Summary

Navegou de avaliação bilateral das vias corticoespinhal dos músculos do tornozelo utilizando estimulação magnética transcraniana

Published: February 19, 2019
doi:

Summary

O presente protocolo descreve a avaliação simultânea, bilateral da resposta corticomotor do sóleo e tibial anterior durante a ativação voluntária resto e tônico, usando uma estimulação magnética de transcranial de pulso único e neuronavigation sistema.

Abstract

Os músculos da perna distal recebem entrada neural do motor áreas corticais através do trato corticoespinhal, que é um do caminho descendente motor principal em seres humanos e podem ser avaliados usando a estimulação magnética transcraniana (TMS). Dado o papel dos músculos da perna distal em tarefas posturais e dinâmicas na posição vertical, como caminhar, um crescente interesse de pesquisa em avaliação e modulação do trato corticoespinhal em relação a função destes músculos surgiu na última década. No entanto, parâmetros metodológicos utilizados em trabalhos anteriores têm variado através de estudos, fazendo com que a interpretação dos resultados de estudos transversais e longitudinais menos robusto. Portanto, o uso de um protocolo padronizado de TMS específico para a avaliação da resposta de corticomotor dos músculos da perna (CMR) permitirá comparação direta dos resultados através de estudos e coortes. O objetivo deste trabalho é apresentar um protocolo que fornece a flexibilidade para avaliar simultaneamente a CMR bilateral dos dois músculos tornozelo principal antagonista, o tibial anterior e sóleo, usando o pulso único TMS com um sistema de neuronavigation. O presente protocolo é aplicável enquanto o músculo examinado é totalmente relaxado ou isometricamente contraiu um percentual definido de contração voluntária isométrica máxima. Usar ressonância magnética do cada sujeito com o sistema neuronavigation garante exatos e precisos de posicionamento da bobina sobre as representações corticais da perna durante a avaliação. Dada a inconsistência na CMR derivado medidas, este protocolo descreve também um cálculo padronizado destas medidas usando algoritmos automatizados. Embora este protocolo não é conduzido durante tarefas posturais ou dinâmicas na posição vertical, ele pode ser usado para avaliar bilateralmente qualquer par de músculos da perna, ou antagônicos ou sinérgicos, em indivíduos neurologicamente intactos e prejudicados.

Introduction

Tibial anterior (TA) e sóleo (SOL) são músculos antagónicos do tornozelo, localizados no compartimento anterior e posterior da perna, respectivamente. Ambos os músculos são uniarticular, enquanto a principal função do TA e o SOL é dorsiflex e plantarflex articulação talocrural, respectivamente1. Além disso, TA é mais funcional para excursões de músculo longo e menos importante para a produção de força, Considerando que o SOL é um músculo de antigravidade projetado para gerar força elevada com pequena excursão do músculo2. Ambos os músculos são especialmente relevantes durante tarefas de postural e dinâmica vertical (por exemplo, andar)3,4. Em matéria de controlo neural, as piscinas motorneuron de ambos os músculos recebem unidade neural do cérebro através do motor decrescente5,vias6, além de vários graus de unidade sensorial.

O motor principal, descendo o caminho é o trato corticoespinhal, que origina as áreas motor primárias, cortéx e complementares e termina no espinhal motorneuron piscinas7,8. Em humanos, o estado funcional deste trato (corticomotor resposta – CMR) pode ser viável avaliado utilizando estimulação magnética transcraniana (TMS), uma estimulação cerebral não-invasiva ferramenta9,10. Desde a introdução da TMS e dada a sua importância funcional durante tarefas postural na posição vertical e andando, CMR de TA e SOL foram avaliadas em várias tarefas e coortes11,12,13,14 ,15,16,17,18,19,20,21,22,23 ,24,25,26,,27,28,29,30,31,32 .

