الجمع بين مقياس الشم المتزامن مع التنفس ومحاكاة الدماغ لدراسة تأثير الروائح على استثارة القشرية الشوكية والاتصال الفعال
Özet
تصف هذه الورقة استخدام مقياس الشم المتزامن مع التنفس لتحفيز التحفيز المغناطيسي عبر الجمجمة أحادي ومزدوج الملف (TMS) أثناء عرض الرائحة المتزامن مع التنفس الأنفي البشري. يسمح لنا هذا المزيج بالتحقيق بشكل موضوعي في كيفية تأثير الروائح اللطيفة وغير السارة على استثارة القشرية الشوكية والاتصال الفعال للدماغ لدى فرد معين.
Abstract
من المقبول على نطاق واسع أن التحفيز الشمي يثير السلوكيات الحركية ، مثل الاقتراب من الروائح اللطيفة وتجنب الروائح الكريهة ، في والبشر. في الآونة الأخيرة ، أظهرت الدراسات التي تستخدم تخطيط كهربية الدماغ والتحفيز المغناطيسي عبر الجمجمة (TMS) وجود صلة قوية بين المعالجة في الجهاز الشمي والنشاط في القشرة الحركية لدى البشر. لفهم التفاعلات بين الأنظمة الشمية والحركية بشكل أفضل وللتغلب على بعض القيود المنهجية السابقة ، قمنا بتطوير طريقة جديدة تجمع بين مقياس الشم الذي يتزامن مع عرض الترتيب العشوائي للروائح بقيم المتعة المختلفة و TMS (ملف واحد ومزدوج) يؤدي إلى مراحل التنفس الأنفي. تسمح هذه الطريقة بفحص تعديلات استثارة القشرية الشوكية والاتصال المماثل الفعال بين قشرة الفص الجبهي الظهري الوحشي والقشرة الحركية الأولية التي يمكن أن تحدث أثناء إدراك الرائحة اللطيفة وغير السارة. سيسمح تطبيق هذه الطريقة بالتمييز الموضوعي لقيمة اللطف للرائحة في مشارك معين ، مما يشير إلى التأثير البيولوجي للرائحة على الاتصال الفعال للدماغ واستثارته. بالإضافة إلى ذلك ، يمكن أن يمهد هذا الطريق للتحقيقات السريرية في المرضى الذين يعانون من اضطرابات عصبية أو نفسية عصبية والذين قد يظهرون تغيرات في رائحة المتعة وسلوكيات تجنب النهج غير التكيفي.
Introduction
من المقبول على نطاق واسع أن التحفيز الشمي يثير ردود فعل تلقائية وسلوكيات حركية. على سبيل المثال ، في البشر ، تم مؤخرا إثبات وجود استجابة حركية لتجنب (تميل بعيدا عن مصدر الرائحة) تحدث بعد 500 مللي ثانية من ظهور الرائحة السلبية1. من خلال تسجيل المشاركين البشريين الذين يتحركون بحرية وهم يستكشفون الروائح المنبعثة من القوارير ، أظهر Chalençon et al. (2022) أن السلوكيات الحركية (أي سرعة الاقتراب من الأنف وسحب القارورة التي تحتوي على الرائحة) ترتبط ارتباطا وثيقا برائحة المتعة2. علاوة على ذلك ، تم مؤخرا إثبات وجود صلة وثيقة بين المعالجة في الجهاز الشمي والنشاط في القشرة الحركية في البشر باستخدام تخطيط كهربيةالدماغ 1. على وجه التحديد ، بعد حوالي 350 مللي ثانية من ظهور الروائح السلبية ، لوحظ عدم تزامن إيقاع مو محدد ، والمعروف أنه يعكس عمليات إعداد العمل ، فوق وداخل القشرة الحركية الأولية (M1) ، تليها بعد فترة وجيزة حركة سلوكية للخلف1. لتعزيز فكرة العلاقة بين الجهاز الشمي والحركي ، أظهرت دراسة حديثة أخرى أن التعرض لرائحة لطيفة زاد من استثارة القشرية الشوكية مقارنة بحالة عدم الرائحة3. في هذه الدراسة ، تم تطبيق التحفيز المغناطيسي عبر الجمجمة أحادي النبضة (spTMS) على M1 لاستحضار إمكانات مستثارة بمحرك (MEP) في عضلة اليد المستهدفة ، مسجلة محيطيا باستخدام تخطيط كهربية العضل (EMG) أثناء إدراك الرائحة. تم توفير التعرض للرائحة اللطيفة بشكل سلبي بواسطة شرائط ورقية مبللة بزيت البرغموت الأساسي النقي وتوضع على حامل معدني تحت الأنف3. في هذا السياق ، لا يزال من غير الواضح ما إذا كان تسهيل استثارة القشرية الشوكية يرجع إلى تحفيز الرائحة اللطيف أو إلى تأثيرات سلوكية غير محددة مثل الاستنشاق وصرير الأسنان 4,5. علاوة على ذلك ، لا يزال من غير المعروف كيف تعدل الرائحة الكريهة استثارة M1 التي تم فحصها بواسطة TMS.
