Este artículo proporciona un protocolo directo para adquirir datos de la electroencefalografía de buena calidad (EEG) durante EEG simultáneo y proyección de imagen de resonancia magnética funcional utilizando productos médicos fácilmente disponibles.
La electroencefalografía simultánea (EEG) y la resonancia magnética funcional (fMRI), EEG-fMRI, combinan las propiedades complementarias de EEG del cuero cabelludo (buena resolución temporal) y fMRI (buena resolución espacial) para medir la actividad neuronal durante un evento electrográfico, a través de respuestas hemodinámicas conocidas como cambios sangre-oxígeno-nivel-dependientes (BOLD). Es una herramienta de investigación no invasiva que se utiliza en la investigación en neurociencia y es altamente beneficiosa para la comunidad clínica, especialmente para el manejo de enfermedades neurológicas, siempre que se administren equipos y protocolos adecuados durante la adquisición de datos. Aunque el registro de EEG-fMRI es aparentemente sencillo, la preparación correcta, especialmente en la colocación y fijación de los electrodos, no solo es importante para la seguridad, sino que también es crítica para garantizar la fiabilidad y la analizabilidad de los datos de EEG obtenidos. Esta es también la parte más exigente de la experiencia de la preparación. Para abordar estos problemas, se desarrolló un protocolo sencillo que garantiza la calidad de los datos. Este artículo proporciona una guía paso a paso para adquirir datos confiables de EEG durante EEG-fMRI usando este protocolo que utiliza productos médicos fácilmente disponibles. El actual protocolo se puede adaptar a diversos usos de EEG-fMRI en la investigación y los ajustes clínicos, y puede ser beneficioso a los operadores inexpertos y expertos.
La proyección de imagen de resonancia magnética funcional (fMRI) proporciona una medida de actividad neuronal con respuestas hemodinámicas midiendo cambios sangre-oxígeno-nivel-dependientes (NEGRILLA) durante un acontecimiento electrográfico. La electroencefalografía simultánea (EEG) y fMRI (EEG-fMRI) es una herramienta de investigación no invasiva que combina las propiedades sinérgicas del EEG del cuero cabelludo (buena resolución temporal) y fMRI (buena resolución espacial), permitiendo una mejor localización del sitio responsable de la generación de eventos electrográficos detectables en EEG. Fue desarrollado por primera vez en la década de 1990 para el uso en el campo de la epilepsia1,2 y posteriormente se ha utilizado en la investigación de la neurociencia desde la década de 20003,4. Con el aumento del conocimiento sobre la seguridad5 y el desarrollo continuo de técnicas para la eliminación de artefactos inducidos por RMN en EEG3,6,7,8,9,10,es actualmente una herramienta ampliamente utilizada tanto en neurociencia como en investigación clínica11.
EEG-fMRI se adquiere en reposo o durante una tarea, dependiendo de la pregunta de investigación. En general, la adquisición del estado de reposo permite la identificación de estructuras involucradas en la generación de una característica particular de EEG (por ejemplo, forma de onda, ritmo, frecuencias, potencia) y ayuda a comprender las actividades cerebrales espontáneas variables11. Una serie de estudios de neurociencia y la mayoría de los estudios clínicos, especialmente aquellos sobre epilepsia12,adquieren EEG-fMRI en reposo11. La adquisición basada en tareas permite la identificación de las áreas cerebrales y las actividades eléctricas cerebrales asignadas o relacionadas con una tarea específica y ayuda a establecer el vínculo entre las actividades eléctricas y las áreas cerebrales asociadas con la tarea. La adquisición basada en tareas se utiliza principalmente en estudios de neurociencia11 y algunos estudios clínicos13. La mayoría de las adquisiciones de EEG-fMRI basadas en tareas utilizan un diseño relacionado con eventos. El tipo de modelado utilizado para integrar los datos de EEG y fMRI determina si la eficiencia o la potencia de detección deben maximizarse en el diseño de la tarea14. Consulte los estudios de Menon et al.14 y Liu et al.15,16 para obtener detalles sobre el diseño de la tarea.
