Yaşam Öyküsü Seçimlerini Keşfetmek: Hava Sineği Larva ve Dişi Tercihleri için Etkileşimli Faktörler Olarak Sıcaklık ve Substrat Tipinin Kullanılması
Summary
Burada, sineklerin larvalarında ve dişilerinde besin kaynağı ve yumurtlama tercihlerini değerlendirmek için iki protokol detaylandırılmıştır. Bunlar, birbiriyle etkileşen iki faktöre sahip dört seçenekten oluşur: substrat tipi ve sıcaklık. Tahliller, larvaların besin kaynağı tercihinin ve dişiler için yumurtlama yeri tercihinin belirlenmesini sağlar.
Abstract
Sinekler (Diptera: Calliphoridae), tipik olarak zorunlu parazitizm, fakültatif parazitizm ve tam sapro-nekrofaji olarak sınıflandırılan çok çeşitli larva yaşam tarzları sunar. Hem zorunlu hem de fakültatif olan birkaç parazitik türün, larvaları miyazise (canlı dokuda kurtçuk istilası) neden olabileceğinden, sıhhi ve ekonomik öneme sahip olduğu düşünülmektedir. Bununla birlikte, yetişkin dişinin yumurtlama bölgesini seçerken belirleyici bir rol oynaması ve bu nedenle larvaların beslenme alışkanlığını ve gelişim koşullarını büyük ölçüde belirlemesi dikkat çekicidir. Bu çalışmada, larva beslenme tercihini ve dişi yumurtlama bölgesi tercihini test etmek için iki etkileşimli faktör göz önünde bulundurularak iki protokol önerilmiştir: et substrat tipi ve sıcaklığı. Burada sunulan kurulumlar, Lucilia cuprina larvalarının ve gravid dişilerinin iki sıcaklık (33 ± 2 °C ve 25 ± 2 °C) ve iki tür et substratı (kanla takviye edilmiş taze et ve 5 günlük çürük et) ile dört seçenekli bir tahlilde test edilmesine izin verdi. Larvalar veya gravid dişiler, yumurtalarını sırasıyla aşağıdakilerden birine yerleştirmeyi veya bırakmayı seçebilirler: 25 °C’de çürük et (nekrofag bir tür durumunu simüle eder), 33 °C’de kanla takviye edilmiş taze et (parazitik bir tür durumunu simüle eder) ve iki kontrol, 33 °C’de çürük et veya 25 °C’de kanla desteklenmiş taze et. Tercih, her bir kopya için her seçeneğe bırakılan larva veya yumurta sayısı sayılarak değerlendirilir. Gözlemlenen sonuçların rastgele bir dağılımla karşılaştırılması, tercihin istatistiksel anlamlılığının tahmin edilmesine izin verdi. Sonuçlar, L. cuprina larvalarının 25 °C’de çürümüş substrat için güçlü bir tercihe sahip olduğunu göstermiştir. Tersine, dişilerin yumurtlama bölgesi tercihi et türü için daha çeşitliydi. Bu metodoloji, benzer büyüklükteki diğer böcek türlerinin tercihini test etmek için uyarlanabilir. Diğer sorular da alternatif koşullar kullanılarak araştırılabilir.
Introduction
Sinekler, özellikle kaliptrat muskoidleri (diğerlerinin yanı sıra sinekler, karasinekler, bot sinekleri ve et sinekleri dahil), parazitik ve nekro-saprofag davranışları kapsayan çok çeşitli yaşam tarzları sergilerler1. Parazitik türler tipik olarak kurtçuklar (larvalar) tarafından canlı dokuların istilası olan miyazise neden olur2. Calliphoridae familyasında, hem zorunlu hem de fakültatif parazitik türler, kurtçuk istilasınedeniyle ekonomik kayıplardan ve zayıf hayvan refahından sorumlu başlıca hayvan zararlılarıdır 2,3,4,5,6,7. Yeni Dünya ve Eski Dünya vidalı kurtları (sırasıyla Cochliomyia hominivorax ve Chrysomyia bezziana) gibi zorunlu parazitler, koyun sinekleri (Lucilia cuprina ve Lucilia sericata) gibi fakültatif parazitlerle birlikte özellikle sorunludur 4,7,8,9,102,5,6, 7. Sapro-nekrofag olanlar da dahil olmak üzere parazitik olmayan türler, çürüyen ve nekrotik organik maddelerde gelişir ve genellikle sağlıksız ortamlarda bulunur. Kesinlikle parazitik olmayan yaşam tarzları, nekrotik dokuların yaralarını temizlemek için sinek larvalarını kullanan kurtçuk tedavisi için başarıyla kullanılabilir11,12,13. Sinekler, yakın zamanda ölen cesetleri bulan ve kolonize eden ilk organizmalar arasında oldukları için adli bilimlerde de kullanılır ve gelişmekte olan larvalar ölüm zamanını tahmin etmenin bir aracı olarak hizmet eder14.