Em contraste com a avaliação da CMR na extremidade superior músculos33, nenhum protocolo universal de TMS foi estabelecido para a avaliação da CMR, nos músculos da baixo-extremidade. Devido à falta de um protocolo estabelecido e a grande variabilidade metodológica através de estudos anteriores (por exemplo, o tipo de bobina, uso de neuronavigation, nível de ativação tônica, testes de lado e músculo, usar e medidas de cálculo da CMR, etc. ), a interpretação dos resultados através de estudos e coortes podem ser complicado, complicado e impreciso. Como as medidas são funcionalmente relevantes em várias tarefas motoras, um protocolo estabelecido de TMS específico para reduzir a avaliação de extremidade CMR permitirá neurocientistas motor e cientistas de reabilitação avaliar sistematicamente a CMR nestes músculos através sessões e várias coortes.

Portanto, o objetivo do presente protocolo é descrever a avaliação bilateral de TA e SOL CMR usando sistema TMS e neuronavigation de pulso único. Em contraste com o trabalho anterior, este protocolo visa maximizar o rigor dos procedimentos experimentais, aquisição de dados e análise de dados empregando fatores metodológicos que otimizam a validade e a duração do experimento e padronizar a CMR avaliação destes dois músculos de extremidade inferior. Dado que a CMR de um músculo depende do músculo é totalmente relaxado ou é parcialmente ativado, este protocolo descreve como o TA e o SOL CMR podem ser avaliada durante a ativação voluntária do resto e tônico (TVA). As seções a seguir descreverá minuciosamente o presente protocolo. Finalmente, dados representativos serão apresentados e discutidos. O protocolo descrito aqui é derivado que em Charalambous et al . 201832.

Protocol

Todos os procedimentos experimentais apresentados no presente protocolo tenham sido aprovados pelo Conselho de revisão institucional local e estão em conformidade com a declaração de Helsinque. 1. autorização de processo e questionários de segurança Antes de qualquer experiência, explica a cada sujeito a aim(s) do estudo, os principais procedimentos experimentais e quaisquer potenciais fatores de risco associados participaram do estudo. Depois de responder a quaisquer quest?…

Representative Results

Figuras 2-4 apresentam dados de um homem de 31 ano de idade neurologicamente representativo com altura e peso de 178 cm e 83 kg, respectivamente. A Figura 2 apresenta os focos bilaterais e RMT de cada músculo do tornozelo. Usar o ponto localizado no centro da área de perna em cada hemisfério (ver quadrados na figura 1B), a intensidade de 45% MSO bilateralmente foi usado para a caça de ponto quente. A localização do ponto de acesso para c…

Discussion

Dado o interesse emergente em como o córtex motor contribui para o controle motor dos músculos da perna durante tarefas dinâmicas em várias coortes, é necessário um protocolo padronizado de TMS que descreve a avaliação completa destes músculos. Portanto, pela primeira vez, o presente protocolo fornece procedimentos metodológicos padronizados na avaliação bilateral de dois músculos do tornozelo antagônicas, SOL e TA, durante dois Estados de músculo (descanso e TVA) usando um único pulso TMS com neuronaviga…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Os autores agradecer Dr. Jesse C. Dean para ajudar com o desenvolvimento metodológico e fornecer feedback sobre um rascunho do manuscrito. Este trabalho foi apoiado por um RR de prêmio-2 de desenvolvimento de carreira VA & D N0787-W (MGB), um prêmio de desenvolvimento institucional do Instituto Nacional de General Medical Ciências, do NIH sob número de concessão P20-GM109040 (SAK) e P2CHD086844 (SAK). O conteúdo não representa a opinião do departamento de assuntos de veteranos ou o governo dos Estados Unidos.

