חקירת בחירות תולדות החיים: שימוש בטמפרטורה ובסוג המצע כגורמים מקיימים אינטראקציה עבור זחלי נשיפה והעדפות נשיות
Summary
להלן מפורטים שני פרוטוקולים להערכת מקורות מזון והעדפות אוביפוזיציה בזחלים ובנקבות של זבובים. אלה מורכבים מארבע אפשרויות עם שני גורמים המקיימים יחסי גומלין: סוג המצע וטמפרטורה. הבדיקות מאפשרות לקבוע את העדפת מקור המזון של הזחלים ואת העדפת אתר הביציות עבור הנקבות.
Abstract
זבובי נשיפה (Diptera: Calliphoridae) מציגים מגוון רחב של אורחות חיים של זחלים, המסווגים בדרך כלל כטפילות מחייבת, טפילות פקולטטיבית וספרו-נקרופגיה מוחלטת. כמה מינים טפיליים, הן מחייבים והן פקולטטיביים, נחשבים לבעלי חשיבות סניטרית וכלכלית, שכן הזחלים שלהם יכולים לגרום למיאזיס (התפשטות רימות ברקמה חיה). עם זאת, ראוי לציין כי הנקבה הבוגרת ממלאת תפקיד מכריע כשהיא בוחרת את אתר הביצית, ולכן קובעת במידה רבה את הרגלי האכילה ואת התנאים ההתפתחותיים של הזחלים. במחקר זה, מוצעים שני פרוטוקולים לבדיקת העדפת האכלת הזחלים והעדפת אתר הביציות הנקביות בהתחשב בשני גורמים המקיימים אינטראקציה: סוג מצע הבשר וטמפרטורה. ההגדרות המוצגות כאן אפשרו לבדוק זחלי לוסיליה קופרינה ונקבות גרבידיות במבחן של ארבע אפשרויות עם שתי טמפרטורות (33 ± 2 מעלות צלזיוס ו- 25 ± 2 מעלות צלזיוס) ושני סוגים של מצעי בשר (בשר טרי בתוספת דם ובשר רקוב בן 5 ימים). זחלים או נקבות גרבידיות יכולים לבחור להתחפר או להטיל את ביציהם, בהתאמה, באחד מהבאים: בשר רקוב ב -25 מעלות צלזיוס (המדמה מצב של מין נקרופג), בשר טרי בתוספת דם ב -33 מעלות צלזיוס (המדמה מצב של מין טפילי), ושתי בקרות, בשר רקוב ב -33 מעלות צלזיוס, או בשר טרי בתוספת דם ב -25 מעלות צלזיוס. ההעדפה נבחנת על ידי ספירת מספר הזחלים או הביצים המוטלים בכל אפשרות עבור כל משוכפל. השוואת התוצאות הנצפות להתפלגות אקראית אפשרה להעריך את המובהקות הסטטיסטית של ההעדפה. התוצאות הצביעו על כך שלזחלי L. cuprina יש העדפה חזקה למצע הרקוב ב 25 °C (75 °F). לעומת זאת, העדפת אתר האוביפוזיציה על ידי הנקבות הייתה מגוונת יותר לסוג הבשר. מתודולוגיה זו יכולה להיות מותאמת כדי לבדוק את ההעדפה של מיני חרקים אחרים בגודל דומה. שאלות אחרות ניתן לחקור גם באמצעות תנאים חלופיים.
Introduction
זבובים, במיוחד מוסקואידים קליפטרטיים (כולל זבובי מציצה, זבובי בית, זבובי בוט וזבובי בשר בין היתר), מפגינים מגוון רחב של אורחות חיים, הכוללים התנהגויות טפיליות ונקרו-ספרופגוס1. מינים טפיליים גורמים בדרך כלל למיאזיס (myiasis), התפשטות של רקמות חיות על ידי רימות (זחלים)2. במשפחת Calliphoridae, שני המינים הטפיליים המחייבים והפקולטטיביים הם מזיקים עיקריים לחיות משק האחראים להפסדים כלכליים ולרווחת בעלי חיים ירודה עקב נגיעות רימות 2,3,4,5,6,7. טפילי חובה, כגון תולעי העולם החדש ותולעי העולם הישן (Cochliomyia hominivorax ו- Chrysomyia bezziana, בהתאמה), הם בעייתיים במיוחד 4,7,8,9,10 יחד עם טפילים פקולטטיביים, כגון זבובי הנשיפה של הכבשים (Lucilia cuprina ו– Lucilia sericata)2,5,6, 7. מינים שאינם טפיליים, כולל אלה sapro-necrophagous, מתפתחים בחומר אורגני נרקב ונמק ונמצאים בדרך כלל בסביבות לא סניטריות. אורח החיים הלא טפילי שלהם יכול לשמש בהצלחה לטיפול ברימות, המשתמש בזחלי זבובים כדי לנקות פצעים של רקמות נמק11,12,13. זבובי נשיפה משמשים גם במדע הזיהוי הפלילי, שכן הם בין האורגניזמים הראשונים לאתר וליישב גופות שנפטרו לאחרונה, כאשר הזחלים המתפתחים משמשים כאמצעי להערכת זמן המוות14.