باختصار ، يسلط هذا الضوء على الحاجة إلى تطوير طريقة تقدم المزايا التالية على التقنيات الحالية المستخدمة في الدراسات السابقة3،6: (1) التوزيع العشوائي لعرض ظروف الرائحة المختلفة (لطيفة / غير سارة / عديمة الرائحة) في نفس المرحلة التجريبية ، (2) مزامنة عرض الرائحة بدقة وتوقيت TMS وفقا لمراحل التنفس الأنفي البشري (الإلهام وانتهاء الصلاحية) عند دراسة النظام الحركي.
يمكن أيضا استخدام TMS كأداة للتحقيق في التفاعلات القشرية القشرية ، والتي تسمى أيضا الاتصال الفعال ، بين مناطق قشرية متعددة و M1 بدقة زمنية عالية7،8،9،10،11،12. هنا ، نستخدم نموذج TMS ثنائي الموقع (dsTMS) ، حيث يقوم تحفيز التكييف الأول (CS) بتنشيط منطقة قشرية مستهدفة ، ويتم تطبيق تحفيز الاختبار الثاني (TS) على M1 باستخدام ملف آخر لاستحضار MEP. يتم تقييم تأثير CS عن طريق تطبيع سعة MEP المشروطة (حالة dsTMS) إلى سعة MEP غير المشروطة (حالة spTMS) 13. بعد ذلك ، تشير قيم النسبة السالبة إلى تفاعلات قشرية قشرية قمعية ، بينما تشير قيم النسبة الموجبة إلى تفاعلات قشرية قشرية ميسرة بين المنطقتين المحفزتين. وبالتالي ، يوفر نموذج dsTMS فرصة فريدة لتحديد الطبيعة (أي الميسرة أو القمعية) ، والقوة ، وتشكيلات الاتصال الفعال بين المنطقة المنشطة مسبقا و M1. الأهم من ذلك ، أن التفاعلات القشرية القشرية تعكس توازنا معقدا من التيسير والقمع الذي يمكن تعديله في توقيت مختلف وحالات أو مهام عقلية 7,14.
على حد علمنا ، لم يتم استخدام نموذج dsTMS الجديد نسبيا للتحقيق في التفاعلات القشرية القشرية أثناء إدراك الرائحة بقيم المتعة المختلفة. ومع ذلك ، فقد أظهرت دراسات التصوير العصبي أن التعرض للروائح اللطيفة وغير السارة يؤدي إلى تغييرات في الاتصال في المناطق المشاركة في العاطفة واتخاذ القرار والتحكم في العمل ، بما في ذلك المنطقة الحركية التكميلية ، والقشرة الحزامية الأمامية ، وقشرة الفص الجبهي الظهري الوحشي (DLPFC)15،16. في الواقع ، يعد DLPFC عقدة رئيسية تتوسط في التحكم العاطفي والمعالجة الحسية والجوانب ذات المستوى الأعلى للتحكم في المحركات ، مثل العمليات التحضيرية17،18،19. بالإضافة إلى ذلك ، قدمت كل من الدراسات البشرية والحيوانية دليلا على أن DLPFC لديه توقعات عصبية متنوعة إلى M117،18،20،21،22. اعتمادا على السياق ، يمكن لتوقعات DLPFC هذه إما تسهيل أو تثبيط نشاط M17،19،20. وبالتالي ، يبدو من الممكن أن يتم تعديل الاتصال الفعال بين DLPFC و M1 أثناء عرض الرائحة وأن الروائح اللطيفة وغير السارة تجند شبكات قشرية منفصلة ، مما يؤدي إلى تأثير تفاضلي على اتصال DLPFC-M1.
