Küçük ve Büyük Kemirgen Modelleri ile Barnes Labirent Test Stratejileri
Summary
Kuru toprak Barnes labirent yaygın tepki hafif caydırıcı uyaranlara mekansal navigasyon yeteneği ölçmek için kullanılır. Ardışık gün boyunca, kontrol grubuna performans (kaçış kafes bulmak için, örneğin gecikme), normal öğrenme ve hafıza göstergesi, geliştirir. Sıçanlar ve fareler arasındaki farklar burada ayrıntılı cihaz ve yöntem değişiklikleri gerektirmektedir.
Abstract
Mekansal öğrenme ve laboratuvar kemirgenler bellek sık sık su ve kuru kara (Barnes) labirentine çoğu popüler olan labirentine, içinde seyir yeteneği ile değerlendirilir. Oturumları ya çalışmalarda üzerinde geliştirilmiş performans kaçış kafes / platform konumu öğrenme ve hafıza yansıttığı düşünülmektedir. Su labirentler daha az stresli kabul edilen, Barnes labirent eşit olarak çevre kenarı etrafında aralıklı birkaç delik ile dairesel bir platform üstüne nispeten basit bir tasarımdır. Tek bir kaçış kafes neden olurken deliklerden biri ama hepsi,-yanlış dipli veya kör-bitmeyen. Hafif caydırıcı uyaranlar (örneğin parlak havai ışıkları) kaçış kafesi bulmak için motivasyon sağlar. Kaçış kafesi bulmak için Gecikme oturumu sırasında ölçülebilir, ancak ek bitiş noktası genellikle video kaydını gerektirir. Bu video kayıtları, otomatik izleme yazılımı kullanımı su labirentine üretilen bu (örneğin, benzer uç noktaları çeşitli üretebilir </ Em> katedilen mesafe, hız / hız, doğru kadranda harcanan zaman, zaman) dinlenme ve gecikme onay / hareketli geçirdi. (Yani, rastgele seri, ya da doğrudan) arama stratejisi türü de kategorize edilebilir. Barnes labirent yapı ve test yöntemleri bu gibi sıçan, fare gibi küçük kemirgenler, ve büyük kemirgenler için farklı olabilir. Ekstra-labirent ipuçları fareler için etkili iken Örneğin, küçük vahşi kemirgenler labirent çevresinde görsel bir bariyer ile intra-labirent ipuçları gerekebilir. Uygun uyaranlara kaçış kafesi bulmak için kemirgen motive hangi tespit edilmelidir. Baykal ve su labirentine hem zaman 4-7 test eden çalışmalar genellikle gelişmiş, öğrenme ve hafıza performansı (örneğin kısa gecikmeleri veya yol kaçış platformu veya kafes bulmak için uzunlukları) ve / veya deney grupları arasındaki farklar tespit için gerekli olduğu gibi alıcı olabilir. Hatta bu yüzden, Barnes labirent mekansal seyir yeteneklerini ölçen bir yaygın olarak kullanılan davranışsal değerlendirme veGenetik, nöro-davranışsal manipülasyonlar, ya da ilaç / toksikan maruz potansiyel bozulma.
Introduction
Mekansal öğrenme ve laboratuar kemirgenlerde bellek ilk bir gıda güçlendiricidir 1 bulmak için ara sokaklardan bir labirent navigasyon gıda yoksun fareler ile değerlendirildi. Birkaç yıl sonra, bir mekansal referans bellek sistem 2 önerilmiştir. Bir test oturumu veya çalışma içinde belleği belirtir çalışan bellek aksine, referans hafıza testi oturumları veya deneme karşısında bellek anlamına gelir ve daha yakından uzun süreli bellek ile ilgilidir.