Aunque la adquisición de datos durante EEG-fMRI puede parecer sencilla, la preparación exige experiencia. Un protocolo para guiar la preparación adecuada para la adquisición de datos es importante para garantizar tanto la seguridad como el rendimiento (es decir, datos analizables y confiables). A pesar de la existencia de varias técnicas para quitar los artefactos MRI-inducidos de EEG, los artefactos contrarios en el EEG registrados, especialmente ésos relacionados con la vibración maquinaria-inducida de los alambres y de los movimientos gruesos de los temas, siguen siendo difíciles de quitar totalmente; por lo tanto, estos artefactos deben minimizarse durante la adquisición de datos.
Este artículo presenta un protocolo directo que utilice los productos médicos MRI-compatibles fácilmente disponibles. El protocolo proporciona pasos importantes que aseguran la calidad de los datos, particularmente la calidad de los datos de EEG, que es clave para el éxito de un estudio de EEG-fMRI. Este protocolo se desarrolló sobre la base de la experiencia de 20 años del equipo de investigación de EEG-fMRI en el Instituto Neurológico de Montreal12,17 y se modificó aún más para su uso en la Universidad de Osaka, lo que beneficia tanto a los operadores inexpertos como a los expertos.
Este protocolo destacó los puntos importantes para la adquisición simultánea segura de EEG-fMRI de datos de buena calidad.
Algunos errores comunes que resultan en artefactos difíciles de quitar en EEG, así como técnicas de solución de problemas son los siguientes. En primer lugar, elegir sujetos que cumplan con las normas y sean cooperativos y garantizar su comodidad durante la adquisición de datos puede evitar la terminación prematura debido a los movimientos del sujeto (pasos 2.1 y 5.4). En segundo lugar, la impedancia que no cae por debajo de 20 kΩ después de la abrasión repetida del cuero cabelludo (paso 2.9) es más probable que se deba a un cepillado inadecuado después de su uso. Cepillar a fondo cada abertura de los electrodos EEG al lavar la tapa previene este problema. En tercer lugar, la configuración inadecuada del hardware y el software puede resultar en la saturación de las señales de EEG que posteriormente dificultan la eliminación de artefactos durante el procesamiento de EEG fuera de línea. Por último, para evitar el registro de señales de EEG saturadas, mantener la impedancia de cada electrodo por debajo de 20 kΩ después de colocar al sujeto en el escáner de RM antes de la adquisición de datos; disminuir adecuadamente las vibraciones mecánicas mediante la inmovilización de la tapa de EEG (que también significa la cabeza del sujeto), cables y alambres; supervise la señal EEG en bruto en línea con el software de grabación y asegúrese de que la velocidad de muestreo y la resolución de amplitud estén configuradas correctamente.
La adquisición simultánea de EEG y fMRI plantea importantes problemas de seguridad relacionados con el calentamiento inducido por RF y las corrientes inducidas por gradiente de conmutación debido a la presencia de cables eléctricos conectados al sujeto en el campo magnético que cambia rápidamente5. Estos problemas de seguridad se han minimizado en gran medida a lo largo de los años después de los hallazgos de la investigación que han mejorado el conocimiento de este aspecto y llevado a grandes mejoras en la tecnología de equipos de EEG compatibles con MRI. Sin embargo, la preparación descuidada sin el conocimiento adecuado o sin tomar las precauciones de seguridad pone a los sujetos en peligro. Por ejemplo, los bucles que se forman en cualquier lugar dentro del circuito inducen corriente y posible lesión por calor. La adquisición con los electrodos a alta impedancia no solo obstaculiza la calidad de los datos de EEG, sino que también representa un peligro potencial para el sujeto (lesión térmica debido a la alta densidad de corriente). El mismo peligro se aplica a los electrodos rotos. Los cables colocados muy cerca de la pared del orificio de RM, es decir, lejos del centro, también suponen un peligro potencial de calentamiento para el sujeto (calentamiento debido al efecto de antena)25. Este protocolo enfatiza los siguientes aspectos de seguridad: no se forman bucles dentro del circuito entre el sujeto y el amplificador, todos los electrodos tienen baja impedancia durante la resonancia magnética y todos los cables se colocan en el centro del orificio. Se recomienda a los operadores principiantes que se sometan a capacitación y sigan las pautas del fabricante que se encuentran en el manual de usuario y los videos de demostración20 para evitar cualquier problema de seguridad.