هنا ، نقترح طريقة جديدة مناسبة للدراسة المنهجية الصارمة لتعديلات استثارة القشرية الشوكية والاتصال الفعال الذي قد يحدث أثناء إدراك الروائح اللطيفة وغير السارة ، وكلها يتم تسليمها بالتزامن مع التنفس الأنفي البشري.
Protocol
Representative Results
Discussion
يصف البروتوكول أعلاه طريقة جديدة تجمع بين استخدام مقياس الشم المتزامن مع التنفس مع TMS أحادي ومزدوج الملف للتحقيق في التغيرات في استثارة القشرية الشوكية والاتصال الفعال اعتمادا على قيمة المتعة للروائح. سيسمح هذا الإعداد بالتمييز الموضوعي لقيمة اللطف للرائحة في مشارك معين ، مما يشير إلى ا?…
Açıklamalar
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
تم دعم هذا العمل من قبل مؤسسة فرنسا ، المنحة رقم: 00123049 / WB-2021-35902 (منحة تلقاها J.B. و N.M.). يود المؤلفون أن يشكروا مؤسسة Pierre Deniker على دعمها (المنحة التي تلقتها C.N.) وموظفي منصة Neuro-Immersion لمساعدتهم القيمة في تصميم الإعداد.
Materials
| Acquisition board (8 channels) | National Instrument | NI USB-6009 | |
| Air compressor | Jun-Air | Model6-15 | |
| Alcohol prep pads | Any | ||
| Butyric acid | Sigma-Aldrich | B103500 | Negative odorant |
| Desktop computer | Dell | Latitude 3520 | |
| EMG system | Biopac System | MP150 | |
| Isoamyl acetate | Sigma-Aldrich | W205508 | Positive odorant |
| Nasal cannula | SEBAC France | O1320 | |
| Programmable pulse generator | A.M.P.I | Master-8 | |
| Surface electrodes | Kendall Medi-trace | FS327 | |
| TMS coil (X2) | MagStim | D40 Alpha B.I. coil | |
| TMS machine | MagStim | Bistim2 | |
| Tube 6 mm x 20 m | Radiospare | 686-2671 | Pneumatic connection |
| USB-RS232 | Radiospare | 687-7806 | |
| U-shaped tubes | VS technologies | VS110115 |
Referanslar
- Iravani, B., Schaefer, M., Wilson, D. A., Arshamian, A., Lundström, J. N. The human olfactory bulb processes odor valence representation and cues motor avoidance behavior. Proceedings of the National Academy of Sciences. 118 (42), e2101209118 (2021).
- Chalençon, L., Thevenet, M., Noury, N., Bensafi, M., Mandairon, N. Identification of new behavioral parameters to assess odorant hedonic value in humans: A naturalistic approach. Journal of Neuroscience Methods. 366, 109422 (2022).
- Infortuna, C., et al. Motor cortex response to pleasant odor perception and imagery: The differential role of personality dimensions and imagery ability. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 943469 (2022).
- Ozaki, I., Kurata, K. The effects of voluntary control of respiration on the excitability of the primary motor hand area, evaluated by end-tidal CO2 monitoring. Clinical Neurophysiology. 126 (11), 2162-2169 (2015).
- Boroojerdi, B., Battaglia, F., Muellbacher, W., Cohen, L. G. Voluntary teeth clenching facilitates human motor system excitability. Clinical Neurophysiology. 111 (6), 988-993 (2000).