Labirentine çeşitli türleri bu hipokampus bağımlı uzaysal öğrenme ve bellek, küçük ve büyük kemirgenler (örneğin su labirenti, birden fazla T-labirent, radyal kollu labirent ve kuru kara labirentine) 3-6 noninvaziv değerlendirmeler olarak geliştirilmiştir. Burada, ilk Dr Carol Barnes 7 tarafından 1979 yılında açıklanan dairesel platform veya Barnes labirent, odaklanın. Bu labirent sıçanlarda (Ra da dahil olmak üzere, kemirgen modellerinde geniş bir mekansal seyir öğrenme ve hafıza test etmek için kullanılmıştırttus norvegicus), fareler (Mus musculus), fareler (Peromyscus maniculatus bairdii) geyik Kaliforniya fareler (Peromyscus californicus) ve hystricomorph kemirgenler (örneğin Degus [Octodon Degus]) 8-13. Barnes labirent kullanılarak değerlendirildi Diğer türler Amerikan hamamböceği (Periplaneta Americana) 14, mısır yılanları (Elaphe guttata guttata) 15, dahil pullu sürüngenler (örn. yan blotched kertenkele [Uta stansburiana]) 16, ve insan olmayan primatlarda (örneğin fare lemur [Microcebus murinus]) 17. Bizim laboratuvarlarında, Barnes labirent performans gelişim bisfenol A (BPA) veya etinil estradiol (EE2) maruz 9-1113 sonra nörotoksisitenin bir göstergesi olarak kullanılmaktadır. Ayrıca yaygın Alzheimer Hastalığı ile ilgili def çeşitli fare suşları 18-21, yaşlanma etkilerinin 7,22-28 değerlendirilmesi davranışı fenotipleme için kullanılır ve3,29-33 hayvan modellerinde, hem de egzersiz ve diyet çevresel ve metabolik değişiklikler 34-42 etkilerinde icits.
Barnes labirent bir kullanım önemli avantajı hem farelerde 44 plazma kortikosteron konsantrasyonları, akut artışı neden olabilir, ancak bu, bu tür Morris su labirenti 43 gibi su labirentine, göreli olarak kişilerde daha az stres neden olmasıdır. Bir kuru toprak labirent gibi, Barnes labirent karasal kemirgenler 45 daha ethologically-alakalı olabilir. Su labirenti performans farelerde 3,46,47 genetik değişikliklerin daha duyarlı olduğu gösterilmiş olmasına rağmen, Barnes labirent performans diğer bazı değişiklikler 48,49 karşı daha duyarlıdır. Su labirenti kullanılması mümkün değildir kemirgen modellerinde, Barnes labirent uzamsal bellek tutma 31 bir ince ayarlı bir değerlendirme sağlayabilir. Tipik Barnes Labirent (yani parlak ışıklar) kullanılan hafif caydırıcı uyaranlar,Ancak, kaçış kafesi 45 bulmak için kemirgen için yeterli motivasyon sağlamak olmayabilir. Dahası, kemirgenler onlar kaçış kafesi girmezseniz hiçbir ceza oluştuğunu öğrenebilirsiniz. Böylece, yerine aktif kaçış kafes ararken, bazı kemirgenler aktif her deneme uzun süreler için labirenti keşfetmek. Kennard ve Woodruff-Pak 24 tarafından gözden olarak, bu artan keşif kaçış kafesi, yol uzunluğunu bulmak için gecikme uzatmak, ve hataların sayısını artıracaktır. Böylece, gecikme, hata oranı, doğru ve yanlış kadran, hız harcanan zaman, zaman hareketli, zaman dinlenme ve arama stratejisi de dahil olmak üzere birden fazla parametrelerin ölçümü, topluca her deneğin mekansal seyir öğrenme ve hafıza yeteneği 8 daha iyi bir gösterge sağlayabilir -10. Ayrıca, performansı ilk kaçış kafesini (birincil önlemler) veya kaçış kafesi (toplam ölçü) girmek için gecikme bulmak için gecikme olarak ölçülebilir. Bazı argU varperformans birincil önlemlerin toplam önlemler 50 daha uzamsal öğrenme daha doğru bir yansıması olduğunu ed. Burada anlatılan örnekler de dahil olmak üzere çoğu çalışma, hata oranını ve arama stratejisini belirlemek için kaçış kafesi girmek için gecikme kullanın. Ayrıca, bazı izleme yazılım sistemleri doğru vs yanlış delik koklama frekansları ölçebilen bir üç nokta vücut algılama sistemi var. Son olarak, labirent iyice yardımlar sağlamak veya sonraki hayvanlara dikkat dağıtıcı olabilecek koku ipuçlarını kaldırmak için çalışmalar arasındaki etanol ile temizlenmesi gerekir.
