Özet

Raccolta simultanea di dati di fMRI e fNIRS utilizzando un array di optodi a testa intera e canali a breve distanza

Published: October 20, 2023
doi:

Özet

Presentiamo un metodo per la raccolta simultanea di segnali fMRI e fNIRS dagli stessi soggetti con copertura fNIRS a testa intera. Il protocollo è stato testato con tre giovani adulti e può essere adattato per la raccolta di dati per studi sullo sviluppo e popolazioni cliniche.

Abstract

La spettroscopia funzionale nel vicino infrarosso (fNIRS) è una metodologia di neuroimaging portatile, più robusta al movimento e più economica della risonanza magnetica funzionale (fMRI), il che la rende particolarmente adatta per condurre studi naturalistici sulla funzione cerebrale e per l’uso con popolazioni cliniche e in via di sviluppo. Entrambe le metodologie fNIRS e fMRI rilevano cambiamenti nell’ossigenazione del sangue cerebrale durante l’attivazione funzionale del cervello e studi precedenti hanno mostrato un’elevata corrispondenza spaziale e temporale tra i due segnali. Non esiste, tuttavia, un confronto quantitativo dei due segnali raccolti simultaneamente dagli stessi soggetti con copertura fNIRS a testa intera. Questo confronto è necessario per convalidare in modo completo le attivazioni a livello di area e la connettività funzionale rispetto al gold standard fMRI, che a sua volta ha il potenziale per facilitare il confronto dei due segnali nel corso della vita. Affrontiamo questa lacuna descrivendo un protocollo per la raccolta simultanea di dati di segnali fMRI e fNIRS che: i) fornisce una copertura fNIRS a testa intera; ii) include misurazioni a breve distanza per la regressione del segnale fisiologico sistemico non corticale; e iii) implementa due diversi metodi per la co-registrazione optode-cuoio capelluto delle misurazioni fNIRS. Vengono presentati i dati fMRI e fNIRS di tre soggetti e vengono discusse le raccomandazioni per adattare il protocollo alle popolazioni in via di sviluppo e cliniche. L’attuale configurazione con adulti consente sessioni di scansione per una media di circa 40 minuti, che includono sia scansioni funzionali che strutturali. Il protocollo delinea i passaggi necessari per adattare l’apparecchiatura fNIRS per l’uso nell’ambiente di risonanza magnetica (RM), fornisce raccomandazioni sia per la registrazione dei dati che per la co-registrazione optodo-cuoio capelluto e discute le potenziali modifiche del protocollo per adattarsi alle specifiche del sistema fNIRS sicuro per la risonanza magnetica disponibile. Le risposte rappresentative specifiche del soggetto da un compito a scacchiera lampeggiante illustrano la fattibilità del protocollo per misurare i segnali fNIRS dell’intera testa nell’ambiente RM. Questo protocollo sarà particolarmente rilevante per i ricercatori interessati a convalidare i segnali fNIRS rispetto alla fMRI per tutta la durata della vita.

Introduction

La funzione cognitiva è stata studiata nel cervello umano adulto tramite risonanza magnetica funzionale (fMRI) per quasi tre decenni. Sebbene la fMRI fornisca un’elevata risoluzione spaziale e immagini sia funzionali che strutturali, spesso non è pratica per gli studi condotti in contesti naturalistici o per l’uso con neonati e popolazioni cliniche. Questi vincoli limitano sostanzialmente la nostra comprensione delle funzioni cerebrali. Un’alternativa alla fMRI è l’uso di metodologie portatili più convenienti e robuste per il movimento, come la spettroscopia funzionale nel vicino infrarosso (fNIRS)1,2,3. La fNIRS è stata utilizzata con neonati e bambini piccoli per valutare la funzione cerebrale in una serie di domini cognitivi, come lo sviluppo del linguaggio, l’elaborazione di informazioni socialmente rilevanti e l’elaborazione di oggetti 4,5,6. La fNIRS è anche una modalità di neuroimaging particolarmente adatta per testare le popolazioni cliniche grazie al suo potenziale per test e monitoraggio ripetuti in tutte le età 7,8,9. Nonostante la sua ampia applicabilità, non ci sono studi che confrontino quantitativamente i segnali fMRI e fNIRS raccolti simultaneamente dagli stessi soggetti con copertura dell’intera testa. Questo confronto è necessario per convalidare in modo completo le attivazioni a livello di area e la connettività funzionale tra le regioni di interesse (ROI) rispetto al gold standard fMRI. Inoltre, stabilire questa corrispondenza intermodale ha il potenziale per migliorare l’interpretazione della fNIRS quando è l’unico segnale raccolto sia nello sviluppo tipico che in quello atipico.