Las causas principales de los artefactos encontrados en EEG-fMRI son gradiente de la conmutación del MRI, bcg, o los movimientos gruesos o sutiles del tema (movimientos de la cara, apretar, tragar el etc.). En algunas configuraciones de MRI, los artefactos causados por la bomba de helio y los ventiladores también comprometen significativamente las señales de EEG. Los artefactos de gradiente MR son bastante consistentes en las formas de onda y pueden corregirse suficientemente utilizando una técnica de resta basada en plantillas si se graban completamente sin distorsión utilizando amplificadores con un rango dinámico suficiente24. Los artefactos bcg se corrigen generalmente utilizando la técnica de resta26,el análisis de componentes independiente6,el conjunto de basesóptimas 8,o una combinación de estas técnicas10. Recientemente, se ha desarrollado la eliminación de artefactos mediante regresión simple basada en señales adquiridas simultáneamente con bucles de alambre de carbono7,9. El protocolo aquí presentado ilustra el aspecto técnico, con el objetivo de proporcionar una guía introductoria para aquellos que estén interesados en utilizar este método. Este método elimina bcg, movimientos sutiles sujetos, y artefactos de la bomba de helio y las señales de EEG resultantes son, según se informa, superiores a los corregidos utilizando otros métodos7,9. Sin embargo, los artefactos de movimiento más grandes, especialmente aquellos que contienen movimientos de balanceo, no son removibles incluso utilizando este método7. A pesar de la mejora de estas metodologías de eliminación de artefactos a lo largo de los años, los artefactos inconsistentes, incluidos los causados por la vibración inducida por maquinaria de RMN, siguen siendo difíciles de eliminar. Por otra parte, cuanto más extenso sea el procedimiento de eliminación de artefactos, mayor será el riesgo de perder algunas señales de EEG reales. Por lo tanto, una buena preparación que puede minimizar los artefactos inconsistentes sigue siendo más importante en la adquisición de EEG-fMRI. En este protocolo, estos artefactos se minimizan mediante el uso de: (1) un vendaje elástico para envolver la cabeza y almohadas de espuma de memoria para inmovilizar la cabeza en la bobina de la cabeza, para reducir la posible vibración de los cables manteniendo la comodidad del sujeto; (2) algodón y cinta adhesiva médica para reducir la vibración del alambre del electrodo de ECG que puede no ser completamente inmovilizado por el propio peso del sujeto (parcialmente flotando entre el sujeto y la mesa, especialmente en un sujeto delgado); y (3) sacos de arena para inmovilizar los cables colocados en el agujero de MRI. Estas son técnicas importantes para minimizar los artefactos de vibración inducida por maquinaria de RMN difíciles de eliminar, que no han sido descritos en el protocolo EEG-fMRI previamente publicado20. En ese protocolo, colocaron a los temas en el escáner sin envolver adicional sobre el casquillo y el acolchado de EEG alrededor de la cabeza, y los cables fueron grabados solamente en algunos puntos sin la inmovilización usando las bolsas de arena. Basándonos en 20 años de experiencia en el Instituto Neurológico de Montreal, nos dimos cuenta de que esas medidas pueden contribuir a la susceptibilidad de los cables y cables de los electrodos a la vibración inducida por la maquinaria de RMN, aunque rara vez se enfatizan en la mayoría de los estudios de EEG-fMRI6. La minimización de la vibración inducida por la maquinaria de RM conduce posteriormente a una mejor calidad y legibilidad del EEG, que es particularmente útil para identificar cambios o eventos sutiles en el EEG6,como pequeñas descargas epilépticas en estudios de epilepsia y ERP de un solo ensayo en estudios neurocognitivos.
La detección de ERPs en señales de EEG es un requisito previo para los estudios cognitivos de neurociencia. En contraste con la respuesta clásica del promedio general en todos los ensayos, la detección de un solo ensayo ERP, que proporciona información sobre la dinámica cerebral en respuesta a un estímulo particular, se está convirtiendo en un nuevo objetivo en los estudios modernos de neurociencia cognitiva y la investigación no invasiva de la interfaz cerebro-computadora27. La aplicación del presente protocolo puede contribuir a aumentar la eficacia en estos campos de investigación.