Barnes labirent tasarımları değişebilir fakat genel olarak her bir ev ya da bir çıkış kafes neden sadece bir tanesi, 12 veya 20 olası çıkış delikleri vardır. Escape kafes (duvarsız labirentine için) doğrudan labirent üst kaçış deliğinin altında ya yer ya da labirentin çevreleyen duvarın içine inşa edilebilir. Ipuçları m mesafede, yaklaşık 16.5 cm yükseklik veya genişlik (büyüklüğü değişebilirAze) yatay bir çizgi yerden labirentin dışında oda duvar tavana yerleştirilen genişliği 21,6 cm. Peromyscus türler için Barnes labirent tasarımlar 1-5 gösterisi örnekleri (Şekil 1) ve sıçanlarda (Şekil 2-5) Rakamlar. Fiş veya yanlış dipleri labirentten dışarı düşmesini hayvan önlemek için nonescape delikleri kapatmak gerekir. Test Oda büyüklüğü değişebilir (~ 20 m 2) ama o, odasına hayvanları habituating Video set-up (eğer kullanılıyorsa) ile bir bilgisayar, uzlaşmacı ve bir yer, labirent için yeterli yer sağlamak için yeterince büyük olması gerekir deneyci onların varlığı hayvanın performansı ile karışmaz böyle labirent aparatının bir mesafede (en az ~ 122 cm) oturmak için. Kaçış kafes konumu atama tedavi grupları ve cinsiyet arasında dengeli olmalıdır. Burada anlatılan belirli prosedürler içi labirent koku ipuçları, bazı çalışmalar kullanımını vazgeçirmek için çalışmalar arasındaki labirent dönen dahil yok ikenBu işlemi 50 dahil. Bizim prosedürlerde, labirent koku ipuçlarını ortadan kaldırmak için çalışmalar arasındaki etanol ile silinerek temizlenir.
1) rastgele, operasyonel olarak tanımlanan labirent merkezini geçerek yolları ayrılmış deliklerin lokalize aramalarda, 2) seri olarak tanımlanır: kaçış kafesi yerini, arama stratejileri üç tip (Barnes 7 tarafından orijinal olarak adlandırılan "desen") tanımlanmış sistematik bir saat yönünde ya da saat yönünün tersine ardışık delik arama, ve 3) doğrudan veya mekansal, birden fazla kez ve üç ya da daha az hata ile labirent merkezini geçmeden doğru kadranda doğrudan navigasyon olarak tanımlanır. Genel olarak, tekrarlanan test ile, kemirgenler tipik (rastgele seri ve direkt) 51 listelenen sırayla arama stratejileri yoluyla ilerleme. Kaçış kafes olmadan bir prob deneme de bellek 50 ilave bir önlem olarak kullanılabilir.
Protokol ve temsilBurada sonuç kemirgenler iki tür (Peromyscus türe aksi adlandırılan küçük kemirgenler) ve sıçanlar için geliştirilmiştir. Bu genel prosedürler ayrıca doğuştan ve / veya outbred farelerde (Mus musculus) tutun da, diğer çalışmalar bu ikincisi türler 18-21 potansiyel metodoloji farklılıkları danışılmalıdır.
