Summary

Inter-Brain Synchrony in Open-Ended Collaborative Learning: een fNIRS-Hyperscanning Studie

Published: July 21, 2021
doi:

Summary

Het protocol voor het uitvoeren van fNIRS hyperscanning experimenten op collaboratieve leren dyads in een naturalistische leeromgeving wordt geschetst. Verder wordt een pijplijn gepresenteerd om de Inter-Brain Synchrony (IBS) van zuurstofhoudende hemoglobine (Oxy-Hb) signalen te analyseren.

Abstract

fNIRS hyperscanning wordt veel gebruikt om de neurobiologische onderbouwing van sociale interactie te detecteren. Met deze techniek kwalificeren onderzoekers de gelijktijdige hersenactiviteit van twee of meer interactieve individuen met een nieuwe index genaamd inter-hersensynchronisatie (IBS) (d.w.z. fase- en / of amplitude-uitlijning van de neuronale of hemodynamische signalen in de tijd). Een protocol voor het uitvoeren van fNIRS hyperscanning experimenten op collaboratieve leren dyads in een naturalistische leeromgeving wordt hier gepresenteerd. Verder wordt een pijplijn van het analyseren van IBS van zuurstofrijk hemoglobine (Oxy-Hb) signaal uitgelegd. Specifiek worden het experimentele ontwerp, het proces van NIRS-gegevensregistratie, gegevensanalysemethoden en toekomstige richtingen allemaal besproken. Over het algemeen is het implementeren van een gestandaardiseerde fNIRS hyperscanning-pijplijn een fundamenteel onderdeel van de neurowetenschappen van de tweede persoon. Dit is ook in lijn met de roep om open wetenschap om de reproduceerbaarheid van onderzoek te ondersteunen.

Introduction

Onlangs, om de gelijktijdige hersenactiviteit over de interactieve dyads of leden van een groep te onthullen, gebruiken onderzoekers de hyperscanning-benadering1,2. In het bijzonder worden elektro-encefalogram (EEG), functionele magnetische resonantie beeldvorming (fMRI) en functionele nabij-infraroodspectroscopie (fNIRS) gebruikt om de neurale en hersenactiviteiten van twee of meer proefpersonen tegelijkertijd vast te leggen3,4,5. Onderzoekers extraheren een neurale index met gelijktijdige hersenkoppeling op basis van deze techniek, die verwijst naar inter-hersensynchronisatie (IBS) (d.w.z. fase- en / of amplitude-uitlijning van de neuronale of hemodynamische signalen in de tijd). Een grote verscheidenheid aan hyperscanning-onderzoek vond IBS tijdens sociale interactie tussen meerdere individuen (bijv. Speler-publiek, instructeur-leerling en leider-volger)6,7,8. Bovendien heeft IBS specifieke implicaties van effectief leren en instructie9,10,11,12,13,14. Met de toename van hyperscanning-onderzoek in naturalistische leerscenario’s is het noodzakelijk om een standaardprotocol van hyperscanning-experimenten en de pijplijn van data-analyse op dit gebied vast te stellen.

Dit artikel biedt dus een protocol voor het uitvoeren van fNIRS-gebaseerde hyperscanning van collaboratieve leer dyads en een pijplijn voor het analyseren van IBS. fNIRS is een optisch beeldvormingsinstrument, dat nabij-infrarood licht uitstraalt om de spectrale absorptie van hemoglobine indirect te beoordelen, en vervolgens wordt hemodynamische / oxygenatieactiviteit gemeten15,16,17. In vergelijking met fMRI is fNIRS minder gevoelig voor bewegingsartefacten, waardoor metingen mogelijk zijn van proefpersonen die echte experimenten doen (bijv. Imitatie, praten en non-verbale communicatie)18,7,19. In vergelijking met EEG heeft fNIRS een hogere ruimtelijke resolutie, waardoor onderzoekers de locatie van hersenactiviteit kunnen detecteren20. Deze voordelen in ruimtelijke resolutie, logistiek en haalbaarheid kwalificeren fNIRS dus om hyperscanningmetingen uit te voeren1. Met behulp van deze technologie detecteert een opkomend onderzoeksorgaan een indexterm als IBS – de neurale uitlijning van de hersenactiviteit van twee (of meer) mensen – in verschillende vormen van naturalistische sociale instellingen9,10,11,12,13,14. In die studies worden verschillende methoden (d.w.z. correlatieanalyse en Wavelet Transform Coherence (WTC) -analyse) toegepast om deze index te berekenen; ondertussen is een standaard pijplijn voor een dergelijke analyse essentieel, maar ontbreekt het. Als gevolg hiervan wordt in dit werk een protocol gepresenteerd voor het uitvoeren van fNIRS-gebaseerde hyperscanning en een pijplijn met behulp van WTC-analyse om IBS te identificeren