אורחות חיים של זבובים היו נושא למחקרים שונים (למשל,15,16,17,18,19,20,21) בשל חשיבותם ביחס לאינטרסים אנושיים. הבנת המנגנונים הביולוגיים השולטים באורח החיים של מין מסוים יכולה לספק תובנות חשובות לשיפור שיטות שמטרתן לשלוט במינים של מזיקים. יתר על כן, המגוון והאבולוציה של אורחות החיים של הזבובים מציעים הקשר אידיאלי לחקר מקורותיהן ומנגנוניה של תכונות מורכבות (למשל, טפילות). טפילות עקב רימות הניזונות מרקמה חיה התפתחה באופן עצמאי מספר פעמים במשפחת Calliphoridae22,23. עם זאת, ההיסטוריה האבולוציונית של הרגלי האכילה של זבובי נשיפה עדיין אינה ידועה במידה רבה, כאשר מחקרים מוגבלים למיפוי ההרגלים לאורך פילוגניות (למשל, 16,19,22) ללא סיוע של בדיקות פונקציונליות. לדוגמה, לא בטוח אם טפילי החובה התפתחו ממינים כלליים (כלומר, טפילים פקולטטיביים) או ישירות ממינים נקרופגיים. גם התהליכים המולקולריים, הפיזיולוגיים וההתנהגותיים המלווים את השינויים האבולוציוניים באורח החיים אינם ידועים ברובם.
בהקשר זה, טפילים פקולטטיביים, כגון זבוב הכבשים לוסיליה קופרנה (Lucilia cuprina), שיכולים להתפתח כטפילים על פונדקאי או כנקרופג’ים על גופות, מציעים את האפשרות לחקור את הגורמים והמנגנונים השולטים בבחירות אורח החיים. לוסיליה קופרינה (שם מדעי: Lucilia cuprina) הוא מין קוסמופוליטי הידוע בגרימת מכת זבובי כבשים, במיוחד באוסטרליה שם הוא נחשב למזיק 3,16. Myiasis עקב L. cuprina יכול להתרחש גם אצל בעלי חיים אחרים, חיות מחמד, ובני אדם 3,24,25,26,27,28,29,30. עם זאת, הזחלים שלו יכולים להתפתח גם ברקמות נמק וחומר נרקב ומין זה שימש בהצלחה באנטומולוגיה משפטית מכיוון שהוא מהיר מאוד לאתר וליישב גופות31,32,33,34. למרות שאורח החיים הטפילי לעומת הלא טפילי של הזבובים מוגדר על ידי שלב הזחל, הנקבה הבוגרת היא זו שבוחרת את אתר הביצית. כתוצאה מכך, הנקבה הבוגרת משפיעה מאוד על אורח החיים של הזחלים, שכן האחרונים מוגבלים בניידות. עם זאת, בחירתה של הנקבה אינה מעידה בהכרח על כך שהזחלים יעדיפו את אותו המצע כאשר תוצג בפניהם בחירה35. אחת ההשערות היא ששינויים התנהגותיים שהובילו לכך שהנקבות הטילו את ביציהן על רקמות חיות היו יכולים להיות חלק ממעבר מוקדם לאורח חיים טפילי. התאמות מקדימות או יכולות פיזיולוגיות של הזחלים המתקבלים היו חיוניים להתפתחותם המוצלחת על הרקמה החיה, מה שהוביל להופעת אורח החיים הטפילי. ככאלה, התהליכים המושפעים והנבחרים אינם בהכרח מתיישרים בין שני שלבי החיים.