Materials

2 Magstim stimulators (Bistim module) The Magstim Company Limited; Whitland, UK Used to elicit bilateral motor evoked potentials in tibialis anterior and soleus muscles.
Adaptive parameter estimation by sequential testing (PEST) for TMS http://www.clinicalresearcher.org/software.htm Used to determine motor thresholds.
Amplifier Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA MA-300 Used to amplify EMG data.
Data Aqcuisition Unit Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA Micro 1401 Used to aqcuire EMG data.
Double cone coil The Magstim Company Limited; Whitland, UK PN: 9902AP Used to elicit bilateral motor evoked potentials in tibialis anterior and soleus muscles.
Polaris Northen Digital Inc.; Waterloo, Ontario, Canada Used to track the reflectiive markers located on subject tracker and coil tracker.
Signal Cambridge Electronics Design Limited; Cambridge, UK version 6 Used to collect motor evoked potentials during rest and TVA.
Single double differential surface EMG electrodes Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA MA-411 Used to record EMG signals.
TMS Frameless Stereotaxy Neuronavigation Sytem Brainsight 3, Rouge Research,
Montreal, Canada
Used to navigate coil position during TMS assessment.
Walker boot Mountainside Medical Equipment, Marcy, NY Used to stabilize ankle joint.

References

  1. Schünke, M., Schulte, E., Ross, L. M., Schumacher, U., Lamperti, E. D. . Thieme Atlas of Anatomy: General Anatomy and Musculoskeletal System. , (2006).
  2. Lieber, R. L., Friden, J. Functional and clinical significance of skeletal muscle architecture. Muscle Nerve. 23 (11), 1647-1666 (2000).
  3. Winter, D. A. . The biomechanics and motor control of human gait: Normal, Elderly and Pathological. , (1991).
  4. Winter, D. A. . A.B.C. (anatomy, Biomechanics and Control) of Balance During Standing and Walking. , (1995).
  5. Nielsen, J. B. Motoneuronal drive during human walking. Brain Research Reviews. 40 (1-3), 192-201 (2002).
  6. Nielsen, J. B. How we walk: central control of muscle activity during human walking. Neuroscientist. 9 (3), 195-204 (2003).
  7. Davidoff, R. A. The pyramidal tract. Neurology. 40 (2), 332-339 (1990).
  8. Nathan, P. W., Smith, M. C., Deacon, P. The corticospinal tracts in man. Course and location of fibres at different segmental levels. Brain. 113 (Pt 2), 303-324 (1990).
  9. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  10. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: a primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  11. Brouwer, B., Ashby, P., Midroni, G. Excitability of corticospinal neurons during tonic muscle contractions in man. Experimental Brain Research. 74 (3), 649-652 (1989).
  12. Advani, A., Ashby, P. Corticospinal control of soleus motoneurons in man. Canadian Journal Physiology and Pharmacology. 68 (9), 1231-1235 (1990).
  13. Holmgren, H., Larsson, L. E., Pedersen, S. Late muscular responses to transcranial cortical stimulation in man. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 75 (3), 161-172 (1990).
  14. Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
  15. Brouwer, B., Ashby, P. Corticospinal projections to lower limb motoneurons in man. Experimental Brain Research. 89 (3), 649-654 (1992).
  16. Priori, A., et al. Transcranial electric and magnetic stimulation of the leg area of the human motor cortex: single motor unit and surface EMG responses in the tibialis anterior muscle. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Evoked Potentials Section. 89 (2), 131-137 (1993).
  17. Valls-Sole, J., Alvarez, R., Tolosa, E. S. Responses of the soleus muscle to transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 93 (6), 421-427 (1994).
  18. Brouwer, B., Qiao, J. Characteristics and variability of lower limb motoneuron responses to transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (1), 49-54 (1995).
  19. Devanne, H., Lavoie, B. A., Capaday, C. Input-output properties and gain changes in the human corticospinal pathway. Experimental Brain Research. 114 (2), 329-338 (1997).