Protocol
Representative Results
Discussion
Barnes labirent test prosedürlerinde kritik adımlar şunlardır: 1), kaçış kafes bulmak için hayvan motive etmek için uygun hafif caydırıcı bir uyarı sağlayan 2) personel, dış gürültü kontrolü, test (tekdüze koşullar hayvan deneylerinde boyunca korunur örneğin test zaman sağlanması ve performansını etkileyebilecek diğer uyaranlara), 3) deneyleri Video optimize ve sağlanması uygun video kayıt ve geri dosya, kayıt, ve 4)% 70 etanol ile labirentin temizlik denemeleri arasında koku i…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Yazarlar Sayın Eldin Jasarevic, Bay Scott Williams, Bay Roger W. Meissen, Sarah A. Johnson, Dr R. Michael Roberts, Dr Mark R. Ellersieck ve Üniversitesi'nde Dr David C. Geary'yi kabul Missouri, ve Bay C. Delbert Hukuk ve Toksikoloji Araştırma / FDA için Ulusal Merkezi'nde hayvan bakım personeli. Bu çalışma, KSS (RC1 ES018195), (KSS ve DSG'deki) bir Mizzou Advantage Grant, Veteriner fakültesi ödülü University of Missouri College (KSS) lütfet bir NIH Mücadelesi Grant tarafından desteklenen ve Ulusal Merkezi'nde protokol E7318 edildi Toksikoloji Araştırma / FDA için.
Materials
| NOTE: Those items that are for small rodents only are bolded. Those items that are for large rodents only are italicized. Items neither bolded nor italicized are for both. | |||
| Barnes Maze platform with 12 or 20 escape holes every 30°. For rats, each hole is 10.5 cm in diameter and 4 cm from the maze top edge. For use with automated tracking programs, a black top for white rodents or a white top for pigmented rodents is needed. For mice and rats, this circular top is 95 and 122 cm in diameter, respectively. | US Plastics Corp, Lima, OH | 42625 | This is the top of the Barnes Maze and the surface that the rodent is placed upon. It can be constructed from a variety of materials (e.g. Plexiglas), but for endocrine disruptor work, polypropylene BPA-free material is optimal. One of the holes leads to the an escape cage; all other holes are blind-ending or false-bottomed. For the rat maze, small slides on the underside of the maze platform allow the escape cage and false bottoms to slide in. |
| 2" Polypropylene pipe plug (24) 2" 90° Black polypropylene elbow (12) 2" x 6" Polypropylene pipe nipple (1) |
US Plastics Corp, Lima, OH | 30724 32086 30712 |
These are only necessary for the small rodent (e.g. mouse) Barnes Maze. These adaptations are either blind-ending tubes/elbows or one of the tubes is connected to the pipe nipple that then leads to the escape cage. |
| False bottoms for rat Barnes Maze | These were custom made of ABS plastic and vacuum molded for the rat maze apparatus. | ||
| Circular aluminum wall/barrier (50 cm high) around the maze | Ace Hardware, Columbia, MO | In the case of small rodents (e.g. mice), this barrier prevents them from falling off the maze; the rat apparatus generally does not require this. The wall may not be needed for laboratory mice that are relatively tame. | |
| Support stand for maze platform top | US Plastics Corp, Lima, OH | 42625 | The stand supports the maze platform top such that it is elevated above the floor (typically, 70-100 cm) to motivate the rodent to locate the escape cage. The stand can be constructed of any material. |
| White noise | SleepMate Sound Conditioner, Marpac, Rocky Point, NC |
980A | Background noise may be used to block out peripheral acoustic cues that may confound Barnes Maze testing across trials and animals |
| Light fixtures and 300-500 watt bulbs encased in aluminum shells. For example, Utilitech 500-watt halogen portable work lights. | Ace Hardware or Lowes | Bright lights provide a mildly aversive stimulus which motivate the rodent to locate the escape cage. The lights are generally suspended ~150 cm above the maze top. | |
| Escape cage. For small rodents, this can be a polypropylene cage (27.8 x 7.5 x 13 cm). | Ancare, Bellmore, NY | N40 PP | The rat escape cage here was custom built and has a ramp leading into the escape cage. |