Sia i segnali fMRI che fNIRS rilevano i cambiamenti nell’ossigenazione del sangue cerebrale (CBO) durante l’attivazione funzionaledel cervello 10,11. La fMRI si basa sui cambiamenti nei campi elettromagnetici e fornisce un’elevata risoluzione spaziale dei cambiamenti CBO12. La fNIRS, al contrario, misura i livelli di assorbimento della luce nel vicino infrarosso utilizzando una serie di optodi che emettono e rilevano la luce2. Poiché la fNIRS misura i cambiamenti nell’assorbimento a diverse lunghezze d’onda, può valutare le variazioni di concentrazione sia nell’ossiemoglobina che nella deossiemoglobina. Studi precedenti che utilizzano registrazioni simultanee di segnali fMRI e fNIRS con un piccolo numero di optodi hanno dimostrato che i due segnali hanno un’elevata corrispondenza spaziale e temporale10. Esistono forti correlazioni tra la fMRI dipendente dal livello di ossigeno nel sangue (BOLD) e le misure ottiche11,13, con la deossiemoglobina che mostra la più alta correlazione con la risposta BOLD, come riportato da un lavoro precedente che confronta le dinamiche temporali delle funzioni di risposta emodinamica (HRF) fNIRS e fMRI)14. Questi primi studi hanno implementato paradigmi di risposta motoria (ad esempio, il tocco delle dita) e hanno utilizzato un numero limitato di optodi che coprivano le aree della corteccia motoria primaria e premotoria. Nell’ultimo decennio, gli studi hanno ampliato l’attenzione per includere una batteria più ampia di compiti cognitivi e sessioni in stato di riposo, sebbene utilizzino ancora un numero limitato di optodi che coprono ROI specifici. Questi studi hanno dimostrato che la variabilità delle correlazioni fNIRS/fMRI dipende dalla distanza dell’optodo dal cuoio capelluto e dal cervello15. Inoltre, la fNIRS può fornire misure di connettività funzionale in stato di riposo paragonabili alla fMRI16,17.

L’attuale protocollo si basa su lavori precedenti e affronta le limitazioni chiave i) fornendo una copertura fNIRS a testa intera, ii) includendo misurazioni a breve distanza per la regressione di segnali fisiologici non corticali, iii) implementando due diversi metodi per la co-registrazione optodo-cuoio capelluto delle misurazioni fNIRS e iv) consentendo la valutazione dell’affidabilità test-retest del segnale in due sessioni indipendenti. Questo protocollo per la raccolta simultanea dei dati dei segnali fMRI e fNIRS è stato inizialmente sviluppato per testare i giovani adulti. Tuttavia, uno degli obiettivi dello studio era quello di creare una configurazione sperimentale per la raccolta simultanea di segnali fMRI/fNIRS che possono essere successivamente adattati per testare le popolazioni in via di sviluppo. Pertanto, l’attuale protocollo può essere utilizzato anche come punto di partenza per lo sviluppo di un protocollo per testare i bambini piccoli. Oltre a utilizzare la copertura fNIRS dell’intera testa, il protocollo mira anche a incorporare i recenti progressi nel campo dell’hardware fNIRS, come l’inclusione di canali a breve distanza per misurare il segnale fisiologico sistemico (cioè i cambiamenti vascolari derivanti da fonti non corticali, come la pressione sanguigna, i segnali respiratori e cardiaci)18,19 ; e l’uso di un sensore di struttura 3D per la co-registrazione optodo-cuoio capelluto20. Sebbene l’obiettivo del presente protocollo sia sui risultati di un compito a scacchiera lampeggiante visivo, l’intero esperimento include due sessioni con un mix di progetti tradizionali di attività a blocchi, sessioni in stato di riposo e paradigmi naturalistici di visione di film.