Sinek yaşam tarzları, insan çıkarları ile ilgili önemleri nedeniyle çeşitli araştırma çalışmalarına (örneğin, 15,16,17,18,19,20,21) konu olmuştur. Bir türün yaşam tarzını yöneten biyolojik mekanizmaları anlamak, haşere türlerini kontrol etmeyi amaçlayan yöntemlerin iyileştirilmesine ilişkin değerli bilgiler sağlayabilir. Ayrıca, sinek yaşam tarzlarının çeşitliliği ve evrimi, karmaşık özelliklerin (örneğin, parazitizm) kökenlerini ve mekanizmalarını incelemek için ideal bir bağlam sunar. Canlı dokuyla beslenen kurtçuklara bağlı parazitizm, Calliphoridae familyası22,23 içinde birkaç kez bağımsız olarak gelişmiştir. Bununla birlikte, sineklerin beslenme alışkanlıklarının evrimsel tarihi hala büyük ölçüde bilinmemektedir ve çalışmalar, fonksiyonel tahlillerin yardımı olmadan filogeniler boyunca alışkanlıkların haritalandırılmasıyla sınırlıdır (örneğin, 16,19,22). Örneğin, zorunlu parazitlerin genelcilerden (yani fakültatif parazitlerden) mi yoksa doğrudan nekrofag türlerden mi evrimleştiği belirsizdir. Yaşam tarzındaki evrimsel değişimlere eşlik eden moleküler, fizyolojik ve davranışsal süreçler de büyük ölçüde bilinmemektedir.
Bu bağlamda, koyun sineği Lucilia cuprina gibi bir konakçıda parazit olarak veya kadavralarda nekrofaj olarak gelişebilen fakültatif parazitler, yaşam tarzı seçimlerini kontrol eden faktörleri ve mekanizmaları keşfetme imkanı sunar. Lucilia cuprina, özellikle zararlı olarak kabul edildiği Avustralya’da koyun sineği çarpmasına neden olduğu bilinen kozmopolit bir türdür 3,16. L. cuprina’ya bağlı miyazis, diğer çiftlik hayvanlarında, evcil hayvanlarda ve insanlarda da ortaya çıkabilir 3,24,25,26,27,28,29,30. Bununla birlikte, larvaları nekrotik dokularda ve çürüyen maddelerde de gelişebilir ve bu tür, cesetleri bulmak ve kolonize etmek çok hızlı olduğu için adli entomolojide başarıyla kullanılmıştır31,32,33,34. Sineklerin parazitik ve parazitik olmayan yaşam tarzı larva evresi ile tanımlansa da, yumurtlama bölgesini seçen yetişkin dişidir. Sonuç olarak, yetişkin dişi, larvaların yaşam tarzını büyük ölçüde etkiler, çünkü ikincisi sınırlı hareket kabiliyetine sahiptir. Bununla birlikte, dişinin seçimi, larvaların bir seçenek sunulduğunda aynı substratı tercih edeceği anlamına gelmez35. Bir hipotez, dişilerin yumurtalarını canlı dokuya bırakmasına yol açan davranış değişikliklerinin, parazitik bir yaşam tarzına erken geçişin bir parçası olabileceğidir. Ortaya çıkan larvaların ön adaptasyonları veya fizyolojik yetenekleri, canlı doku üzerinde başarılı bir şekilde gelişmeleri için gerekli olacak ve parazitik yaşam tarzının ortaya çıkmasına yol açacaktır. Bu nedenle, etkilenen ve seçilen süreçler her iki yaşam evresi arasında mutlaka uyumlu olmayabilir.