  20. Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
  21. Terao, Y., et al. Predominant activation of I1-waves from the leg motor area by transcranial magnetic stimulation. Brain Research. 859 (1), 137-146 (2000).
  22. Christensen, L. O., Andersen, J. B., Sinkjaer, T., Nielsen, J. Transcranial magnetic stimulation and stretch reflexes in the tibialis anterior muscle during human walking. Journal of Physiology. 531 (Pt 2), 545-557 (2001).
  23. Bawa, P., Chalmers, G. R., Stewart, H., Eisen, A. A. Responses of ankle extensor and flexor motoneurons to transcranial magnetic stimulation). Journal of Neurophysiology. 88 (1), 124-132 (2002).
  24. Soto, O., Valls-Sole, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
  25. Barthelemy, D., et al. Impaired transmission in the corticospinal tract and gait disability in spinal cord injured persons. Journal of Neurophysiology. 104 (2), 1167-1176 (2010).
  26. Barthelemy, D., et al. Functional implications of corticospinal tract impairment on gait after spinal cord injury. Spinal Cord. 51 (11), 852-856 (2013).
  27. Beaulieu, L. D., Masse-Alarie, H., Brouwer, B., Schneider, C. Brain control of volitional ankle tasks in people with chronic stroke and in healthy individuals. Journal of Neurological Science. 338 (1-2), 148-155 (2014).
  28. Palmer, J. A., Hsiao, H., Awad, L. N., Binder-Macleod, S. A. Symmetry of corticomotor input to plantarflexors influences the propulsive strategy used to increase walking speed post-stroke. Clinical Neurophysiology. 127 (3), 1837-1844 (2016).
  29. Palmer, J. A., Needle, A. R., Pohlig, R. T., Binder-Macleod, S. A. Atypical cortical drive during activation of the paretic and nonparetic tibialis anterior is related to gait deficits in chronic stroke. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 716-723 (2016).
  30. Palmer, J. A., Hsiao, H., Wright, T., Binder-Macleod, S. A. Single Session of Functional Electrical Stimulation-Assisted Walking Produces Corticomotor Symmetry Changes Related to Changes in Poststroke Walking Mechanics. Physical Therapy. , (2017).
  31. Palmer, J. A., Zarzycki, R., Morton, S. M., Kesar, T. M., Binder-Macleod, S. A. Characterizing differential poststroke corticomotor drive to the dorsi- and plantarflexor muscles during resting and volitional muscle activation. Journal of Neurophysiology. 117 (4), 1615-1624 (2017).
  32. Charalambous, C. C., Dean, J. C., Adkins, D. L., Hanlon, C. A., Bowden, M. G. Characterizing the corticomotor connectivity of the bilateral ankle muscles during rest and isometric contraction in healthy adults. Journal of Electromyography and Kinesiology. 41, 9-18 (2018).
  33. Kleim, J. A., Kleim, E. D., Cramer, S. C. Systematic assessment of training-induced changes in corticospinal output to hand using frameless stereotaxic transcranial magnetic stimulation. Nature Protocols. 2 (7), 1675-1684 (2007).
  34. Shellock, F. G., Spinazzi, A. MRI safety update 2008: part 2, screening patients for MRI. American Journal of Roentgenology. 191 (4), 1140-1149 (2008).
  35. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  36. Conti, A., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation for "somatotopic" tractography of the corticospinal tract. Neurosurgery. 10, 542-554 (2014).
  37. Comeau, R. . Transcranial Magnetic Stimulation. , 31-56 (2014).
  38. Cram, J. R., Criswell, E. . Cram’s Introduction to Surface Electromyography. , (2011).
  39. Hermens, H. J., Freriks, B., Merletti, R., Stegeman, D., Blok, J., Rau, G., Disselhorst-Klug, C., Hagg, G. . European Recommendations for Surface ElectroMyoGraphy: Results of the Seniam Project (SENIAM). , (1999).
  40. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  41. Sinclair, C., Faulkner, D., Hammond, G. Flexible real-time control of MagStim 200(2) units for use in transcranial magnetic stimulation studies. Journal of Neuroscience Methods. 158 (2), 133-136 (2006).