בהקשר זה פותחו שתי שיטות לבדיקת העדפה התנהגותית בזבובים, בפרט, עבור L. cuprina, לגבי מצע הזנת זחלים (בדיקת העדפת זחלים) ואתר העדפת זחלים (בדיקת העדפת נקבה). שיטות אלה לוקחות בחשבון שני גורמים המקיימים אינטראקציה: טמפרטורה וטריות הבשר. הטמפרטורה נבחרה כגורם מכריע מכיוון שרוב המקרים של מיאזיס מתרחשים בבעלי חיים הומתרמיים2. לפיכך, טמפרטורה של 33 מעלות צלזיוס נבחרה כפרוקסי ל”גורם אורח החיים הטפילי”, ואילו טמפרטורה של 25 מעלות צלזיוס (טמפרטורת החדר) מייצגת את “הגורם הלא טפילי”. נבחרה טמפרטורה של 25 °C (75 °F) מכיוון שהיא מייצגת את הטמפרטורה השנתית הממוצעת שנרשמה בברזיל (המכון הלאומי למטאורולוגיה, INMET). בנוסף, נבחנו שני סוגים של מצעי בשר, שניהם ממקורות בקר: (i) בשר טרי בתוספת דם, המחקה את המצע לאורח החיים הטפילי, המשמש לגידול הזבוב הטפילי Co. hominivorax בתנאי מעבדה36, ו-(ii) בשר רקוב בן 5 ימים, המדמה את המצע לאורח החיים הנקרופג. מצע הבקר משמש בדרך כלל לגידול L. cuprina בתנאי מעבדה 27,37,38,39 מכיוון שהוא מציע מספר יתרונות מבחינת זמינות, חסכוניות ומעשיות תוך היותו מצע מוצדק מבחינה אקולוגית. מחקרים אחרים40,41 שהשוו את ההשפעה של מצעים רקובים לעומת טריים בזבובים השתמשו במצע רקוב בן 7 ימים (בתנאים אנאירוביים) והראו השפעה שלילית של המצע הרקוב על קצב ההתפתחות, ההישרדות והצמיחה. מכיוון שידוע כי L. cuprina מאכלס גופות טריות אשר בדרך כלל חשופות לאוויר, החלטנו להשתמש בבשר רקוב בן 5 ימים (בשר בקר טחון) בסירים לא הרמטיים (פירוק אירובי ואנאירובי) כדי לחקות מצע נקרופג.
עיצובי הניסוי המוצגים כאן מציעים את היתרון של הבחנה בהעדפות עבור גורמים בודדים, כמו גם ההשפעות המשולבות שלהם. יתר על כן, הפנוטיפים שדורגו, כלומר בחירת מצע הזנת הזחלים ומספר הביצים שהוטלו, רלוונטיים ישירות להיבטים הביולוגיים והאקולוגיים של מיני הזבובים. התאמתם של פרוטוקולים אלה מודגשת על ידי הוכחת יעילותם ב – L. cuprina. בנוסף, מסופק סקריפט לניתוח סטטיסטי, אשר ניתן להשתמש בו כדי להשוות את התוצאות הנצפות שהתקבלו L. cuprina לנתונים אקראיים מדומים, הבטחת ניתוח סטטיסטי חזק ופרשנויות.
Protocol
Representative Results
Discussion
הבנת האבולוציה של הרגלי האכלה, במיוחד בהקשר של טפילות אצל זבובים, מחייבת בחינה של העדפות המצע לאורך שלבי חיים שונים להאכלה או לביציות. לכן, במחקר זה הוצעו שיטות חזקות ופשוטות לחקירת העדפות המצע בזחלים ובנקבות של זבובים. שיטות אלה נבדקו בלוסיליה קופרנה (Lucilia cuprina), זבוב טפילי פקולטטיבי<su…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
אנו מודים לפטרישיה תיסן, גבריאלה ס. זאמפים ולוקאס דה אלמיידה קרבליו על שסיפקו את מושבת L. cuprina ועל עזרתם בהקמת הניסוי. ברצוננו להודות גם לרפאל בארוס דה אוליביירה על הצילום והעריכה של הסרטון. מחקר זה נתמך על ידי מענק מחקר של האומה המתפתחת מהאגודה להתנהגות בעלי חיים ל- V.A.S.C. ועל ידי מענק FAPESP Dimensions US-Biota-São Paulo ל- T.T.T. (20/05636-4). S.T. ו- D.L.F. נתמכו על ידי FAPESP (מענק פוסט-דוקטורט 19/07285-7 ומלגת דוקטורט 21/10022-8, בהתאמה). V.A.S.C. ו- A.V.R. נתמכו על ידי מלגות CNPq PhD (141391/2019-7, 140056/2019-0, בהתאמה). T.T.T. נתמכה על ידי CNPq (310906/2022-9).