Bu bağlamda, sineklerde davranışsal tercihi test etmek için, özellikle L. cuprina için, larva besleme substratı (larva tercih testi) ve yumurtlama bölgesi (dişi tercih testi) ile ilgili iki yöntem geliştirilmiştir. Bu yöntemler birbiriyle etkileşim halinde olan iki faktörü dikkate alır: sıcaklık ve et tazeliği. Çoğu miyazis vakası homeotermik hayvanlarda meydana geldiğinden sıcaklık çok önemli bir faktör olarak seçilmiştir2. Bu nedenle, 33 °C’lik bir sıcaklık “parazitik yaşam tarzı faktörü” için bir vekil olarak seçilirken, 25 °C’lik bir sıcaklık (oda sıcaklığı) “parazitik olmayan faktörü” temsil eder. Brezilya’da kaydedilen ortalama yıllık sıcaklığı temsil ettiği için 25 °C’lik bir sıcaklık seçilmiştir (Ulusal Meteoroloji Enstitüsü, INMET). Ek olarak, her ikisi de sığır kaynaklarından olmak üzere iki tür et substratı düşünülmüştür: (i) parazitik sinek Co. hominivorax’ı laboratuvar koşullarında yetiştirmek için kullanılan parazitik yaşam tarzı için substratı taklit eden kanla takviye edilmiş taze et36 ve (ii) nekrofag yaşam tarzı için substratı taklit eden 5 günlük çürük et. Sığır substratı, ekolojik olarak haklı bir substrat olmanın yanı sıra kullanılabilirlik, maliyet etkinliği ve pratiklik açısından çeşitli avantajlar sunduğundan, laboratuvar koşullarında 27,37,38,39 L. cuprina’yı yetiştirmek için yaygın olarak kullanılır. Diğer çalışmalar40,41 sineklerde çürük ve taze substratların etkisini karşılaştıran 7 günlük çürük substrat (anaerobik koşullarda) kullanmış ve çürük substratın gelişim oranları, hayatta kalma ve büyüme üzerinde olumsuz bir etkisi olduğunu göstermiştir. L. cuprina’nın genellikle havaya maruz kalan taze kadavraları kolonize ettiği bilindiğinden, nekrofag bir substratı taklit etmek için hermetik olmayan kaplarda (aerobik ve anaerobik ayrışma) 5 günlük çürük et (kıyma) kullanmaya karar verdik.
Burada sunulan deneysel tasarımlar, bireysel faktörlerin yanı sıra bunların birleşik etkileri için tercihleri ayırt etme avantajını sunar. Ayrıca, puanlanan fenotipler, yani larva besleme substratının seçimi ve bırakılan yumurta sayısı, sinek türlerinin biyolojik ve ekolojik yönleriyle doğrudan ilgilidir. Bu protokollerin uygunluğu, L. cuprina’daki etkinlikleri gösterilerek vurgulanmaktadır. Ek olarak, L. cuprina’da elde edilen gözlemlenen sonuçları simüle edilmiş rastgele verilerle karşılaştırmak için kullanılabilecek ve sağlam istatistiksel analiz ve yorumlar sağlayan bir istatistiksel analiz komut dosyası sağlanmıştır.
Protocol
Representative Results
Discussion
Özellikle sineklerde parazitlik bağlamında beslenme alışkanlıklarının evrimini anlamak, beslenme veya yumurtlama için farklı yaşam evreleri boyunca substrat tercihlerinin incelenmesini gerektirir. Bu nedenle, bu çalışmada, sineklerin larvalarında ve dişilerinde substrat tercihlerini araştırmak için sağlam ve basit yöntemler önerilmiştir. Bu yöntemler, fakültatif bir parazitik sinek olan Lucilia cuprina’da test edildi2. İlginç bir şekilde, deneyler, tipik olarak…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Patrícia J. Thyssen, Gabriela S. Zampim ve Lucas de Almeida Carvalho’ya L. cuprina kolonisini sağladıkları ve deneyin kurulmasındaki yardımları için teşekkür ederiz. Videoyu çektiği ve kurguladığı için Rafael Barros de Oliveira’ya da teşekkür ederiz. Bu araştırma, Hayvan Davranışı Derneği’nden V.A.S.C.’ye Gelişmekte Olan Ülke Araştırma Bursu ve TTT’ye FAPESP Dimensions US-Biota-São Paulo hibesi ile desteklenmiştir (20/05636-4). S.T. ve D.L.F. bir FAPESP (sırasıyla 19/07285-7 doktora sonrası hibe ve 21/10022-8 doktora bursu) ile desteklenmiştir. V.A.S.C. ve A.V.R. CNPq doktora bursları ile desteklenmiştir (sırasıyla 141391/2019-7, 140056/2019-0). T.T.T. CNPq (310906/2022-9) tarafından desteklenmiştir.