  42. Alkadhi, H., et al. Reproducibility of primary motor cortex somatotopy under controlled conditions. American Journal of Neuroradiology. 23 (9), 1524-1532 (2002).
  43. Rossini, P. M., et al. Applications of magnetic cortical stimulation. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 52, 171-185 (1999).
  44. Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. Journak for ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
  45. Livingston, S. C., Friedlander, D. L., Gibson, B. C., Melvin, J. R. Motor evoked potential response latencies demonstrate moderate correlations with height and limb length in healthy young adults. The Neurodiagnostic Journal. 53 (1), 63-78 (2013).
  46. Cacchio, A., et al. Reliability of TMS-related measures of tibialis anterior muscle in patients with chronic stroke and healthy subjects. Journal of Neurological Science. 303 (1-2), 90-94 (2011).
  47. Saisanen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  48. Ertekin, C., et al. A stable late soleus EMG response elicited by cortical stimulation during voluntary ankle dorsiflexion. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 97 (5), 275-283 (1995).
  49. Tarkka, I. M., McKay, W. B., Sherwood, A. M., Dimitrijevic, M. R. Early and late motor evoked potentials reflect preset agonist-antagonist organization in lower limb muscles. Muscle Nerve. 18 (3), 276-282 (1995).
  50. Ziemann, U., et al. Dissociation of the pathways mediating ipsilateral and contralateral motor-evoked potentials in human hand and arm muscles. Journal of Physiology. 518 (Pt 3), 895-906 (1999).
  51. McCambridge, A. B., Stinear, J. W., Byblow, W. D. Are ipsilateral motor evoked potentials subject to intracortical inhibition?. Journal of Neurophysiology. 115 (3), 1735-1739 (2016).
  52. Tazoe, T., Perez, M. A. Selective activation of ipsilateral motor pathways in intact humans. Journal of Neuroscience. 34 (42), 13924-13934 (2014).
  53. Chen, R., Yung, D., Li, J. Y. Organization of ipsilateral excitatory and inhibitory pathways in the human motor cortex. Journal of Neurophysiology. 89 (3), 1256-1264 (2003).
  54. Wassermann, E. M., Pascual-Leone, A., Hallett, M. Cortical motor representation of the ipsilateral hand and arm. Experimental Brain Research. 100 (1), 121-132 (1994).
  55. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  56. Lefaucheur, J. P. Why image-guided navigation becomes essential in the practice of transcranial magnetic stimulation. Neurophysiologie Clinique/Clinical Neurophysiology. 40 (1), 1-5 (2010).
  57. Sparing, R., Hesse, M. D., Fink, G. R. Neuronavigation for transcranial magnetic stimulation (TMS): where we are and where we are going. Cortex. 46 (1), 118-120 (2010).
  58. Sparing, R., Buelte, D., Meister, I. G., Pauš, T., Fink, G. R. Transcranial magnetic stimulation and the challenge of coil placement: a comparison of conventional and stereotaxic neuronavigational strategies. Human Brain Mapping. 29 (1), 82-96 (2008).
  59. Gugino, L. D., et al. Transcranial magnetic stimulation coregistered with MRI: a comparison of a guided versus blind stimulation technique and its effect on evoked compound muscle action potentials. Clinical Neurophysiology. 112 (10), 1781-1792 (2001).
  60. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).
  61. Terao, Y., Ugawa, Y. Basic mechanisms of TMS. J Clin Neurophysiol. 19 (4), 322-343 (2002).
  62. Madhavan, S., Rogers, L. M., Stinear, J. W. A paradox: after stroke, the non-lesioned lower limb motor cortex may be maladaptive. European Journal of Neuroscience. 32 (6), 1032-1039 (2010).
  63. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  64. Ziemann, U. Intracortical inhibition and facilitation in the conventional paired TMS paradigm. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 51, 127-136 (1999).
  65. Cavaleri, R., Schabrun, S. M., Chipchase, L. S. The number of stimuli required to reliably assess corticomotor excitability and primary motor cortical representations using transcranial magnetic stimulation (TMS): a systematic review and meta-analysis. Systematic Reviews. 6 (1), 48 (2017).