Il protocollo descrive i passaggi necessari per adattare l’apparecchiatura fNIRS per l’uso nell’ambiente MRI, tra cui la progettazione del cappuccio, l’allineamento temporale tramite la sincronizzazione del trigger e i test fantasma richiesti prima dell’inizio della raccolta dei dati. Come notato, l’attenzione qui è sui risultati del compito a scacchiera lampeggiante, ma la procedura complessiva non è specifica del compito e può essere appropriata per qualsiasi numero di paradigmi sperimentali. Il protocollo delinea ulteriormente i passaggi necessari durante la raccolta dei dati, che includono il posizionamento del cappuccio fNIRS e la calibrazione del segnale, la configurazione delle apparecchiature sperimentali e dei partecipanti, nonché la pulizia post-esperimento e l’archiviazione dei dati. Il protocollo si conclude fornendo una panoramica delle pipeline analitiche specifiche per la pre-elaborazione dei dati fNIRS e fMRI.

Protocol

La ricerca è stata approvata dall’Institutional Review Board (IRB) dell’Università di Yale. Il consenso informato è stato ottenuto per tutti i soggetti. I soggetti dovevano superare lo screening della risonanza magnetica per garantire la loro partecipazione sicura. Sono stati esclusi se avevano una storia di grave disturbo medico o neurologico che avrebbe probabilmente influenzato il funzionamento cognitivo (ad esempio, un disturbo neurocognitivo o depressivo, un trauma, una schizofrenia o un disturbo ossessivo-compul…

Representative Results

Questa sezione presenta risposte rappresentative specifiche per soggetto per il compito a scacchiera lampeggiante per entrambi i segnali fMRI e fNIRS. In primo luogo, i dati grezzi rappresentativi della fNIRS e le valutazioni della qualità sono mostrati nella Figura 6 e nella Figura 7 per illustrare la fattibilità della configurazione sperimentale per misurare i segnali fNIRS nell’ambiente MRI. Nella Figura 8 è m…

Discussion

Questo protocollo per la raccolta simultanea dei dati dei segnali fMRI e fNIRS utilizza un array di optodi fNIRS a testa intera e canali a breve distanza per misurare e far regredire i segnali fisiologici sistemici non corticali. I passaggi critici di questo protocollo includono la modifica e lo sviluppo dell’apparecchiatura fNIRS per la raccolta dei segnali fNIRS nell’ambiente MRI. Per quanto ne sappiamo, non esiste un sistema commerciale chiavi in mano completamente ottimizzato per l’acquisizione simultanea di misurazi…

Açıklamalar

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Questa ricerca è stata supportata dalle seguenti fonti di finanziamento: una sovvenzione NARSAD Young Investigator Award dalla Brain and Behavior Research Foundation (Grant # 29736) (SSA), una sovvenzione Global Grand Challenges dalla Bill and Melinda Gates Foundation (Grant #INV-005792) (RNA) e una sovvenzione Discovery Fund dal Dipartimento di Psicologia dell’Università di Yale (RNA). Gli autori desiderano anche ringraziare Richard Watts (Yale Brain Imaging Center) per il suo supporto durante la raccolta dei dati e Adam Eggebrecht, Ari Segel ed Emma Speh (Washington University di St Louis) per la loro assistenza nell’analisi dei dati.