Deze studie heeft tot doel IBS te evalueren in collaboratieve leer dyads met behulp van de fNIRS hyperscanning-techniek. Ten eerste wordt een hemodynamische respons gelijktijdig geregistreerd in de prefrontale en linker temporoparietale regio’s van elke dyads tijdens een gezamenlijke leertaak. Deze regio’s zijn geïdentificeerd als geassocieerd met interactief lesgeven en leren9,10,11,12,13,14. Ten tweede wordt de IBS berekend op elk overeenkomstig kanaal. Het fNIRS-gegevensregistratieproces bestaat uit twee delen: rusttoestandsessie en samenwerkingssessie. De rustsessie duurt 5 minuten, waarbij beide deelnemers (face-to-face zittend, gescheiden van elkaar aan een tafel (0,8 m)) stil moeten blijven en ontspannen. Deze rusttoestandsessie wordt als basislijn gediend. Vervolgens wordt de deelnemers in de samenwerkingssessie verteld om het volledige leermateriaal samen te bestuderen, begrip op te wekken, de regels samen te vatten en ervoor te zorgen dat alle leermaterialen onder de knie zijn. Hier worden de specifieke stappen voor het uitvoeren van het experiment en fNIRS-gegevensanalyse gepresenteerd.

Protocol

Alle gerekruteerd deelnemers (40 dyads, gemiddelde leeftijd 22,1 ± 1,2 jaar; 100% rechtshandig; normaal of gecorrigeerd naar normaal zicht) waren gezond. Voorafgaand aan het experiment gaven de deelnemers geïnformeerde toestemming. Deelnemers werden financieel gecompenseerd voor hun deelname. De studie werd goedgekeurd door het University Committee of Human Research Protection (HR-0053-2021), East China Normal University. 1. Voorbereidingsstappen voordat gegevens worden aangenomen <li…

Representative Results

Figuur 1 illustreert het experimentele protocol en de locatie van de sonde. Het fNIRS-gegevensregistratieproces bestaat uit twee delen: rusttoestandsessie (5 min) en samenwerkingssessie (15-20 min). De samenwerkende leer dyads zijn nodig om te ontspannen en stil te blijven in de rusttoestand sessie. Daarna krijgen de deelnemers te horen dat ze het leermateriaal moeten co-leren(figuur 1A). Hun prefrontale en linker temporoparietale gebieden worden gedekt door de …

Discussion

Ten eerste worden in het huidige protocol de specifieke stappen van het uitvoeren van fNIRS-hyperscanning-experimenten in een collaboratief leerscenario vermeld. Ten tweede wordt ook de data-analysepijplijn gepresenteerd die de IBS van hemodynamische signalen in collaboratieve leer dyads beoordeelt. De gedetailleerde operatie voor het uitvoeren van fNIRS-hyperscanning-experimenten zou de ontwikkeling van open wetenschap bevorderen. Verder wordt hier de analysepijplijn voorzien om de reproduceerbaarheid van hyperscanningo…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dit werk wordt ondersteund door het ECNU Academic Innovation Promotion Program for Excellent Doctoral Students (YBNLTS2019-025) en de National Natural Science Foundation of China (31872783 en 71942001).