  66. Goldsworthy, M. R., Hordacre, B., Ridding, M. C. Minimum number of trials required for within- and between-session reliability of TMS measures of corticospinal excitability. Neuroscience. 320, 205-209 (2016).
  67. Cavaleri, R., Schabrun, S. M., Chipchase, L. S. Determining the Optimal Number of Stimuli per Cranial Site during Transcranial Magnetic Stimulation Mapping. Neuroscience Journal. 2017, 6328569 (2017).
  68. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  69. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord and roots: basic principles and procedures for routine clinical application. Report of an IFCN committee. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 91 (2), 79-92 (1994).
  70. Rothwell, J. C., et al. Magnetic stimulation: motor evoked potentials. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 52, 97-103 (1999).
  71. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  72. Obata, H., Sekiguchi, H., Nakazawa, K., Ohtsuki, T. Enhanced excitability of the corticospinal pathway of the ankle extensor and flexor muscles during standing in humans. Experimental Brain Research. 197 (3), 207-213 (2009).
  73. Tokuno, C. D., Taube, W., Cresswell, A. G. An enhanced level of motor cortical excitability during the control of human standing. Acta Physiological (Oxf). 195 (3), 385-395 (2009).
  74. Obata, H., Sekiguchi, H., Ohtsuki, T., Nakazawa, K. Posture-related modulation of cortical excitability in the tibialis anterior muscle in humans. Brain Research. 1577, 29-35 (2014).
  75. Remaud, A., Bilodeau, M., Tremblay, F. Age and Muscle-Dependent Variations in Corticospinal Excitability during Standing Tasks. PLoS ONE. 9 (10), e110004 (2014).
  76. Baudry, S., Collignon, S., Duchateau, J. Influence of age and posture on spinal and corticospinal excitability. Experimental Gerontology. 69, 62-69 (2015).
  77. Petersen, N. T., et al. Suppression of EMG activity by transcranial magnetic stimulation in human subjects during walking. Journal of Physiology. 537 (Pt 2), 651-656 (2001).
  78. Schubert, M., Curt, A., Jensen, L., Dietz, V. Corticospinal input in human gait: modulation of magnetically evoked motor responses. Experimental Brain Research. 115 (2), 234-246 (1997).
  79. Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
  80. Ngomo, S., Leonard, G., Moffet, H., Mercier, C. Comparison of transcranial magnetic stimulation measures obtained at rest and under active conditions and their reliability. Journal of Neuroscience Methods. 205 (1), 65-71 (2012).
  81. Niskanen, E., et al. Group-level variations in motor representation areas of thenar and anterior tibial muscles: Navigated Transcranial Magnetic Stimulation Study. Human Brain Mapping. 31 (8), 1272-1280 (2010).
  82. Thordstein, M., Saar, K., Pegenius, G., Elam, M. Individual effects of varying stimulation intensity and response criteria on area of activation for different muscles in humans. A study using navigated transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 6 (1), 49-53 (2013).
  83. Vaalto, S., et al. Long-term plasticity may be manifested as reduction or expansion of cortical representations of actively used muscles in motor skill specialists. Neuroreport. 24 (11), 596-600 (2013).
  84. Forster, M. T., Limbart, M., Seifert, V., Senft, C. Test-retest reliability of navigated transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Neurosurgery. 10, 55-56 (2014).
  85. Saisanen, L., et al. Non-invasive preoperative localization of primary motor cortex in epilepsy surgery by navigated transcranial magnetic stimulation. Epilepsy Research. 92 (2-3), 134-144 (2010).
check_url/58944?article_type=t

Play Video

Cite This Article
Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral Assessment of the Corticospinal Pathways of the Ankle Muscles Using Navigated Transcranial Magnetic Stimulation. J. Vis. Exp. (144), e58944, doi:10.3791/58944 (2019).

View Video