Summary

La synchronisation inter-cerveaux dans l’apprentissage collaboratif ouvert : une étude fNIRS-Hyperscanning

Published: July 21, 2021
doi:

Summary

Le protocole pour mener des expériences d’hyperscan fNIRS sur des dyades d’apprentissage collaboratif dans un environnement d’apprentissage naturaliste est décrit. En outre, un pipeline pour analyser la synchronisation inter-cerveau (IBS) des signaux d’hémoglobine oxygénée (Oxy-Hb) est présenté.

Abstract

L’hyperscan fNIRS est largement utilisé pour détecter les fondements neurobiologiques de l’interaction sociale. Avec cette technique, les chercheurs qualifient l’activité cérébrale simultanée de deux individus interactifs ou plus avec un nouvel indice appelé synchronisation inter-cerveau (IBS) (c’est-à-dire l’alignement de phase et / ou d’amplitude des signaux neuronaux ou hémodynamiques à travers le temps). Un protocole pour mener des expériences d’hyperscan fNIRS sur des dyades d’apprentissage collaboratif dans un environnement d’apprentissage naturaliste est présenté ici. En outre, un pipeline d’analyse IBS du signal d’hémoglobine oxygénée (Oxy-Hb) est expliqué. Plus précisément, la conception expérimentale, le processus d’enregistrement des données NIRS, les méthodes d’analyse des données et les orientations futures sont tous discutés. Dans l’ensemble, la mise en œuvre d’un pipeline d’hyperscan fNIRS standardisé est un élément fondamental des neurosciences à la deuxième personne. Cela est également conforme à l’appel à la science ouverte pour aider à la reproductibilité de la recherche.

Introduction

Récemment, pour révéler l’activité cérébrale simultanée à travers les dyades interactives ou les membres d’un groupe, les chercheurs ont utilisé l’approche hyperscan1,2. Plus précisément, l’électroencéphalogramme (EEG), l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf) et la spectroscopie fonctionnelle dans le proche infrarouge (fNIRS) sont utilisés pour enregistrer les activités neuronales et cérébrales de deux sujets ou plus simultanément3,4,5. Les chercheurs extraient un indice neuronal impliquant un couplage cérébral simultané basé sur cette technique, qui fait référence à la synchronisation inter-cerveau (IBS) (c’est-à-dire l’alignement de phase et / ou d’amplitude des signaux neuronaux ou hémodynamiques à travers le temps). Une grande variété de recherches sur l’hyperscan ont révélé que le SCI était au cours de l’interaction sociale entre plusieurs personnes (par exemple, joueur-public, instructeur-apprenant et leader-suiveur)6,7,8. En outre, IBS a des implications spécifiques de l’apprentissage et de l’enseignementefficaces9,10 ,11,12,13,14. Avec l’essor de la recherche sur l’hyperscan dans les scénarios d’apprentissage naturalistes, il est nécessaire d’établir un protocole standard d’expériences d’hyperscan et le pipeline d’analyse de données dans ce domaine.

Ainsi, cet article fournit un protocole pour effectuer l’hyperscan basé sur fNIRS des dyades d’apprentissage collaboratif et un pipeline pour l’analyse du SCI. fNIRS est un outil d’imagerie optique, qui émet de la lumière proche infrarouge pour évaluer indirectement l’absorption spectrale de l’hémoglobine, puis l’activité hémodynamique / oxygénation est mesurée15,16,17. Comparé à l’IRMf, le fNIRS est moins sujet aux artefacts de mouvement, ce qui permet des mesures de sujets qui font des expériences réelles (par exemple, imitation, conversation et communication non verbale)18,7,19. En comparaison avec l’EEG, fNIRS détient une résolution spatiale plus élevée, permettant aux chercheurs de détecter l’emplacement de l’activité cérébrale20. Ainsi, ces avantages en termes de résolution spatiale, de logistique et de faisabilité qualifient fNIRS pour effectuer des mesures d’hyperscanning1. En utilisant cette technologie, un organisme de recherche émergent détecte un terme d’index comme IBS – l’alignement neuronal de l’activité cérébrale de deux (ou plus) personnes – dans différentes formes de contextes sociaux naturalistes9,10,11,12,13,14. Dans ces études, diverses méthodes (c.-à-d. l’analyse de corrélation et l’analyse de la cohérence de la transformation des ondelettes (WTC)) sont appliquées pour calculer cet indice; en attendant, un pipeline standard sur une telle analyse est essentiel mais fait défaut. En conséquence, un protocole pour effectuer l’hyperscan basé sur fNIRS et un pipeline utilisant l’analyse WTC pour identifier IBS est présenté dans ce travail