El protocolo es el más adecuado para el sistema EEG compatible con MRI utilizado en este estudio. Sin embargo, creemos que los puntos importantes pueden también ser aplicables a otros sistemas MRI-compatibles de EEG.
The authors have nothing to disclose.
Este estudio fue patrocinado por el Instituto Nacional de Tecnología de la Información y las Comunicaciones de Japón (NICT).
Los autores agradecen a los físicos y tecnólogos de MRI en el Centro de Información y Redes Neuronales por su dedicación en la adquisición de datos de MRI de buena calidad.
El Dr. Khoo está financiado por Grant-in-Aid for Scientific Research (Nos. 18H06261, 19K21353, 20K09368) del Ministerio de Educación, Cultura, Deportes, Ciencia y Tecnología de Japón y una subvención del Instituto Nacional de Tecnología de la Información y las Comunicaciones de Japón (NICT), y fue apoyado por Mark Rayport y Shirley Ferguson Rayport en cirugía de epilepsia y la beca Preston Robb del Instituto Neurológico de Montreal (Canadá), una beca de investigación de la Uehara Memorial Foundation (Japón). Recibió un premio patrocinado de la Sociedad Japonesa de Epilepsia, el apoyo del programa de becarios de la Sociedad Americana de Epilepsia (AES) y una beca de viaje de la Liga Internacional contra la Epilepsia (ILAE).
El Dr. Tani es financiado por Grant-in-Aid for Scientific Research (No. 17K10895) del Ministerio de Educación, Cultura, Deportes, Ciencia y Tecnología de Japón y recibió apoyo de investigación de la Fundación Mitsui-Kousei, financiamiento para un viaje de Medtronic, regalías de la publicación de artículos (Gakken Medical Shujunsha, Igaku-shoin), y honorarios de servir como orador (Medtronic, Daiichi-Sankyo Pharmaceuticals, Eisai Pharmaceuticals).
El Dr. Oshino está financiado por Grant-in-Aid for Scientific Research (No. 17K10894) del Ministerio de Educación, Cultura, Deportes, Ciencia y Tecnología de Japón. Recibió regalías por la publicación de artículos (Medicalview, Igaku-shoin), y honorarios por servir como orador (Insightec, Eisai Pharmaceuticals, Daiichi-Sankyo Pharmaceuticals, UCB, Otsuka Pharmaceuticals, Teijin Pharma, Yamasa Corporation).
El Dr. Fujita está financiado por Grant-in-Aid for Scientific Research (No. 19K18388) del Ministerio de Educación, Cultura, Deportes, Ciencia y Tecnología de Japón.
El Dr. Gotman está financiado por los Institutos Canadienses de Investigación en Salud (No. FDN 143208).
El Dr. Kishima está financiado por Grant-in-Aid for Scientific Research (Nos. 18H04085, 18H05522, 16K10212, 16K10786) del Ministerio de Educación, Cultura, Deportes, Ciencia y Tecnología del Japón, Programa Interministerial de Promoción de la Innovación Estratégica (No. SIPAIH18E01), Japan Agency for Medical Research and Development, and Japan Epilepsy Research Foundation.
BrainAmp EXG MR | Brain Products, GmBH, Germany | MRI-compatible bipolar amplifier | |
BrainAmp MR Plus | Brain Products, GmBH, Germany | MRI-compatible EEG amplifier | |
BrainCap MR | Brain Products, GmBH, Germany | MRI-compatible EEG cap | |
ESPA elastic bandage | Toyobo co., Ltd. | elastic bandage for for wrapping the subject's head | |
One Shot Plus P EL-II alcohol swab | Shiro Jyuji, Inc. | Alcohol swab for preparing the skin | |
Power Pack | Brain Products, GmBH, Germany | MRI-compatible battery pack for electric supply of the amplifiers | |
SyncBox | Brain Products, GmBH, Germany | Phase synchronization between the EEG equipment and the MRI scanner | |
USB 2 Adapter (BUA) | Brain Products, GmBH, Germany | USB Adaptor to connect the amplifiers to the recording computer | |
V19 abrasive conductive gel | Brain Products, GmBH, Germany | Abrasive gel for the application of the EEG-cap | |
Yu-ki Ban GS Medical adhesive tape | Nitoms, Inc. | medical adhesive tape to secure the ECG electrode and carbon wire loops |