- Rossi, S., et al. Distinct olfactory cross-modal effects on the human motor system. PLOS One. 3 (2), e1702 (2008).
- Neige, C., Rannaud Monany, D., Lebon, F. Exploring cortico-cortical interactions during action preparation by means of dual-coil transcranial magnetic stimulation: A systematic review. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 128 (October 2020), 678-692 (2020).
- Koch, G. Cortico-cortical connectivity: the road from basic neurophysiological interactions to therapeutic applications. Experimental Brain Research. 238 (7-8), 1677-1684 (2020).
- Derosiere, G., Vassiliadis, P., Duque, J. Advanced TMS approaches to probe corticospinal excitability during action preparation. NeuroImage. 213 (November 2019), 116746 (2020).
- Goldenkoff, E. R., Mashni, A., Michon, K. J., Lavis, H., Vesia, M. Measuring and manipulating functionally specific neural pathways in the human motor system with transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments JoVE. 156, 60706 (2020).
- Malderen, S. V., Hehl, M., Verstraelen, S., Swinnen, S. P., Cuypers, K. Dual-site TMS as a tool to probe effective interactions within the motor network: a review. Reviews in the Neurosciences. 34 (2), 129-221 (2023).
- Neige, C., et al. Connecting the dots: Harnessing dual-site transcranial magnetic stimulation to assess the causal influence of medial frontal areas on the motor cortex. Cerebral Cortex. , bhad370 (2023).
- Ferbert, A., Priori, A., Rothwell, J. C., Day, B. L., Colebatch, J. G., Marsden, C. D. Interhemispheric inhibition of the human motor cortex. The Journal of physiology. 453, 525-546 (1992).
- Rothwell, J. C. Using transcranial magnetic stimulation methods to probe connectivity between motor areas of the brain. Human Movement Science. 30 (5), 906-915 (2011).
- Carlson, H., Leitão, J., Delplanque, S., Cayeux, I., Sander, D., Vuilleumier, P. Sustained effects of pleasant and unpleasant smells on resting state brain activity. Cortex. 132, 386-403 (2020).
- Farruggia, M. C., Pellegrino, R., Scheinost, D. Functional connectivity of the chemosenses: A review. Frontiers in Systems Neuroscience. 16, 865929 (2022).
- Hasan, A., Galea, J. M., Casula, E. P., Falkai, P., Bestmann, S., Rothwell, J. C. Muscle and timing-specific functional connectivity between the dorsolateral prefrontal cortex and the primary motor cortex. Journal of Cognitive Neuroscience. 25 (4), 558-570 (2013).
- Brown, M. J. N., Goldenkoff, E. R., Chen, R., Gunraj, C., Vesia, M. Using dual-site transcranial magnetic stimulation to probe connectivity between the dorsolateral prefrontal cortex and ipsilateral primary motor cortex in humans. Brain Sciences. 9 (8), 177 (2019).
- Xia, X., et al. Connectivity from ipsilateral and contralateral dorsolateral prefrontal cortex to the active primary motor cortex during approaching-avoiding behavior. Cortex. 157, 155-166 (2022).
- Wang, Y., Cao, N., Lin, Y., Chen, R., Zhang, J. Hemispheric differences in functional interactions between the dorsal lateral prefrontal cortex and ipsilateral motor cortex. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 1-6 (2020).
- Gabbott, P. L. A., Warner, T. A., Jays, P. R. L., Salway, P., Busby, S. J. Prefrontal cortex in the rat: Projections to subcortical autonomic, motor, and limbic centers. Journal of Comparative Neurology. 492 (2), 145-177 (2005).
- Yeterian, E. H., Pandya, D. N., Tomaiuolo, F., Petrides, M. The cortical connectivity of the prefrontal cortex in the monkey brain. Cortex. 48 (1), 58-81 (2012).
- Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
- Joussain, P., et al. Application of the European Test of Olfactory Capabilities in patients with olfactory impairment. European Archives of Oto-Rhino-Laryngology. 273 (2), 381-390 (2016).