Materials
| Agar | Sigma-Aldrich | 05038-500G | For microbiology |
| Black cardboards | – | – | 70×50 cm |
| Bovine blood with anticoagulat | – | – | 50% pure bovine blood with anticoagulant (3.8% sodium citrate) + 50% of filtered water |
| Bovine ground Meat | – | – | Around 7-8% of fat |
| Brush | – | – | Made with plastic |
| Conical tube | Falcon or Generic | – | 50 mL |
| Cross-shaped glass containers | Handmade | NA | 48×48 cm, 8 cm of height and 8 cm of width |
| Erlenmeyer | Vidrolabor | NA | 500 mL |
| 70% Ethanol | Synth | A1084.01.BL | 70% ethyl ethanol absolute + 30% filtered water |
| Graduated cylinder | Nalgon or Generic | – | 500 mL and 50 mL |
| Heating pad | Thermolux | – | 30×40 cm dimensions, 40 W, 127 V |
| Infrared thermometer | HeTaiDa | HTD8808 | Non-contact body thermometer (Sample Rate: 0.5 S, Accuracy: ±0.2 °C, Measuring: 5-15 cm) |
| Petri dish (Glass) | Precision | NA | 150×20 mm dimensions |
| (Note: the petri dishes can be plastic if used only once) | |||
| Petri dish PS | Cralplast | 18130 | 60×15 mm dimensions |
| Plastic Pasteur pipette | – | – | 3 mL (total volume) |
| Sodium citrate | Synth | C11033.01.AG | 3.8% Sodium citrate (38 g diluted in 1L of filtered water) |
| Spoons | – | – | More than one spoon is necessary. Use one for each type of meat substrate. Preferably stainless steel. |
| Stainless steel spatula | Generic | – | Flat end and spoon end |
| Stereomicroscope | Bioptika | – | WF10X/22 lenses |
| Tweezer | – | – | Metal made and fine point |
| White led light strips | NA | NA | 4.8 W, 2×0.05 mm², 320 lumens, Color temperature:6500 K (white) |
References
- Kutty, S. N., et al. Phylogenomic analysis of Calyptratae: Resolving the phylogenetic relationships within a major radiation of Diptera. Cladistics. 35 (6), 605-622 (2019).
- Zumpt, F. . Myiasis in Man and Animals in the Old World. A textbook for physicians, veterinarians and zoologists. , (1965).
- Hall, M., Wall, R. Myiasis of humans and domestic animals. Advances in Parasitology. 35, 257-334 (1995).
- Grisi, L., et al. Reassessment of the potential economic impact of cattle parasites in Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária. 23 (2), 150-156 (2014).
- Sackett, D., Holmes, P., Abbot, K., Jephcott, S., Barber, M. Assessing the economic cost of endemic disease on the profitability of Australian beef cattle and sheep producers. Meat & Livestock Australian Report. AHW.087. Meat & Livestock Australian Report. , (2006).
- Heath, A. C. G., Bishop, D. M. Flystrike in New Zealand: An overview based on a 16-year study, following the introduction and dispersal of the Australian sheep blowfly, Lucilia cuprina Wiedemann (Diptera: Calliphoridae). Veterinary Parasitology. 137 (3-4), 333-344 (2006).
- Mullen, G. R., Durden, L. A. . Medical and veterinary entomology. , (2009).
- Spradbery, J. P. Screw-worm fly: A tale of two species. Agricultural Zoology Reviews. 6 (1), (1994).
- World Organization for Animal Health (OIE). New World screwworm (Cochliomyia hominivorax) and Old World screwworm (Chrysomya bezziana), Manual of diagnostic tests and vaccines for terrestrial animals. World Organization for Animal Health (OIE). , (2013).