| Opaque tube (rats only) (27 cm diameter; 23 cm height) with a piece of thick cardboard to cover the top. | The tube is placed in the center of the maze and the rat is placed into the tube from the top which is covered with the cardboard. A handle on the outside of the tube allows easier lifting of the tube, which then begins the trial. The tube can be constructed of any material, but should be opaque. | ||
| High resolution video camera (e.g. Panasonic Digital Video Camera) | Panasonic, Secaucus, NJ | ICV19458 | The video camera is positioned overhead and records trials for later analysis. |
| Extra- or intra-maze geometric cues made of high quality cardboard construction paper | Any office supply store, such as Staples. | These visual cues orient the animal within the maze environment, providing cues as to the spatial location of the escape cage; in rats, extra-maze cues on the walls work well, whereas in small rodents that require a wall around the maze, intra-maze cues must be used. | |
| Black curtain to surround the maze (small rodents only) | Any fabric and crafts store, such as Jo-Ann Fabrics | A black curtain is used in small rodents (especially wild species, e.g. Peromyscus) to maintain attention within the maze confines. | |
| 70% ethanol | Fisher Scientific | BP2818-4 | After each trial, the maze top and escape cage are cleaned to eliminate potential odor cues for consecutively tested rodents. |
| Tracking software program, such as Ethovision, and computer with appropriate video card and substantial (1 TB or more) hard-drive space. Alternatively, videos can be recorded directly to the computer for later analysis using a program such as Win TV (Hauppauge Computer Works, Inc.). | Noldus (Leesburg, VA) | Tracking software is required to analyze trials for latency to locate the escape cage, velocity, distance traveled, time spent resting, time spent moving, time spent in the correct versus incorrect quadrants, time spent around the escape hole, number of errors or entries into incorrect holes, and overall search strategy employed to find the escape cage. | |
| External hard drives, such as Seagate or WD, with a minimum 1- 2 TB of memory | Any office supply store, such as Staples. | Videorecordings should be backed up in at least one separate location. | |
| Videorecording program, e.g. WinTV program | Hauppauge Computer Works, Inc., Hauppauge, NY |
If tracking software is not available at the time of the testing, the trials should be video-recorded for later analysis |
|
References
- Tolman, E., Gleitman, H. Studies in spatial learning: place and response learning under different degrees of motivation. J. Exp. Psychol. 39, 653-659 (1949).
- Olton, D. S., Papas, B. C. Spatial memory and hippocampal function. Neuropsychologia. 17, 669-682 (1979).
- Stewart, S., Cacucci, F., Lever, C. Which memory task for my mouse? A systematic review of spatial memory performance in the Tg2576 Alzheimer’s mouse model. J. Alzheimers Dis. 26, 105-126 (2011).
- Sharma, S., Rakoczy, S., Brown-Borg, H. Assessment of spatial memory in mice. Life Sci. 87, 521-536 (2010).
- Brown, W. The effects of intra-maze tetanizing shock upon the learning and behavior of the rat in a multiple-T maze. J. Genet. Psychol. 76, 313-322 (1950).
- Morris, R. Development of a water-aze procedure for studying sptial learning in the rat. J. Neurosci. Methods. 11, 47-60 (1984).
- Barnes, C. A. Memory deficits associated with senescence: a neurophysiological and behavioral study in the rat. J. Comp. Physiol. Psychol. 93, 74-104 (1979).
- Jasarevic, E., Williams, S. A., Roberts, R. M., Geary, D. C., Rosenfeld, C. S. Spatial navigation strategies in Peromyscus: a comparative study. Anim. Behav. 84, 1141-1149 (2012).
- Jasarevic, E., et al. Disruption of adult expression of sexually selected traits by developmental exposure to bisphenol A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 108, 11715-11720 (2011).