Cette étude vise à évaluer le SCI dans les dyades d’apprentissage collaboratif en utilisant la technique d’hyperscan fNIRS. Tout d’abord, une réponse hémodynamique est enregistrée simultanément dans les régions préfrontale et temporopariétale gauche de chaque dyade au cours d’une tâche d’apprentissage collaboratif. Ces régions ont été identifiées comme associées à l’enseignement et à l’apprentissageinteractifs9,10 , 11,12,13,14. Deuxièmement, l’IBS est calculé sur chaque canal correspondant. Le processus d’enregistrement des données fNIRS se compose de deux parties : la session à l’état de repos et la session collaborative. La séance de repos dure 5 min, pendant laquelle les deux participants (assis face à face, séparés l’un de l’autre par une table (0,8 m)) sont tenus de rester immobiles et de se détendre. Cette session d’état de repos sert de référence. Ensuite, dans la session collaborative, les participants sont invités à étudier ensemble l’ensemble du matériel d’apprentissage, en suscitant la compréhension, en résumant les règles et en s’assurant que tout le matériel d’apprentissage est maîtrisé. Ici, les étapes spécifiques de la réalisation de l’expérience et de l’analyse des données fNIRS sont présentées.

Protocol

Tous les participants recrutés (40 dyades, âge moyen 22,1 ± 1,2 ans; 100% droitier; vision normale ou corrigée à la normale) étaient en bonne santé. Avant l’expérience, les participants ont donné leur consentement éclairé. Les participants ont été rémunérés financièrement pour leur participation. L’étude a été approuvée par le Comité universitaire de protection de la recherche humaine (HR-0053-2021), East China Normal University. 1. Étapes de préparation avant l’ad…

Representative Results

La figure 1 illustre le protocole expérimental et l’emplacement de la sonde. Le processus d’enregistrement des données fNIRS se compose de deux parties: session à l’état de repos (5 min) et session collaborative (15-20 min). Les dyades d’apprentissage collaboratif sont nécessaires pour se détendre et rester immobiles dans la session de repos. Après cela, les participants sont invités à co-apprendre le matériel d’apprentissage (Figure 1A). Leu…

Discussion

Tout d’abord, dans le présent protocole, les étapes spécifiques de la réalisation d’expériences d’hyperscan fNIRS dans un scénario d’apprentissage collaboratif sont énoncées. Deuxièmement, le pipeline d’analyse de données qui évalue le SCI des signaux hémodynamiques dans les dyades d’apprentissage collaboratif est également présenté. L’opération détaillée sur la réalisation d’expériences d’hyperscan fNIRS favoriserait le développement de la science ouverte. En outre, le pipeline d?…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Ce travail est soutenu par le programme de promotion de l’innovation académique de l’ECNU pour les excellents doctorants (YBNLTS2019-025) et la Fondation nationale des sciences naturelles de Chine (31872783 et 71942001).

Materials

EEG caps Compumedics Neuroscan,Charlotte,USA 64-channel Quik-Cap We choose two sizes of cap(i.e.medium and large).
NIRS measurement system with probe sets and probe holder grids Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan ETG-7100 Optical Topography System The current study protocol requires an optional second adult probe set for 92 channels of measurement in total.
Numeric computing platform The MathWorks, Inc., Natick, MA MATLAB R2020a Serves as base for Psychophysics Toolbox extensions (stimulus presentation), Homer2  (fNIRS preprocess analysis), and "wtc" function(WTC computation).
Psychology software psychology software tools,Sharpsburg, PA,USA E-prime 2.0 we apply E-prime to start the fNIRS measurement system and send triggers which marking the rest phase and collaborative learning phase for fNIRS recording data
Swimming caps Zoke corporation,Shanghai,China 611503314 We first placed the standard 10-20 EEG cap on the head mold, and placed the swimming cap on the EEG cap. Second, we marked (inion, Cz, T3, T4, PFC and P5) with chalk.
Three-dimensional (3-D) digitizer Polhemus, Colchester, VT, USA; Three-dimensional (3-D) digitizer Anatomical locations of optodes in relation to standard head landmarks were determined for each participant using a Patriot 3D Digitizer