Materials

280 low-profile MRI-compatible grommets for NIRs caps NIRx GRM-LOP
4 128-position NIRS caps with 128x unpopulated slits in 10-5 layout NIRx CP-128-128S Sizes: 52, 54, 56, 60
8 bundles of 4x detector fibers with low-profile tip; MRI-, MEG-, and TMS-compatible.  NIRx DET-FBO- LOW 10 m long
8 bundles of 4x laser source fibers with MRI-compatible low-profile tip NIRx SRC-FBO- LAS-LOW 10 m long
Bundle set of 8 short-channel detectors with specialized ring grommets that fit to low-profile grommets NIRx DET-SHRT-SET Splits a single detector into 8 short channels that may be placed anywhere on a single NIRS cap
Magnetom 3T PRISMA Siemens N/A 128 channel capacity, 64/32/20 channel head coils, 80 mT/m max gradient amplitude, 200 T/m/s slew rate, full neuro sequences
NIRScout XP Core System Unit NIRx NSXP- CHS Up to 64x Laser-2 (or 32x laser-4) illuminators or 64 LED-2 illuminators; up to 32x detectors; capable of tandem (multi-system) and hyperscanning (multi-subject) measurements; compatible with EEG, tDCS, eye-tracking, and other modalities; modules available for fMRI, TMS, MEG compatibility
NIRStar software NIRx N/A Version 15.3
NIRx parallel port replicator NIRx ACC-LPT-REP The parallel prot replicator  comes with three components: parallel port replicator box, USB power cable and BNC adapter
Physiological pulse unit Siemens PPU098 Optical plethysmography allowing the acquisiton of the cardiac rhythm.
Respiratory unit Siemens PERU098  Unit intended for the acquisition of the respiratory amplitude (by means of a pneumatic system and a restraint belt).
Structure Sensor Mark II Occipital 101866 (SN) 3D structure sensor for optode digitization.