- Wardhana, A. H., Abadi, I., Cameron, M. M., Ready, P. D., Hall, M. J. R. Epidemiology of traumatic myiasis due to Chrysomya bezziana in Indonesia. Jurnal Ilmu Ternak dan Veteriner. 23 (1), 45 (2018).
- Linger, R. J., et al. Towards next generation maggot debridement therapy: Transgenic Lucilia sericata larvae that produce and secrete a human growth factor. BMC Biotechnology. 16 (1), 30 (2016).
- Fonseca-Muñoz, A., Sarmiento-Jiménez, H. E., Pérez-Pacheco, R., Thyssen, P. J., Sherman, R. A. Clinical study of Maggot therapy for Fournier’s gangrene. International Wound Journal. 17 (6), 1551 (2020).
- Franciéle, S. M., Demetrius, S. M., Patricia, J. T. Larval Therapy and the application of larvae for healing: review and state of the art in Brazil and worldwide. Revista Thema. 12 (01), 4-14 (2015).
- Greenberg, B. Flies as forensic indicators. Journal of Medical Entomology. 28 (5), 565-577 (1991).
- Stevens, J. R., Wallman, J. F., Otranto, D., Wall, R., Pape, T. The evolution of myiasis in humans and other animals in the Old and New Worlds (Part II): Biological and life-history studies. Trends in Parasitology. 22 (4), 181-188 (2006).
- Stevens, J. R. The evolution of myiasis in blowflies (Calliphoridae). International Journal for Parasitology. 33 (10), 1105-1113 (2003).
- McDonagh, L. M., Stevens, J. R. The molecular systematics of blowflies and screwworm flies (Diptera: Calliphoridae) using 28S rRNA, COX1 and EF-1α Insights into the evolution of dipteran parasitism. Parasitology. 138 (13), 1760-1777 (2011).
- Wallman, J. F., Leys, R., Hogendoorn, K. Molecular systematics of Australian carrion-breeding blowflies (Diptera:Calliphoridae) based on mitochondrial DNA. Invertebrate Systematics. 19 (1), (2005).
- Yan, L., et al. Monophyletic blowflies revealed by phylogenomics. BMC Biology. 19 (1), 230 (2021).
- Cardoso, G. A., Deszo, M. S., Torres, T. T. Evolution of coding sequence and gene expression of blowflies and botflies with contrasting feeding habits. Genomics. 113 (1), 699-706 (2021).
- Cardoso, G. A., Marinho, M. A. T., Monfardini, R. D., Espin, A. M. L. D. A., Torres, T. T. Evolution of genes involved in feeding preference and metabolic processes in Calliphoridae (Diptera: Calyptratae). PeerJ. 4, 2598 (2016).
- Stevens, J. R., Wallman, J. F. The evolution of myiasis in humans and other animals in the Old and New Worlds (part I): Phylogenetic analyses. Trends in Parasitology. 22 (3), 129-136 (2006).
- Wiegmann, B. M., et al. Episodic radiations in the fly tree of life. Proceedings of the National Academy of Sciences. 108 (14), 5690-5695 (2011).
- Azevedo, W. T. D. A., et al. Record of the first cases of human myiasis by Lucilia cuprina (Diptera: Calliphoridae), Rio de Janeiro, Brazil. Journal of Medical Entomology. 52 (6), 1368-1373 (2015).
- Bishop, D., Patel, D., Heath, A. A New Zealand case of nasal myiasis involving Lucilia cuprina (Diptera: Calliphoridae). The New Zealand Medical Journal (Online). 131 (1484), 68-70 (2018).
- Lukin, L. G. Human cutaneous myiasis in Brisbane: a prospective study. Medical Journal of Australia. 150 (5), 237-240 (1989).
- Paulo, D. F., et al. Specific gene disruption in the major livestock pests Cochliomyia hominivorax and Lucilia cuprina Using CRISPR/Cas9. G3 Genes|Genomes|Genetics. 9 (9), 3045-3055 (2019).
- Puttalakshmamma, G. C., Dhanalakshmi, H., D’souza, P. E., Ananda, K. J. Incidence of myiasis in domestic animals in Bangalore. Intas Polivet. 6 (2), 353-356 (2005).
- Rao, M. A. N., Pillay, M. R. Some notes on cutaneous myiasis in animals in the Madras presidency. Indian Journal of Veterinary Science. 6 (3), (1936).
