Summary

Электроэнцефалографические измерения у бодрствующих игрунок, слушающих конвидовые вокализации

Published: July 26, 2024
doi:

Summary

Для изучения эволюции языка важно сравнить механизмы работы мозга человека с механизмами работы мозга у приматов. Мы разработали метод неинвазивного измерения электроэнцефалографии (ЭЭГ) у бодрствующих животных. Это позволяет нам напрямую сравнивать данные ЭЭГ между людьми и животными в долгосрочной перспективе, не причиняя им вреда.

Abstract

Голосовая коммуникация играет решающую роль в социальных взаимодействиях приматов, особенно в выживании и социальной организации. Люди разработали уникальную и продвинутую стратегию голосовой коммуникации в форме языка. Чтобы изучить эволюцию человеческого языка, необходимо исследовать нейронные механизмы, лежащие в основе обработки голоса у человека, а также понять, как развивались механизмы мозга, сравнивая их с таковыми у нечеловекообразных приматов. В данной работе мы разработали метод неинвазивного измерения электроэнцефалографии (ЭЭГ) бодрствующих нечеловекообразных приматов. Этот метод записи позволяет проводить долгосрочные исследования без вреда для животных и, что важно, позволяет нам напрямую сравнивать данные ЭЭГ приматов с данными человека, что дает представление об эволюции человеческого языка. В данном исследовании мы использовали метод записи ЭЭГ кожи головы для изучения активности мозга в ответ на видоспецифичные вокализации у мартышек. Это исследование дает новые идеи за счет использования ЭЭГ кожи головы для захвата широко распространенных нейронных представлений у мартышек во время голосового восприятия, заполняя пробелы в существующих знаниях.

Introduction

Приматы используют видоспецифичные вокализации для передачи биологически важной информации, такой как эмоциональное состояние звонящего или намерение поддерживать социальные связи, присутствие хищников или другие опасные ситуации. Исследование нейронных механизмов, лежащих в основе восприятия вокализации у богатых голосом нечеловекообразных приматов, может дать нам важные ключи к лучшему пониманию эволюционного происхождения человеческого языка.

Обыкновенные игрунки – это небольшие приматы, обитающие в Южной Америке. В последние годы мартышки все чаще используются в качестве модельных животных, наряду с макаками, из-за их высокой репродуктивности, простоты использования благодаря их небольшому размеру и развития полезных трансгенных методов 1,2,3. В дополнение к их полезности в качестве моделей заболеваний, богатая голосовая коммуникация в группах является еще одной уникальной характеристикой этого вида 4,5,6,7. Мартышки регулярно обмениваются голосовыми сигналами для общения с невидимыми сородичами в лесу. Изучая мозговую активность, участвующую в вокальном восприятии и производстве у мартышек, мы можем определить, как они обрабатывают слуховую информацию своих собственных или родственных звуков в мозге, и определить, какие нейронные цепи задействованы. Предыдущие исследования продемонстрировали нейронную активность в первичной слуховой коре 8,9,10,11,12 и лобной коре 13,14, участвующих в производстве вокала у мартышек. Кроме того, эти возбужденные и подавленные нейронные реакции модулировались слухово-вокальными взаимодействиями в первичной слуховой коре 8,10. Эти исследования предоставили подробные данные о нейронной активности на уровне одного нейрона с использованием инвазивных методов записи. Многочисленные исследования дополнительно изучили нейронную активность, участвующую в производстве голоса мартышки; Тем не менее, вокальное восприятие остается плохо изученным15,16.

Несколько неинвазивных исследований визуализации мозга пролили свет на нейронные механизмы обработки голоса у мартышек 17,18,19; Их высокое пространственное разрешение является преимуществом, однако поддержание животных в бодрствующем состоянии во время сканирования требует передовых технологий. Однако совсем недавно Jafari et al. идентифицировали лобно-височные области, участвующие в голосовом восприятии у бодрствующих мартышек, с помощью функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ)19. Почти все эксперименты по выяснению функций мозга, участвующих в восприятии и воспроизведении голоса у человека, проводились с использованием неинвазивных методов, таких как электроэнцефалография скальпа (ЭЭГ), магнитоэнцефалография (МЭГ)20,21 и фМРТ 22,23,24. Многочисленные исследования на людях изучали активность мозга, связанную с голосовым восприятием с помощью ЭЭГ. Большинство этих исследований были сосредоточены на эмоциональной информации 25,26,27 и значимости эмоциональных слов28, при этом результаты выявили изменения в потенциалах, связанных с событиями, во время вокального восприятия29. Электрокортикография (ЭКоГ) и запись однонейронов с использованием внутричерепно имплантированных электродов у людей проводились только в ограниченном числе экспериментов у пациентов, проходящих нейрохирургическое лечение30,31.