Referanslar

  1. Pinti, P., et al. The present and future use of functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) for cognitive neuroscience. Annals of the New York Academy of Sciences. 1464 (1), 5-29 (2020).
  2. Quaresima, V., Ferrari, M. Functional Near-Infrared Spectroscopy (fNIRS) for Assessing Cerebral Cortex Function During Human Behavior in Natural/Social Situations: A Concise Review. Organizational Research Methods. 22 (1), 46-68 (2016).
  3. Pinti, P., et al. A Review on the Use of Wearable Functional Near-Infrared Spectroscopy in Naturalistic Environments. The Japanese Psychological Research. 60 (4), 347-373 (2018).
  4. Wilcox, T., Biondi, M. fNIRS in the developmental sciences. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science. 6 (3), 263-283 (2015).
  5. Blasi, A., Lloyd-Fox, S., Katus, L., Elwell, C. E. fNIRS for Tracking Brain Development in the Context of Global Health Projects. Photonics. 6 (3), 89 (2019).
  6. Aslin, R. N. Questioning the questions that have been asked about the infant brain using near-infrared spectroscopy. Cognitive Neuropsychology. (1-2), 7-33 (2012).
  7. Chen, W. L., et al. Functional Near-Infrared Spectroscopy and Its Clinical Application in the Field of Neuroscience: Advances and Future Directions. Frontiers in Neuroscience. 14, 724 (2020).
  8. Lee, Y. J., Kim, M., Kim, J. S., Lee, Y. S., Shin, J. E. Clinical Applications of Functional Near-Infrared Spectroscopy in Children and Adolescents with Psychiatric Disorders. Journal of Child & Adolescent Psychiatry. 32 (3), 99-103 (2021).
  9. Bonilauri, A., Sangiuliano Intra, F., Baselli, G., Baglio, F. Assessment of fNIRS Signal Processing Pipelines: Towards Clinical Applications. Applied Sciences. 12 (1), 316 (2021).
  10. Kleinschmidt, A., et al. Simultaneous recording of cerebral blood oxygenation changes during human brain activation by magnetic resonance imaging and near-infrared spectroscopy. Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism. 16 (5), 817-826 (1996).
  11. Strangman, G., Culver, J. P., Thompson, J. H., Boas, D. A. A Quantitative Comparison of Simultaneous BOLD fMRI and NIRS Recordings during Functional Brain Activation. NeuroImage. 17 (2), 719-731 (2002).
  12. Glover, G. H. Overview of functional magnetic resonance imaging. Neurosurgery Clinics of North America. 22 (2), (2011).
  13. Toronov, V., et al. Investigation of human brain hemodynamics by simultaneous near-infrared spectroscopy and functional magnetic resonance imaging. Medical Physics. 28 (4), 521-527 (2001).
  14. Huppert, T. J., Hoge, R. D., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. A temporal comparison of BOLD, ASL, and NIRS hemodynamic responses to motor stimuli in adult humans. NeuroImage. 29 (2), 368-382 (2006).
  15. Cui, X., Bray, S., Bryant, D. M., Glover, G. H., Reiss, A. L. A quantitative comparison of NIRS and fMRI across multiple cognitive tasks. NeuroImage. 54 (4), 2808-2821 (2011).
  16. Duan, L., Zhang, Y. J., Zhu, C. Z. Quantitative comparison of resting-state functional connectivity derived from fNIRS and fMRI: a simultaneous recording study. NeuroImage. 60 (4), 2008-2018 (2012).
  17. Sasai, S., et al. A NIRS-fMRI study of resting state network. NeuroImage. 63 (1), 179-193 (2012).
  18. Noah, J. A., et al. Comparison of short-channel separation and spatial domain filtering for removal of non-neural components in functional near-infrared spectroscopy signals. Neurophotonics. 8 (1), 015004 (2021).
  19. Wyser, D., et al. Short-channel regression in functional near-infrared spectroscopy is more effective when considering heterogeneous scalp hemodynamics. Neurophotonics. 7 (3), 035011 (2020).
  20. Homolle, S., Oostenveld, R. Using a structured-light 3D scanner to improve EEG source modeling with more accurate electrode positions. Journal of Neuroscience Methods. 326, 108378 (2019).
  21. Jasper, H. H. The ten-twenty electrode system of the International Federation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 10, 370-375 (1958).
  22. von Luhmann, A., Li, X., Muller, K. R., Boas, D. A., Yucel, M. A. Improved physiological noise regression in fNIRS: A multimodal extension of the General Linear Model using temporally embedded Canonical Correlation Analysis. NeuroImage. 208, 116472 (2020).
  23. Glasser, M. F., et al. The minimal preprocessing pipelines for the Human Connectome Project. NeuroImage. 80, 105-124 (2013).
  24. Ji, J. L., et al. QuNex-An integrative platform for reproducible neuroimaging analytics. Frontiers in Neuroinformation. 17, 1104508 (2023).
  25. Yucel, M. A., et al. Best practices for fNIRS publications. Neurophotonics. 8 (1), 012101 (2021).
  26. Eggebrecht, A., Muccigrosso, D., Culver, J. NeuroDOT: an extensible Matlab toolbox for streamlined optical brain mapping. Diffuse Optical Spectroscopy and Imaging VII. , (2019).
  27. Jenkinson, M., Beckmann, C. F., Behrens, T. W., Woolrich, M. W., Smith, S. M. FSL. NeuroImage. 62 (2), 782-790 (2012).
  28. Fischl, B. FreeSurfer. NeuroImage. 62 (2), 774-781 (2012).
  29. Penny, W. D., Friston, K. J., Ashburner, J. T., Kiebel, S. J., Nichols, T. E. . Statistical parametric mapping: the analysis of functional brain images. , (2011).
  30. Cox, R. W. AFNI: software for analysis and visualization of functional magnetic resonance neuroimages. Computers and Biomedical Research. 29 (3), 162-173 (1996).