References

  1. Babiloni, F., Astolfi, L. Social neuroscience and hyperscanning techniques: past, present and future. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 44, 76-93 (2014).
  2. Schilbach, L., et al. Toward a second-person neuroscience. Behavior Brain Science. 36, 393-414 (2013).
  3. Montague, P. Hyperscanning: simultaneous fMRI during linked social interactions. NeuroImage. 16, 1159-1164 (2002).
  4. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  5. Dikker, S., et al. Brain-to-brain synchrony tracks real-world dynamic group interactions in the classroom. Current Biology. 27 (9), 1375-1380 (2017).
  6. Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
  7. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  8. Jiang, J., et al. Leader emergence through interpersonal neural synchronization. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 112 (14), 4274-4279 (2015).
  9. Bevilacqua, D., et al. Brain-to-brain synchrony and learning outcomes vary by student-teacher dynamics: Evidence from a real-world classroom electroencephalography study. Journal of Cognitive Neuroscience. 31 (3), 401-411 (2019).
  10. Dikker, S., et al. Morning brain: real-world neural evidence that high school class times matter. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (11), 1193-1202 (2020).
  11. Pan, Y., Guyon, C., Borragán, G., Hu, Y., Peigneux, P. Interpersonal brain synchronization with instructor compensates for learner’s sleep deprivation in interactive learning. Biochemical Pharmacology. , 114111 (2020).
  12. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  13. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  14. Zheng, L., et al. Affiliative bonding between teachers and students through interpersonal synchronisation in brain activity. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (1), 97-109 (2020).
  15. Kleinschmidt, A., et al. Simultaneous recording of cerebral blood oxygenation changes during human brain activation by magnetic resonance imaging and near-infrared spectroscopy. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 16 (5), 817-826 (1996).
  16. Strangman, G., Culver, J. P., Thompson, J. H., Boas, D. A. A quantitative comparison of simultaneous BOLD fMRI and NIRS recordings during functional brain activation. NeuroImage. 17 (2), 719-731 (2002).
  17. Huppert, T. J., Hoge, R. D., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. A temporal comparison of BOLD, ASL, and NIRS hemodynamic responses to motor stimuli in adult humans. NeuroImage. 29 (2), 368-382 (2006).
  18. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63, 212-222 (2012).
  19. Hirsch, J., Zhang, X., Noah, J. A., Ono, Y. Frontal temporal and parietal systems synchronize within and across brains during live eye-to-eye contact. NeuroImage. 157, 314-330 (2017).
  20. Wilcox, T., Biondi, M. fNIRS in the developmental sciences. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science. 6 (3), 263-283 (2015).
  21. Ye, J. C., Tak, S., Jang, K. E., Jung, J., Jang, J. NIRS-SPM: statistical parametric mapping for nearinfrared spectroscopy. NeuroImage. 44 (2), 428-447 (2009).
  22. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), 280-298 (2009).
  23. Santosa, H., Zhai, X., Fishburn, F., Huppert, T. The NIRS Brain AnalyzIR toolbox. Algorithms. 11 (5), 73 (2018).
  24. Xu, Y., Graber, H. L., Barbour, R. L. nirsLAB: a computing environment for fNIRS neuroimaging data analysis. Biomedical Optics. , (2014).
  25. Cope, M., Delpy, D. T. System for long-term measurement of cerebral blood and tissue oxygenation on newborn infants by near infra-red transillumination. Medical and Biological Engineering and Computing. 26 (3), 289-294 (1988).
  26. Hoshi, Y. Functional near-infrared spectroscopy: current status and future prospects. Journal of Biomedical Optics. 12 (6), 062106 (2007).
  27. Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259 (2012).
  28. Cooper, R., et al. A systematic comparison of motion artifact correction techniques for functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Neuroscience. 6, 147 (2012).