- Oldfield, R. C. The assessment and analysis of handedness: The Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 9 (1), 97-113 (1971).
- Daligadu, J., Haavik, H., Yielder, P. C., Baarbe, J., Murphy, B. Alterations in cortical and cerebellar motor processing in subclinical neck pain patients following spinal manipulation. Journal of Manipulative and Physiological Therapeutics. 36 (8), 527-537 (2013).
- Andersen, K. W., Siebner, H. R. Mapping dexterity and handedness: recent insights and future challenges. Current Opinion in Behavioral Sciences. 20, 123-129 (2018).
- Fried, P. J., et al. Training in the practice of noninvasive brain stimulation: Recommendations from an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 132 (3), 819-837 (2021).
- Mills, K. R., Boniface, S. J., Schubert, M. Magnetic brain stimulation with a double coil: the importance of coil orientation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 85 (1), 17-21 (1992).
- Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
- Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
- Awiszus, F. Using relative frequency estimation of transcranial magnetic stimulation motor threshold does not allow to draw any conclusions about true threshold. Clinical Neurophysiology. 125 (6), 1285-1286 (2014).
- Ah Sen, C. B., Fassett, H. J., El-Sayes, J., Turco, C. V., Hameer, M. M., Nelson, A. J. Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. PLoS One. 12 (10), 1-9 (2017).
- Neige, C., Rannaud Monany, D., Stinear, C. M., Byblow, W. D., Papaxanthis, C., Lebon, F. Unravelling the modulation of intracortical inhibition during motor imagery: An adaptive threshold-hunting study. Nörobilim. 434, 102-110 (2020).
- Burke, D., Pierrot-Deseilligny, E. Caveats when studying motor cortex excitability and the cortical control of movement using transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 121 (2), 121-123 (2010).
- Mir-Moghtadaei, A., et al. Updated scalp heuristics for localizing the dorsolateral prefrontal cortex based on convergent evidence of lesion and brain stimulation studies in depression. Brain Stimulation. 15 (2), 291-295 (2022).
- Siddiqi, S. H., et al. Brain stimulation and brain lesions converge on common causal circuits in neuropsychiatric disease. Nature Human Behaviour. 5 (12), 1707-1716 (2021).
- Caulfield, K. A., Fleischmann, H. H., Cox, C. E., Wolf, J. P., George, M. S., McTeague, L. M. Neuronavigation maximizes accuracy and precision in TMS positioning: Evidence from 11,230 distance, angle, and electric field modeling measurements. Brain Stimulation. 15 (5), 1192-1205 (2022).
- Cao, N., et al. Plasticity changes in dorsolateral prefrontal cortex associated with procedural sequence learning are hemisphere-specific. NeuroImage. 259, 119406 (2022).
- Brown, M. J. N., et al. Somatosensory-motor cortex interactions measured using dual-site transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 12 (5), 1229-1243 (2019).
- Fiori, F., Chiappini, E., Candidi, M., Romei, V., Borgomaneri, S., Avenanti, A. Long-latency interhemispheric interactions between motor-related areas and the primary motor cortex: a dual site TMS study. Scientific reports. 7 (1), 14936 (2017).
- Fournel, A., Ferdenzi, C., Sezille, C., Rouby, C., Bensafi, M. Multidimensional representation of odors in the human olfactory cortex. Human Brain Mapping. 37 (6), 2161-2172 (2016).
- Midroit, M., et al. Neural processing of the reward value of pleasant odorants. Current Biology. 31 (8), 1592-1605.e9 (2021).
- Sezille, C., Messaoudi, B., Bertrand, A., Joussain, P., Thévenet, M., Bensafi, M. A portable experimental apparatus for human olfactory fMRI experiments. Journal of Neuroscience Methods. 218 (1), 29-38 (2013).
- Kato, M., et al. Spatiotemporal dynamics of odor representations in the human brain revealed by EEG decoding. Proceedings of the National Academy of Sciences. 119 (21), e2114966119 (2022).
- Jackson, N., Greenhouse, I. VETA: An open-source Matlab-based toolbox for the collection and analysis of electromyography combined with transcranial magnetic stimulation. Frontiers in Neuroscience. 13, 975 (2019).