Materials

EEG caps Compumedics Neuroscan,Charlotte,USA 64-channel Quik-Cap We choose two sizes of cap(i.e.medium and large).
NIRS measurement system with probe sets and probe holder grids Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan ETG-7100 Optical Topography System The current study protocol requires an optional second adult probe set for 92 channels of measurement in total.
Numeric computing platform The MathWorks, Inc., Natick, MA MATLAB R2020a Serves as base for Psychophysics Toolbox extensions (stimulus presentation), Homer2  (fNIRS preprocess analysis), and "wtc" function(WTC computation).
Psychology software psychology software tools,Sharpsburg, PA,USA E-prime 2.0 we apply E-prime to start the fNIRS measurement system and send triggers which marking the rest phase and collaborative learning phase for fNIRS recording data
Swimming caps Zoke corporation,Shanghai,China 611503314 We first placed the standard 10-20 EEG cap on the head mold, and placed the swimming cap on the EEG cap. Second, we marked (inion, Cz, T3, T4, PFC and P5) with chalk.
Three-dimensional (3-D) digitizer Polhemus, Colchester, VT, USA; Three-dimensional (3-D) digitizer Anatomical locations of optodes in relation to standard head landmarks were determined for each participant using a Patriot 3D Digitizer

References

  1. Babiloni, F., Astolfi, L. Social neuroscience and hyperscanning techniques: past, present and future. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 44, 76-93 (2014).
  2. Schilbach, L., et al. Toward a second-person neuroscience. Behavior Brain Science. 36, 393-414 (2013).
  3. Montague, P. Hyperscanning: simultaneous fMRI during linked social interactions. NeuroImage. 16, 1159-1164 (2002).
  4. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  5. Dikker, S., et al. Brain-to-brain synchrony tracks real-world dynamic group interactions in the classroom. Current Biology. 27 (9), 1375-1380 (2017).
  6. Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
  7. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  8. Jiang, J., et al. Leader emergence through interpersonal neural synchronization. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 112 (14), 4274-4279 (2015).
  9. Bevilacqua, D., et al. Brain-to-brain synchrony and learning outcomes vary by student-teacher dynamics: Evidence from a real-world classroom electroencephalography study. Journal of Cognitive Neuroscience. 31 (3), 401-411 (2019).
  10. Dikker, S., et al. Morning brain: real-world neural evidence that high school class times matter. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (11), 1193-1202 (2020).
  11. Pan, Y., Guyon, C., Borragán, G., Hu, Y., Peigneux, P. Interpersonal brain synchronization with instructor compensates for learner’s sleep deprivation in interactive learning. Biochemical Pharmacology. , 114111 (2020).
  12. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  13. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  14. Zheng, L., et al. Affiliative bonding between teachers and students through interpersonal synchronisation in brain activity. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (1), 97-109 (2020).
  15. Kleinschmidt, A., et al. Simultaneous recording of cerebral blood oxygenation changes during human brain activation by magnetic resonance imaging and near-infrared spectroscopy. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 16 (5), 817-826 (1996).
  16. Strangman, G., Culver, J. P., Thompson, J. H., Boas, D. A. A quantitative comparison of simultaneous BOLD fMRI and NIRS recordings during functional brain activation. NeuroImage. 17 (2), 719-731 (2002).
  17. Huppert, T. J., Hoge, R. D., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. A temporal comparison of BOLD, ASL, and NIRS hemodynamic responses to motor stimuli in adult humans. NeuroImage. 29 (2), 368-382 (2006).
  18. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63, 212-222 (2012).
  19. Hirsch, J., Zhang, X., Noah, J. A., Ono, Y. Frontal temporal and parietal systems synchronize within and across brains during live eye-to-eye contact. NeuroImage. 157, 314-330 (2017).
  20. Wilcox, T., Biondi, M. fNIRS in the developmental sciences. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science. 6 (3), 263-283 (2015).
  21. Ye, J. C., Tak, S., Jang, K. E., Jung, J., Jang, J. NIRS-SPM: statistical parametric mapping for nearinfrared spectroscopy. NeuroImage. 44 (2), 428-447 (2009).
  22. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), 280-298 (2009).
  23. Santosa, H., Zhai, X., Fishburn, F., Huppert, T. The NIRS Brain AnalyzIR toolbox. Algorithms. 11 (5), 73 (2018).
  24. Xu, Y., Graber, H. L., Barbour, R. L. nirsLAB: a computing environment for fNIRS neuroimaging data analysis. Biomedical Optics. , (2014).
