
  93. Santarnecchi, E., et al. Modulation of network-to-network connectivity via spike-timing-dependent noninvasive brain stimulation. Human Brain Mapping. 39 (12), 4870-4883 (2018).
  94. Bergmann, T. O., Karabanov, A., Hartwigsen, G., Thielscher, A., Siebner, H. R. Combining non-invasive transcranial brain stimulation with neuroimaging and electrophysiology: Current approaches and future perspectives. NeuroImage. 140, 4-19 (2016).
  95. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  96. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  97. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord and roots: basic principles and procedures for routine clinical application. Report of an IFCN committee. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 91 (2), 79-92 (1994).
  98. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  99. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  100. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of TMS Consensus Group. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  101. Oldfield, R. C. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 9 (1), 97-113 (1971).
  102. Villamar, M. F., et al. Technique and Considerations in the Use of 4×1 Ring High-definition Transcranial Direct Current Stimulation (HD-tDCS). Journal of Visualized Experiments. (77), e50309 (2013).
  103. Sack, A. T., et al. Optimizing functional accuracy of TMS in cognitive studies: a comparison of methods. Journal of Cognitive Neuroscience. 21 (2), 207-221 (2009).
  104. Yousry, T. A., et al. Localization of the motor hand area to a knob on the precentral gyrus. A new landmark. Brain. 120, 141-157 (1997).
  105. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  106. Cattaneo, L., et al. A cortico-cortical mechanism mediating object-driven grasp in humans. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 102 (3), 898-903 (2005).
  107. Hebb, D. O. . The organization of behavior: A neurophysiological approach. , (1949).
  108. Caporale, N., Dan, Y. Spike Timing-Dependent Plasticity: A Hebbian Learning Rule. Annual Review of Neuroscience. 31 (1), 25-46 (2008).
  109. Markram, H., Lübke, J., Frotscher, M., Sakmann, B. Regulation of synaptic efficacy by coincidence of postsynaptic APs and EPSPs. Science. 275 (5297), 213-215 (1997).
  110. Jackson, A., Mavoori, J., Fetz, E. E. Long-term motor cortex plasticity induced by an electronic neural implant. Nature. 444 (7115), 56-60 (2006).
  111. Koch, G., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Veniero, D. Hebbian and Anti-Hebbian Spike-Timing-Dependent Plasticity of Human Cortico-Cortical Connections. Journal of Neuroscience. 33 (23), 9725-9733 (2013).
  112. Romei, V., Thut, G., Silvanto, J. Information-Based Approaches of Noninvasive Transcranial Brain Stimulation. Trends in Neurosciences. 39 (11), 782-795 (2016).
  113. Carson, R. G., et al. Excitability changes in human forearm corticospinal projections and spinal reflex pathways during rhythmic voluntary movement of the opposite limb. The Journal of Physiology. 560, 929-940 (2004).

Play Video

Cite This Article
Goldenkoff, E. R., Mashni, A., Michon, K. J., Lavis, H., Vesia, M. Measuring and Manipulating Functionally Specific Neural Pathways in the Human Motor System with Transcranial Magnetic Stimulation. J. Vis. Exp. (156), e60706, doi:10.3791/60706 (2020).

View Video