- Cunningham, D., Zhang, B., Cahn, A. Transcranial magnetic stimulation (TMS) analysis toolbox: A user friendly open source software for basic and advanced analysis and data sharing of TMS related outcomes. Brain Stimulation: Basic, Translational, and Clinical Research in Neuromodulation. 14 (6), 1641-1642 (2021).
- Julkunen, P., Säisänen, L., Hukkanen, T., Danner, N., Könönen, M. Does second-scale intertrial interval affect motor evoked potentials induced by single-pulse transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 5 (4), 526-532 (2012).
- Pellicciari, M. C., Miniussi, C., Ferrari, C., Koch, G., Bortoletto, M. Ongoing cumulative effects of single tms pulses on corticospinal excitability: An intra- and inter-block investigation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 621-628 (2016).
- Li, S., Rymer, W. Z. Voluntary breathing influences corticospinal excitability of nonrespiratory finger muscles. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 512-521 (2011).
- Boesveldt, S., Frasnelli, J., Gordon, A. R., Lundström, J. N. The fish is bad: Negative food odors elicit faster and more accurate reactions than other odors. Biological Psychology. 84 (2), 313-317 (2010).
- Neige, C., Mavromatis, N., Gagné, M., Bouyer, L. J., Mercier, C. Effect of movement-related pain on behaviour and corticospinal excitability changes associated with arm movement preparation. Journal of Physiology. 596 (14), 2917-2929 (2018).
- Bergmann, T. O., Hartwigsen, G. Inferring causality from noninvasive brain stimulation in cognitive neuroscience. Journal of Cognitive Neuroscience. 33 (2), 195-225 (2021).
- Kulason, S., et al. A comparative neuroimaging perspective of olfaction and higher-order olfactory processing: on health and disease. Seminars in Cell & Developmental Biology. 129, 22-30 (2022).
- Athanassi, A., Dorado Doncel, R., Bath, K. G., Mandairon, N. Relationship between depression and olfactory sensory function: a review. Chemical Senses. 46, bjab044 (2021).
- Grimm, S., et al. Imbalance between left and right dorsolateral prefrontal cortex in major depression is linked to negative emotional judgment: An fmri study in severe major depressive disorder. Biological Psychiatry. 63 (4), 369-376 (2008).
- Naudin, M., El-Hage, W., Gomes, M., Gaillard, P., Belzung, C., Atanasova, B. State and trait olfactory markers of major depression. PLOS One. 7 (10), e46938 (2012).
- Guidali, G., Roncoroni, C., Bolognini, N. Modulating frontal networks’ timing-dependent-like plasticity with paired associative stimulation protocols: Recent advances and future perspectives. Frontiers in Human Neuroscience. 15, 658723 (2021).
- Hernandez-Pavon, J. C., San Agustín, A., Wang, M. C., Veniero, D., Pons, J. L. Can we manipulate brain connectivity? A systematic review of cortico-cortical paired associative stimulation effects. Clinical Neurophysiology. 154, 169-193 (2023).
- Deng, Z. -. D., Robins, P. L., Dannhauer, M., Haugen, L. M., Port, J. D., Croarkin, P. E. Optimizing TMS coil placement approaches for targeting the dorsolateral prefrontal cortex in depressed adolescents: An electric field modeling study. Biomedicines. 11 (8), 2320 (2023).
- Gomez, L. J., Dannhauer, M., Peterchev, A. V. Fast computational optimization of TMS coil placement for individualized electric field targeting. NeuroImage. 228, 117696 (2021).
- Derosiere, G., Duque, J. Tuning the corticospinal system: How distributed brain circuits shape human actions. The Neuroscientist. 26 (4), 359-379 (2020).
- Bestmann, S., Krakauer, J. W. The uses and interpretations of the motor-evoked potential for understanding behaviour. Experimental Brain Research. 233 (3), 679-689 (2015).
- Reis, J., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to the understanding of cortical mechanisms involved in motor control. Journal of Physiology. 586 (2), 325-351 (2008).