Materials
| Agar | Sigma-Aldrich | 05038-500G | For microbiology |
| Black cardboards | – | – | 70×50 cm |
| Bovine blood with anticoagulat | – | – | 50% pure bovine blood with anticoagulant (3.8% sodium citrate) + 50% of filtered water |
| Bovine ground Meat | – | – | Around 7-8% of fat |
| Brush | – | – | Made with plastic |
| Conical tube | Falcon or Generic | – | 50 mL |
| Cross-shaped glass containers | Handmade | NA | 48×48 cm, 8 cm of height and 8 cm of width |
| Erlenmeyer | Vidrolabor | NA | 500 mL |
| 70% Ethanol | Synth | A1084.01.BL | 70% ethyl ethanol absolute + 30% filtered water |
| Graduated cylinder | Nalgon or Generic | – | 500 mL and 50 mL |
| Heating pad | Thermolux | – | 30×40 cm dimensions, 40 W, 127 V |
| Infrared thermometer | HeTaiDa | HTD8808 | Non-contact body thermometer (Sample Rate: 0.5 S, Accuracy: ±0.2 °C, Measuring: 5-15 cm) |
| Petri dish (Glass) | Precision | NA | 150×20 mm dimensions |
| (Note: the petri dishes can be plastic if used only once) | |||
| Petri dish PS | Cralplast | 18130 | 60×15 mm dimensions |
| Plastic Pasteur pipette | – | – | 3 mL (total volume) |
| Sodium citrate | Synth | C11033.01.AG | 3.8% Sodium citrate (38 g diluted in 1L of filtered water) |
| Spoons | – | – | More than one spoon is necessary. Use one for each type of meat substrate. Preferably stainless steel. |
| Stainless steel spatula | Generic | – | Flat end and spoon end |
| Stereomicroscope | Bioptika | – | WF10X/22 lenses |
| Tweezer | – | – | Metal made and fine point |
| White led light strips | NA | NA | 4.8 W, 2×0.05 mm², 320 lumens, Color temperature:6500 K (white) |
References
- Kutty, S. N., et al. Phylogenomic analysis of Calyptratae: Resolving the phylogenetic relationships within a major radiation of Diptera. Cladistics. 35 (6), 605-622 (2019).
- Zumpt, F. . Myiasis in Man and Animals in the Old World. A textbook for physicians, veterinarians and zoologists. , (1965).
- Hall, M., Wall, R. Myiasis of humans and domestic animals. Advances in Parasitology. 35, 257-334 (1995).
- Grisi, L., et al. Reassessment of the potential economic impact of cattle parasites in Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária. 23 (2), 150-156 (2014).
- Sackett, D., Holmes, P., Abbot, K., Jephcott, S., Barber, M. Assessing the economic cost of endemic disease on the profitability of Australian beef cattle and sheep producers. Meat & Livestock Australian Report. AHW.087. Meat & Livestock Australian Report. , (2006).
- Heath, A. C. G., Bishop, D. M. Flystrike in New Zealand: An overview based on a 16-year study, following the introduction and dispersal of the Australian sheep blowfly, Lucilia cuprina Wiedemann (Diptera: Calliphoridae). Veterinary Parasitology. 137 (3-4), 333-344 (2006).
- Mullen, G. R., Durden, L. A. . Medical and veterinary entomology. , (2009).
- Spradbery, J. P. Screw-worm fly: A tale of two species. Agricultural Zoology Reviews. 6 (1), (1994).
- World Organization for Animal Health (OIE). New World screwworm (Cochliomyia hominivorax) and Old World screwworm (Chrysomya bezziana), Manual of diagnostic tests and vaccines for terrestrial animals. World Organization for Animal Health (OIE). , (2013).
- Wardhana, A. H., Abadi, I., Cameron, M. M., Ready, P. D., Hall, M. J. R. Epidemiology of traumatic myiasis due to Chrysomya bezziana in Indonesia. Jurnal Ilmu Ternak dan Veteriner. 23 (1), 45 (2018).