  29. Zhang, X., Noah, J. A., Hirsch, J. Separation of the global and local components in functional near-infrared spectroscopy signals using principal component spatial filtering. Neurophotonics. 3 (1), 015004 (2016).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11, 561-566 (2004).
  31. Maris, E., Oostenveld, R. Nonparametric statistical testing of EEG-and MEG-data. Journal of Neuroscience Methods. 164 (1), 177-190 (2007).
  32. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: an exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  33. Reindl, V., Gerloff, C., Scharke, W., Konrad, K. Brain-to-brain synchrony in parent-child dyads and the relationship with emotion regulation revealed by fNIRS-based hyperscanning. NeuroImage. 178, 493-502 (2018).
  34. Theiler, J., Eubank, S., Longtin, A., Galdrikian, B., Farmer, J. D. Testing for nonlinearity in time series: the method of surrogate data. Physica D: Nonlinear Phenomena. 58 (1-4), 77-94 (1992).
  35. Genovese, C. R., Lazar, N. A., Nichols, T. Thresholding of statistical maps in functional neuroimaging using the false discovery rate. NeuroImage. 15 (4), 870-878 (2002).
  36. Nichols, T., Hayasaka, S. Controlling the familywise error rate in functional neuroimaging: a comparative review. Statistical Methods in Medical Research. 12 (5), 419-446 (2003).
  37. Tsuzuki, D., et al. Virtual spatial registration of stand-alone fNIRS data to MNI space. NeuroImage. 34 (4), 1506-1518 (2007).
  38. Singh, A. K., Okamoto, M., Dan, H., Jurcak, V., Dan, I. Spatial registration of multi-channel multi-subject fNIRS data to MNI space without MRI. NeuroImage. 27 (4), 842-851 (2005).
  39. Noah, J. A., et al. Comparison of short-channel separation and spatial domain filtering for removal of non-neural components in functional near-infrared spectroscopy signals. Neurophotonics. 8 (1), 015004 (2021).
  40. Noah, J. A., et al. Real-time eye-to-eye contact is associated with cross-brain neural coupling in angular gyrus. Frontiers in Human Neuroscience. 14 (19), (2020).
  41. Torrence, C., Compo, G. P. A practical guide to wavelet analysis. Bulletin of the American Meteorological Society. 79 (1), 61-78 (1998).
  42. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: a hyperscanning study using fNIRS. Procedia-Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  43. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: a two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  44. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. Neuroimage. 63, 212-222 (2012).
  45. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  46. Seth, A. K., Barrett, A. B., Barnett, L. Granger causality analysis in neuroscience and neuroimaging. Journal of Neuroscience. 35 (8), 3293-3297 (2015).
  47. Funane, T., et al. Synchronous activity of two people’s prefrontal cortices during a cooperative task measured by simultaneous near-infrared spectroscopy. Journal of Biomedical Optics. 16 (7), 077011 (2011).
  48. Liu, T., Saito, H., Oi, M. Role of the right inferior frontal gyrus in turn-based cooperation and competition: a near-infrared spectroscopy study. Brain and Cognition. 99, 17-23 (2015).
  49. Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
  50. Burgess, A. P. On the interpretation of synchronization in EEG hyperscanning studies: a cautionary note. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 881 (2013).
  51. Burgos-Robles, A., et al. Amygdala inputs to prefrontal cortex guide behavior amid conflicting cues of reward and punishment. Nature Neuroscience. 20 (6), 824-835 (2017).
  52. Mende, S., Proske, A., Narciss, S. Individual preparation for collaborative learning: Systematic review and synthesis. Educational Psychologist. , 1-25 (2020).
  53. Hamilton, A. F. D. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  54. Novembre, G., Iannetti, G. D. Hyperscanning alone cannot prove causality. Multibrain stimulation can. Trends in Cognitive Sciences. 25 (2), 96-99 (2021).

Play Video

Cite This Article
Zhao, N., Zhu, Y., Hu, Y. Inter-Brain Synchrony in Open-Ended Collaborative Learning: An fNIRS-Hyperscanning Study. J. Vis. Exp. (173), e62777, doi:10.3791/62777 (2021).

View Video