- Williams, S. A., et al. Effects of developmental bisphenol A exposure on reproductive-related behaviors in California mice (Peromyscus californicus): A monogamous animal model. PLoS ONE. 8, (2013).
- Ferguson, S. A., Law, C. D., Abshire, J. S. Developmental treatment with bisphenol A causes few alterations on measures of postweaning activity and learning. Neurotoxicol. Teratol. 34, 598-606 (2012).
- Popovic, N., Madrid, J. A., Rol, M. A., Caballero-Bleda, M., Popovic, M. Barnes maze performance of Octodon degus is gender dependent. Behav. Brain Res. 212, 159-167 (2010).
- Jasarevic, E., et al. Sex and dose-dependent effects of developmental exposure to bisphenol A on anxiety and spatial learning in deer mice (Peromyscus maniculatus bairdii) offspring. Horm. Behav. 63, 180-189 (2013).
- Brown, S., Strausfeld, N. The effect of age on a visual learning task in the American cockroach. Learn. Mem. 16, 210-223 (2009).
- Holtzman, D. A., Harris, T. W., Aranguren, G., Bostock, E. Spatial learning of an escape task by young corn snakes, Elaphe guttata guttata. Anim. Behav. 57, 51-60 (1999).
- Ladage, L. D., Roth, T. C., Cerjanic, A. M., Sinervo, B., Pravosudov, V. V. Spatial memory: are lizards really deficient. Biol. Lett. 8, 939-941 (2012).
- Languille, S., Aujard, F., Pifferi, F. Effect of dietary fish oil supplementation on the exploratory activity, emotional status and spatial memory of the aged mouse lemur, a non-human primate. Behav. Brain Res. 235, 280-286 (2012).
- Patil, S. S., Sunyer, B., Hoger, H., Lubec, G. Evaluation of spatial memory of C57BL/6J and CD1 mice in the Barnes maze, the Multiple T-maze and in the Morris water. Behav. Brain Res. 198, 58-68 (2009).
- Koopmans, G., Blokland, A., van Nieuwenhuijzen, P., Prickaerts, J. Assessment of spatial learning abilities of mice in a new circular maze. Physiol. Behav. 79, 683-693 (2003).
- Holmes, A., Wrenn, C. C., Harris, A. P., Thayer, K. E., Crawley, J. N. Behavioral profiles of inbred strains on novel olfactory, spatial and emotional tests for reference memory in mice. Genes Brain Behav. 1, 55-69 (2002).
- Youn, J., et al. Finding the right motivation: genotype-dependent differences in effective reinforcements for spatial learning. Behav. Brain Res. 226, 397-403 (2012).
- Barrett, G. L., Bennie, A., Trieu, J., Ping, S., Tsafoulis, C. The chronology of age-related spatial learning impairment in two rat strains, as tested by the Barnes maze. Behav. Neurosci. 123, 533-538 (2009).
- Prut, L., et al. Aged APP23 mice show a delay in switching to the use of a strategy in the Barnes maze. Behav. Brain Res. 179, 107-110 (2007).
- Kennard, J. A., Woodruff-Pak, D. S. Age sensitivity of behavioral tests and brain substrates of normal aging in mice. Front. Aging Neurosci. 3, 9 (2011).
- Stouffer, E. M., Yoder, J. E. Middle-aged (12 month old) male rats show selective latent learning deficit. Neurobiol. Aging. 32, 2311-2324 (2011).
- Barreto, G., Huang, T. T., Giffard, R. G. Age-related defects in sensorimotor activity, spatial learning, and memory in C57BL/6 mice. J. Neurosurg. Anesthesiol. 22, 214-219 (2010).
- Barnes, C. A., McNaughton, B. L. An age comparison of the rates of acquisition and forgetting of spatial information in relation to long-term enhancement of hippocampal synapses. Behav. Neurosci. 99, 1040-1048 (1985).