- Linger, R. J., et al. Towards next generation maggot debridement therapy: Transgenic Lucilia sericata larvae that produce and secrete a human growth factor. BMC Biotechnology. 16 (1), 30 (2016).
- Fonseca-Muñoz, A., Sarmiento-Jiménez, H. E., Pérez-Pacheco, R., Thyssen, P. J., Sherman, R. A. Clinical study of Maggot therapy for Fournier’s gangrene. International Wound Journal. 17 (6), 1551 (2020).
- Franciéle, S. M., Demetrius, S. M., Patricia, J. T. Larval Therapy and the application of larvae for healing: review and state of the art in Brazil and worldwide. Revista Thema. 12 (01), 4-14 (2015).
- Greenberg, B. Flies as forensic indicators. Journal of Medical Entomology. 28 (5), 565-577 (1991).
- Stevens, J. R., Wallman, J. F., Otranto, D., Wall, R., Pape, T. The evolution of myiasis in humans and other animals in the Old and New Worlds (Part II): Biological and life-history studies. Trends in Parasitology. 22 (4), 181-188 (2006).
- Stevens, J. R. The evolution of myiasis in blowflies (Calliphoridae). International Journal for Parasitology. 33 (10), 1105-1113 (2003).
- McDonagh, L. M., Stevens, J. R. The molecular systematics of blowflies and screwworm flies (Diptera: Calliphoridae) using 28S rRNA, COX1 and EF-1α Insights into the evolution of dipteran parasitism. Parasitology. 138 (13), 1760-1777 (2011).
- Wallman, J. F., Leys, R., Hogendoorn, K. Molecular systematics of Australian carrion-breeding blowflies (Diptera:Calliphoridae) based on mitochondrial DNA. Invertebrate Systematics. 19 (1), (2005).
- Yan, L., et al. Monophyletic blowflies revealed by phylogenomics. BMC Biology. 19 (1), 230 (2021).
- Cardoso, G. A., Deszo, M. S., Torres, T. T. Evolution of coding sequence and gene expression of blowflies and botflies with contrasting feeding habits. Genomics. 113 (1), 699-706 (2021).
- Cardoso, G. A., Marinho, M. A. T., Monfardini, R. D., Espin, A. M. L. D. A., Torres, T. T. Evolution of genes involved in feeding preference and metabolic processes in Calliphoridae (Diptera: Calyptratae). PeerJ. 4, 2598 (2016).
- Stevens, J. R., Wallman, J. F. The evolution of myiasis in humans and other animals in the Old and New Worlds (part I): Phylogenetic analyses. Trends in Parasitology. 22 (3), 129-136 (2006).
- Wiegmann, B. M., et al. Episodic radiations in the fly tree of life. Proceedings of the National Academy of Sciences. 108 (14), 5690-5695 (2011).
- Azevedo, W. T. D. A., et al. Record of the first cases of human myiasis by Lucilia cuprina (Diptera: Calliphoridae), Rio de Janeiro, Brazil. Journal of Medical Entomology. 52 (6), 1368-1373 (2015).
- Bishop, D., Patel, D., Heath, A. A New Zealand case of nasal myiasis involving Lucilia cuprina (Diptera: Calliphoridae). The New Zealand Medical Journal (Online). 131 (1484), 68-70 (2018).
- Lukin, L. G. Human cutaneous myiasis in Brisbane: a prospective study. Medical Journal of Australia. 150 (5), 237-240 (1989).
- Paulo, D. F., et al. Specific gene disruption in the major livestock pests Cochliomyia hominivorax and Lucilia cuprina Using CRISPR/Cas9. G3 Genes|Genomes|Genetics. 9 (9), 3045-3055 (2019).
- Puttalakshmamma, G. C., Dhanalakshmi, H., D’souza, P. E., Ananda, K. J. Incidence of myiasis in domestic animals in Bangalore. Intas Polivet. 6 (2), 353-356 (2005).
- Rao, M. A. N., Pillay, M. R. Some notes on cutaneous myiasis in animals in the Madras presidency. Indian Journal of Veterinary Science. 6 (3), (1936).
- Soundararajan, C. Traumatic myiasis in an Indian peafowl (Pavo cristatus) due to Lucilia cuprina first report. Journal of Veterinary Parasitology. 34 (1), 49-51 (2020).