  25. Cope, M., Delpy, D. T. System for long-term measurement of cerebral blood and tissue oxygenation on newborn infants by near infra-red transillumination. Medical and Biological Engineering and Computing. 26 (3), 289-294 (1988).
  26. Hoshi, Y. Functional near-infrared spectroscopy: current status and future prospects. Journal of Biomedical Optics. 12 (6), 062106 (2007).
  27. Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259 (2012).
  28. Cooper, R., et al. A systematic comparison of motion artifact correction techniques for functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Neuroscience. 6, 147 (2012).
  29. Zhang, X., Noah, J. A., Hirsch, J. Separation of the global and local components in functional near-infrared spectroscopy signals using principal component spatial filtering. Neurophotonics. 3 (1), 015004 (2016).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11, 561-566 (2004).
  31. Maris, E., Oostenveld, R. Nonparametric statistical testing of EEG-and MEG-data. Journal of Neuroscience Methods. 164 (1), 177-190 (2007).
  32. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: an exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  33. Reindl, V., Gerloff, C., Scharke, W., Konrad, K. Brain-to-brain synchrony in parent-child dyads and the relationship with emotion regulation revealed by fNIRS-based hyperscanning. NeuroImage. 178, 493-502 (2018).
  34. Theiler, J., Eubank, S., Longtin, A., Galdrikian, B., Farmer, J. D. Testing for nonlinearity in time series: the method of surrogate data. Physica D: Nonlinear Phenomena. 58 (1-4), 77-94 (1992).
  35. Genovese, C. R., Lazar, N. A., Nichols, T. Thresholding of statistical maps in functional neuroimaging using the false discovery rate. NeuroImage. 15 (4), 870-878 (2002).
  36. Nichols, T., Hayasaka, S. Controlling the familywise error rate in functional neuroimaging: a comparative review. Statistical Methods in Medical Research. 12 (5), 419-446 (2003).
  37. Tsuzuki, D., et al. Virtual spatial registration of stand-alone fNIRS data to MNI space. NeuroImage. 34 (4), 1506-1518 (2007).
  38. Singh, A. K., Okamoto, M., Dan, H., Jurcak, V., Dan, I. Spatial registration of multi-channel multi-subject fNIRS data to MNI space without MRI. NeuroImage. 27 (4), 842-851 (2005).
  39. Noah, J. A., et al. Comparison of short-channel separation and spatial domain filtering for removal of non-neural components in functional near-infrared spectroscopy signals. Neurophotonics. 8 (1), 015004 (2021).
  40. Noah, J. A., et al. Real-time eye-to-eye contact is associated with cross-brain neural coupling in angular gyrus. Frontiers in Human Neuroscience. 14 (19), (2020).
  41. Torrence, C., Compo, G. P. A practical guide to wavelet analysis. Bulletin of the American Meteorological Society. 79 (1), 61-78 (1998).
  42. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: a hyperscanning study using fNIRS. Procedia-Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  43. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: a two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  44. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. Neuroimage. 63, 212-222 (2012).
  45. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  46. Seth, A. K., Barrett, A. B., Barnett, L. Granger causality analysis in neuroscience and neuroimaging. Journal of Neuroscience. 35 (8), 3293-3297 (2015).
  47. Funane, T., et al. Synchronous activity of two people’s prefrontal cortices during a cooperative task measured by simultaneous near-infrared spectroscopy. Journal of Biomedical Optics. 16 (7), 077011 (2011).
  48. Liu, T., Saito, H., Oi, M. Role of the right inferior frontal gyrus in turn-based cooperation and competition: a near-infrared spectroscopy study. Brain and Cognition. 99, 17-23 (2015).
  49. Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
  50. Burgess, A. P. On the interpretation of synchronization in EEG hyperscanning studies: a cautionary note. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 881 (2013).
  51. Burgos-Robles, A., et al. Amygdala inputs to prefrontal cortex guide behavior amid conflicting cues of reward and punishment. Nature Neuroscience. 20 (6), 824-835 (2017).
  52. Mende, S., Proske, A., Narciss, S. Individual preparation for collaborative learning: Systematic review and synthesis. Educational Psychologist. , 1-25 (2020).
  53. Hamilton, A. F. D. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  54. Novembre, G., Iannetti, G. D. Hyperscanning alone cannot prove causality. Multibrain stimulation can. Trends in Cognitive Sciences. 25 (2), 96-99 (2021).

Play Video

Cite This Article
Zhao, N., Zhu, Y., Hu, Y. Inter-Brain Synchrony in Open-Ended Collaborative Learning: An fNIRS-Hyperscanning Study. J. Vis. Exp. (173), e62777, doi:10.3791/62777 (2021).

View Video