- Bach, M. E., et al. Age-related defects in spatial memory are correlated with defects in the late phase of hippocampal long-term potentiation in vitro and are attenuated by drugs that enhance the cAMP signaling pathway. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 96, 5280-5285 (1999).
- O’Leary, T. P., Brown, R. E. Visuo-spatial learning and memory deficits on the Barnes maze in the 16-month-old APPswe/PS1dE9 mouse model of Alzheimer’s disease. Behav. Brain Res. 201, 120-127 (2009).
- Reiserer, R. S., Harrison, F. E., Syverud, D. C., McDonald, M. P. Impaired spatial learning in the APPSwe + PSEN1DeltaE9 bigenic mouse model of Alzheimer’s disease. Genes Brain Behav. 6, 54-65 (2007).
- Yassine, N., et al. Detecting spatial memory deficits beyond blindness in tg2576 Alzheimer mice. Neurobiol. Aging. 34, 716-730 (2013).
- Walker, J. M., et al. Spatial learning and memory impairment and increased locomotion in a transgenic amyloid precursor protein mouse model of Alzheimer’s disease. Behav. Brain Res. 222, 169-175 (2011).
- Banaceur, S., Banasr, S., Sakly, M., Abdelmelek, H. Whole body exposure to 2.4 GHz WIFI signals: effects on cognitive impairment in adult triple transgenic mouse models of Alzheimer’s disease (3xTg-AD). Behav. Brain Res. 240, 197-201 (2013).
- Fedorova, I., Hussein, N., Baumann, M. H., Di Martino, C., Salem, N. An n-3 fatty acid deficiency impairs rat spatial learning in the Barnes maze. Behav. Neurosci. 123, 196-205 (2009).
- King, M. R., Anderson, N. J., Guernsey, L. S., Jolivalt, C. G. Glycogen synthase kinase-3 inhibition prevents learning deficits in diabetic mice. J. Neurosci. Res. 91, 506-514 (2013).
- Enhamre, E., et al. The expression of growth hormone receptor gene transcript in the prefrontal cortex is affected in male mice with diabetes-induced learning impairments. Neurosci. Lett. 523, 82-86 (2012).
- Agrawal, R., Gomez-Pinilla, F. Metabolic syndrome’ in the brain: deficiency in omega-3 fatty acid exacerbates dysfunctions in insulin receptor signalling and cognition. J. Physiol. 590, 2485-2499 (2012).
- Li, J., Deng, J., Sheng, W., Zuo, Z. Metformin attenuates Alzheimer’s disease-like neuropathology in obese, leptin-resistant mice. Pharmacol. Biochem. Behav. 101, 564-574 (2012).
- Teixeira, A. M., et al. Exercise affects memory acquisition, anxiety-like symptoms and activity of membrane-bound enzyme in brain of rats fed with different dietary fats: impairments of trans fat. Neuroscience. 195, 80-88 (2011).
- Steinman, M. Q., Crean, K. K., Trainor, B. C. Photoperiod interacts with food restriction in performance in the Barnes maze in female California mice. Eur. J. Neurosci. 33, 361-370 (2011).
- Walton, J. C., et al. Photoperiod-mediated impairment of long-term potention and learning and memory in male white-footed mice. Neuroscience. 175, 127-132 (2011).
- Wong-Goodrich, S. J., et al. Voluntary running prevents progressive memory decline and increases adult hippocampal neurogenesis and growth factor expression after whole-brain irradiation. Cancer Res. 70, 9329-9338 (2010).
- Holscher, C. Stress impairs performance in spatial water maze learning tasks. Behav. Brain Res. 100, 225-235 (1999).
- Harrison, F. E., Hosseini, A. H., McDonald, M. P. Endogenous anxiety and stress responses in water maze and Barnes maze spatial memory tasks. Behav. Brain Res. 198, 247-251 (2009).
- Sunyer, B., Patil, S., Hoger, H., Lubec, G. Barnes maze, a useful task to assess spatial reference memory in mice. Nat. Protoc. , (2007).