- Smith, K. G. V. . A manual of forensic entomology. , (1986).
- Goff, M. L. . A Fly for the Prosecution. , (2001).
- CRC Press. . Forensic entomology: the utility of arthropods in legal investigations. , (2001).
- Greenberg, B., Kunich, J. C. . Entomology and the law: flies as forensic indicators. , (2002).
- Ellis, A. M. Incorporating density dependence into the oviposition preference-offspring performance hypothesis. Journal of Animal Ecology. 77 (2), 247-256 (2008).
- Vargas, M. E. I., Azeredo-Espin, A. M. L. Genetic variability in mitochondrial DNA of the screwworm, Cochliomyia hominivorax (Diptera: Calliphoridae), from Brazil. Biochem Genet. 33, 237-256 (1995).
- Bambaradeniya, Y. T. B., Karunaratne, W. I. P., Tomberlin, J. K., Goonerathne, I., Kotakadeniya, R. B. Temperature and tissue type impact development of Lucilia cuprina (Diptera: Calliphoridae) in Sri Lanka. Journal of Medical Entomology. 55 (2), 285-291 (2018).
- Chaaban, A., et al. Insecticide activity of Curcuma longa (leaves) essential oil and its major compound α-phellandrene against Lucilia cuprina larvae (Diptera: Calliphoridae): Histological and ultrastructural biomarkers assessment. Pesticide Biochemistry and Physiology. 153, 17-27 (2019).
- Selem, G., Geden, C. J., Khater, H., Khater, K. S. Effects of larval diets on some biological parameters and morphometric and biochemical analysis of ovaries of Lucilia cuprina (Wiedemann) (Diptera: Calliphoridae). Journal of Vector Ecology. 48 (2), (2023).
- Fouche, Q., Hedouin, V., Charabidze, D. Effect of density and species preferences on collective choices: an experimental study on maggot aggregation behaviours. Journal of Experimental Biology. 224 (6), 233791 (2021).
- Richards, C. S., Rowlinson, C. C., Cuttiford, L., Grimsley, R., Hall, M. J. R. Decomposed liver has a significantly adverse affect on the development rate of the blowfly Calliphora vicina. International Journal of Legal Medicine. 127, (2013).
- Boulay, J., Deneubourg, J. -. L., Hédouin, V., Charabidzé, D. Interspecific shared collective decision-making in two forensically important species. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 283 (1824), 20152676 (2016).
- Joseph, R. M., Devineni, A. V., King, I. F. G., Heberlein, U. Oviposition preference for and positional avoidance of acetic acid provide a model for competing behavioral drives in Drosophila. Proceedings of the National Academy of Sciences. 106 (27), 11352-11357 (2009).
- Mierzejewski, M. K., Horn, C. J., Luong, L. T. Ecology of fear: Environment-dependent parasite avoidance among ovipositing Drosophila. Parasitology. 146 (12), 1564-1570 (2019).
- Stensmyr, M. C., et al. A conserved dedicated olfactory circuit for detecting harmful microbes in drosophila. Cell. 151 (6), 1345-1357 (2012).
- Yang, S. -. T., Shiao, S. -. F. Oviposition preferences of two forensically important blow fly species, chrysomya megacephala and C. rufifacies (Diptera: Calliphoridae), and implications for postmortem interval estimation. Journal of Medical Entomology. 49 (2), 424-435 (2012).
- Brodie, B. S., Wong, W. H. L., VanLaerhoven, S., Gries, G. Is aggregated oviposition by the blow flies Lucilia sericata and Phormia regina (Diptera: Calliphoridae) really pheromone-mediated?: Pheromone-mediated Lucilia sericata and Phormia regina flies. Insect Science. 22 (5), 651-660 (2015).
- Horn, C. J., Liang, C., Luong, L. T. Parasite preferences for large host body size can drive overdispersion in a fly-mite association. International Journal for Parasitology. , (2023).
- Liu, W., et al. Enterococci mediate the oviposition preference of Drosophila melanogaster through sucrose catabolism. Scientific Reports. 7 (1), 13420 (2017).
- Parodi, A., et al. Black soldier fly larvae show a stronger preference for manure than for a mass-rearing diet. Journal of Applied Entomology. 144 (7), 560-565 (2020).