  31. Oostenveld, R., Fries, P., Maris, E., Schoffelen, J. M. FieldTrip: Open source software for advanced analysis of MEG, EEG, and invasive electrophysiological data. Computational Intelligence and Neuroscience. 2011, 156869 (2011).
  32. Sato, H., et al. A NIRS-fMRI investigation of prefrontal cortex activity during a working memory task. NeuroImage. 83, 158-173 (2013).
  33. Jermyn, M., et al. Fast segmentation and high-quality three-dimensional volume mesh creation from medical images for diffuse optical tomography. Journal of Biomedical Optics. 18 (8), 86007 (2013).
  34. Dehghani, H., et al. Near infrared optical tomography using NIRFAST: Algorithm for numerical model and image reconstruction. Communications in Numerical Methods in Engineering. 25 (6), 711-732 (2008).
  35. Wheelock, M. D., Culver, J. P., Eggebrecht, A. T. High-density diffuse optical tomography for imaging human brain function. The Review of Scientific Instruments. 90 (5), 051101 (2019).
  36. Eggebrecht, A. T., et al. A quantitative spatial comparison of high-density diffuse optical tomography and fMRI cortical mapping. NeuroImage. 61 (4), 1120-1128 (2012).
  37. Boas, D. A., Culver, J. P., Stott, J. J., Dunn, A. K. Three dimensional Monte Carlo code for photon migration through complex heterogeneous media including the adult human head. Optics Express. 10 (3), 159-170 (2002).
  38. Wang, L., Jacques, S. L., Zheng, L. MCML-Monte Carlo modeling of light transport in multi-layered tissues. Computer Methods and Programs in Biomedicine. 47 (2), 131-146 (1995).
  39. Gregg, N. M., White, B. R., Zeff, B. W., Berger, A. J., Culver, J. P. Brain specificity of diffuse optical imaging: improvements from superficial signal regression and tomography. Frontiers in Neuroenergetics. 2, 14 (2010).
  40. Brigadoi, S., et al. Motion artifacts in functional near-infrared spectroscopy: a comparison of motion correction techniques applied to real cognitive data. NeuroImage. 85, 181-191 (2014).
  41. Pelphrey, K. A., Shultz, S., Hudac, C. M., Vander Wyk, B. C. Research review: Constraining heterogeneity: the social brain and its development in autism spectrum disorder. Journal of Child Psychology and Psychiatry, and Allied Disciplines. 52 (6), 631-644 (2011).
  42. Cui, X., Bray, S., Reiss, A. L. Functional near infrared spectroscopy (NIRS) signal improvement based on negative correlation between oxygenated and deoxygenated hemoglobin dynamics. NeuroImage. 49 (4), 3039-3046 (2010).
  43. Sherafati, A., et al. Global motion detection and censoring in high-density diffuse optical tomography. Human Brain Mapping. 41 (14), 4093-4112 (2020).
  44. Eggebrecht, A. T., et al. Mapping distributed brain function and networks with diffuse optical tomography. Nature Photonics. 8 (6), 448-454 (2014).
  45. Ferradal, S. L., et al. Functional Imaging of the Developing Brain at the Bedside Using Diffuse Optical Tomography. Cerebral Cortex. 26 (4), 1558-1568 (2016).
  46. Winkler, A. M., Ridgway, G. R., Webster, M. A., Smith, S. M., Nichols, T. E. Permutation inference for the general linear model. NeuroImage. 92, 381-397 (2014).
  47. Hassanpour, M. S., et al. Statistical analysis of high density diffuse optical tomography. NeuroImage. 85, 104-106 (2014).
  48. Zhang, F., et al. Correcting physiological noise in whole-head functional near-infrared spectroscopy. Journal of Neuroscience Methods. 360, 109262 (2021).
  49. Duan, L., et al. Wavelet-based method for removing global physiological noise in functional near-infrared spectroscopy. Biomedical Optics Express. 9 (8), 3805-3820 (2018).
  50. Klein, F., Kranczioch, C. Signal Processing in fNIRS: A Case for the Removal of Systemic Activity for Single Trial Data. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 331 (2019).
  51. Zhou, X., Sobczak, G., McKay, C. M., Litovsky, R. Y. Comparing fNIRS signal qualities between approaches with and without short channels. PLoS One. 15 (12), 0244186 (2020).
  52. Santosa, H., Zhai, X., Fishburn, F., Sparto, P. J., Huppert, T. J. Quantitative comparison of correction techniques for removing systemic physiological signal in functional near-infrared spectroscopy studies. Neurophotonics. 7 (3), 035009 (2020).
  53. Emberson, L. L., Crosswhite, S. L., Goodwin, J. R., Berger, A. J., Aslin, R. N. Isolating the effects of surface vasculature in infant neuroimaging using short-distance optical channels: a combination of local and global effects. Neurophotonics. 3 (3), 031406 (2016).
  54. Frijia, E. M., et al. Functional imaging of the developing brain with wearable high-density diffuse optical tomography: A new benchmark for infant neuroimaging outside the scanner environment. NeuroImage. 225, 117490 (2021).
  55. Brigadoi, S., Cooper, R. J. How short is short? Optimum source-detector distance for short-separation channels in functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 2 (2), 025005 (2015).

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Bu Makaleden Alıntı Yapın
Sanchez-Alonso, S., Canale, R. R., Nichoson, I. F., Aslin, R. N. Simultaneous Data Collection of fMRI and fNIRS Measurements Using a Whole-Head Optode Array and Short-Distance Channels. J. Vis. Exp. (200), e65088, doi:10.3791/65088 (2023).

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