- Takeuchi, H., et al. P301S mutant human tau transgenic mice manifest early symptoms of human tauopathies with dementia and altered sensorimotor gating. PLoS ONE. 6, (2011).
- Mathis, C., Bott, J. B., Candusso, M. P., Simonin, F., Cassel, J. C. Impaired striatum-dependent behavior in GASP-1-knock-out mice. Genes Brain Behav. 10, 299-308 (2011).
- Lewejohann, L., et al. Role of a neuronal small non-messenger RNA: behavioural alterations in BC1 RNA-deleted mice. Behav. Brain Res. 154, 273-289 (2004).
- Raber, J., et al. Radiation-induced cognitive impairments are associated with changes in indicators of hippocampal neurogenesis. Radiat. Res. 162, 39-47 (2004).
- Harrison, F. E., Reiserer, R. S., Tomarken, A. J., McDonald, M. P. Spatial and nonspatial escape strategies in the Barnes maze. Learn. Mem. 13, 809-819 (2006).
- Vorhees, C. V. Methods for detecting long-term CNS dysfunction after prenatal exposure to neurotoxins. Drug Chem. Toxicol. 20, 387-399 (1997).
- Steel, R. G. . Principles and Procedures of Statistics: A Biometrical Approach 3rd edn. , 400-428 (1996).
- Galea, L. A., Kavaliers, M., Ossenkopp, K. P. Sexually dimorphic spatial learning in meadow voles Microtus pennsylvanicus and deer mice Peromyscus maniculatus. J. Exp. Biol. 199, 195-200 (1996).
- Gubernick, D. J., Teferi, T. Adaptive significance of male parental care in a monogamous mammal. Proc. Biol. Sci. 267, 147-150 (2000).
- Gubernick, D. J., Alberts, J. R. The biparental care system of the California mouse, Peromyscus californicus. J. Comp. Psychol. 101, 169-177 (1987).
- Williams, M. T., et al. Long-term effects of neonatal methamphetamine exposure in rats on spatial learning in the Barnes maze and on cliff avoidance, corticosterone release, and neurotoxicity in adulthood. Brain Res. Dev. Brain Res. 147, 163-175 (2003).
- Inman-Wood, S. L., Williams, M. T., Morford, L. L., Vorhees, C. V. Effects of prenatal cocaine on Morris and Barnes maze tests of spatial learning and memory in the offspring of C57BL/6J mice. Neurotoxicol. Teratol. 22, 547-557 (2000).
- Pompl, P. N., Mullan, M. J., Bjugstad, K., Arendash, G. W. Adaptation of the circular platform spatial memory task for mice: use in detecting cognitive impairment in the APP(SW) transgenic mouse model for Alzheimer’s disease. J. Neurosci. Methods. 87, 87-95 (1999).
- O’Leary, T. P., Brown, R. E. The effects of apparatus design and test procedure on learning and memory performance of C57BL/6J mice on the Barnes maze. J. Neurosci. Methods. 203, 315-324 (2012).
- O’Leary, T. P., Brown, R. E. Optimization of apparatus design and behavioral measures for the assessment of visuo-spatial learning and memory of mice on the Barnes maze. Learn. Mem. 20, 85-96 (2013).
- Bredy, T. W., Lee, A. W., Meaney, M. J., Brown, R. E. Effect of neonatal handling and paternal care on offspring cognitive development in the monogamous California mouse (Peromyscus californicus). Horm. Behav. 46, 30-38 (2004).
- Foster, D. J., Knierim, J. J. Sequence learning and the role of the hippocampus in rodent navigation. Curr. Opin. Neurobiol. 22, 294-300 (2012).
- Lipton, P. A., Eichenbaum, H. Complementary roles of hippocampus and medial entorhinal cortex in episodic memory. Neural. , 258-467 (2008).
- Wolbers, T., Hegarty, M. What determines our navigational abilities. Trends Cogn. Sci. 14, 138-146 (2010).