- Soundararajan, C. Traumatic myiasis in an Indian peafowl (Pavo cristatus) due to Lucilia cuprina first report. Journal of Veterinary Parasitology. 34 (1), 49-51 (2020).
- Smith, K. G. V. . A manual of forensic entomology. , (1986).
- Goff, M. L. . A Fly for the Prosecution. , (2001).
- CRC Press. . Forensic entomology: the utility of arthropods in legal investigations. , (2001).
- Greenberg, B., Kunich, J. C. . Entomology and the law: flies as forensic indicators. , (2002).
- Ellis, A. M. Incorporating density dependence into the oviposition preference-offspring performance hypothesis. Journal of Animal Ecology. 77 (2), 247-256 (2008).
- Vargas, M. E. I., Azeredo-Espin, A. M. L. Genetic variability in mitochondrial DNA of the screwworm, Cochliomyia hominivorax (Diptera: Calliphoridae), from Brazil. Biochem Genet. 33, 237-256 (1995).
- Bambaradeniya, Y. T. B., Karunaratne, W. I. P., Tomberlin, J. K., Goonerathne, I., Kotakadeniya, R. B. Temperature and tissue type impact development of Lucilia cuprina (Diptera: Calliphoridae) in Sri Lanka. Journal of Medical Entomology. 55 (2), 285-291 (2018).
- Chaaban, A., et al. Insecticide activity of Curcuma longa (leaves) essential oil and its major compound α-phellandrene against Lucilia cuprina larvae (Diptera: Calliphoridae): Histological and ultrastructural biomarkers assessment. Pesticide Biochemistry and Physiology. 153, 17-27 (2019).
- Selem, G., Geden, C. J., Khater, H., Khater, K. S. Effects of larval diets on some biological parameters and morphometric and biochemical analysis of ovaries of Lucilia cuprina (Wiedemann) (Diptera: Calliphoridae). Journal of Vector Ecology. 48 (2), (2023).
- Fouche, Q., Hedouin, V., Charabidze, D. Effect of density and species preferences on collective choices: an experimental study on maggot aggregation behaviours. Journal of Experimental Biology. 224 (6), 233791 (2021).
- Richards, C. S., Rowlinson, C. C., Cuttiford, L., Grimsley, R., Hall, M. J. R. Decomposed liver has a significantly adverse affect on the development rate of the blowfly Calliphora vicina. International Journal of Legal Medicine. 127, (2013).
- Boulay, J., Deneubourg, J. -. L., Hédouin, V., Charabidzé, D. Interspecific shared collective decision-making in two forensically important species. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 283 (1824), 20152676 (2016).
- Joseph, R. M., Devineni, A. V., King, I. F. G., Heberlein, U. Oviposition preference for and positional avoidance of acetic acid provide a model for competing behavioral drives in Drosophila. Proceedings of the National Academy of Sciences. 106 (27), 11352-11357 (2009).
- Mierzejewski, M. K., Horn, C. J., Luong, L. T. Ecology of fear: Environment-dependent parasite avoidance among ovipositing Drosophila. Parasitology. 146 (12), 1564-1570 (2019).
- Stensmyr, M. C., et al. A conserved dedicated olfactory circuit for detecting harmful microbes in drosophila. Cell. 151 (6), 1345-1357 (2012).
- Yang, S. -. T., Shiao, S. -. F. Oviposition preferences of two forensically important blow fly species, chrysomya megacephala and C. rufifacies (Diptera: Calliphoridae), and implications for postmortem interval estimation. Journal of Medical Entomology. 49 (2), 424-435 (2012).
- Brodie, B. S., Wong, W. H. L., VanLaerhoven, S., Gries, G. Is aggregated oviposition by the blow flies Lucilia sericata and Phormia regina (Diptera: Calliphoridae) really pheromone-mediated?: Pheromone-mediated Lucilia sericata and Phormia regina flies. Insect Science. 22 (5), 651-660 (2015).
- Horn, C. J., Liang, C., Luong, L. T. Parasite preferences for large host body size can drive overdispersion in a fly-mite association. International Journal for Parasitology. , (2023).
- Liu, W., et al. Enterococci mediate the oviposition preference of Drosophila melanogaster through sucrose catabolism. Scientific Reports. 7 (1), 13420 (2017).
- Parodi, A., et al. Black soldier fly larvae show a stronger preference for manure than for a mass-rearing diet. Journal of Applied Entomology. 144 (7), 560-565 (2020).