Эволюционная перспектива, сравнивающая людей с обезьянами, важна для понимания уникальных нейронных механизмов, лежащих в основе восприятия и производства голоса, которые развились у людей. Чтобы напрямую сравнить нейронные механизмы, участвующие в восприятии речи и вокализации у богатых голосом приматов, таких как мартышки, с людьми, важно сравнить данные между двумя видами с использованием одного и того же метода. Функциональная МРТ позволяет визуализировать весь мозг и имеет высокое пространственное разрешение. Его преимущество заключается в том, что он регистрирует активность перпендикулярно черепу или в глубоких областях, которые трудно зарегистрировать с помощью ЭЭГ или МЭГ. Тем не менее, аппарат МРТ дорог в установке и обслуживании, и существует множество ограничений на стимулы, которые могут быть предъявлены из-за особенностей устройства. Для сравнения, ЭЭГ, потенциалы, связанные с событиями (ERPs) и МЭГ имеют высокое временное разрешение, что делает их полезными для анализа обработки голоса во временных рядах. В частности, ЭЭГ обладает такими преимуществами, как высокая мобильность и возможность использования в различных экспериментальных условиях, относительно низкая стоимость и потребность всего в одном операторе.

Поскольку на людях уже получен большой объем данных ЭЭГ, для нечеловекообразных приматов необходимы методы измерения ЭЭГ с использованием неинвазивных парадигм. Наша исследовательская группа разработала уникальный неинвазивный метод записи ЭЭГ с использованием трубок32 для макак и мартышек. Здесь мы сообщаем о нескольких новых открытиях относительно обработки слуховой информации у нечеловекообразных приматов 33,34,35,36,37. Чтобы охарактеризовать активность мозга в ответ на видоспецифичные вокализации у мартышек, мы создали экспериментальную систему для неинвазивной регистрации активности мозга с помощью электродов, размещенных на коже головы. В данном исследовании мы описываем метод измерения ЭЭГ для мартышек.

Protocol

Все эксперименты были одобрены Комитетом по экспериментам на животных EHUB (No.2022-003, 2023-104) и проведены в соответствии с Руководством по уходу и использованию лабораторных приматов, опубликованным EHUB. Для эксперимента использовали девять обыкновенных игрунок (Callithrix jacchus, шесть самцов …

Representative Results

Во-первых, мы построили график средних потенциалов, связанных с событиями (ERP) для каждого слухового стимула у мартышек (рис. 2). Слуховой вызванный потенциал (AEP) был заметен в состоянии шума , отражая четкое начало стимулов (см. рисунок 1D). Чтобы сравнит…

Discussion

На что следует обратить внимание при анестезии
Были предприняты попытки введения как кетамина, так и ксилазина, и хотя они являются обезболивающими и поэтому подходят для длительных болезненных задач, мартышки, как правило, испытывают снижение уровня кислорода в крови без<sup…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Эта работа была поддержана проектом Хакуби Киотского университета, Грант на сложные исследования (пионерство) (No 22K18644), Грант на научные исследования (C) (No 22K12745), Грант на научные исследования (B) (No 21H02851) и Грант на научные исследования (A) (No 19H01039). Мы хотели бы поблагодарить Editage (www.editage.jp) за редактирование на английском языке.

Materials

Alfaxalone Meiji Animal Health Alfaxan
Amplifier Brain Products BrainAmp
Atropine Fuso Pharmaceutical Industries Atropine Sulfate Injection
Audio editor Adobe Adobe Audition
Data processing software MathWorks MATLAB version R2023a
Data processing toolbox University of California-SanDiego EEGLAB
Data processing toolbox University of California-Davis ERPLAB
Electric shaver Panasonic ER803PPA
Electrode Unique Medical UL-3010 AgCl coated (custom)
Electrode gel Neurospec AG V16 SuperVisc
Electrode input box Brain Products EIB64-DUO 64ch
Glue 3M Scotch 7005S
Hair removering cream Kracie epilat for sensitive skin
Isoflurane Bussan Animal Health ds isoflurane
Liquid gum San-ei Yakuhin Boeki Arabic Call SS Gum arabic+water
Liquid nutrition Nestlé Health Science Company Isocal 1.0 Junior Polymeric formula
Maropitant Zoetis  Cerenia injectable solution
Monitor Camera Intel RealSense LiDAR Camera L515
Monkey pellets Oriental Yeast SPS
Primate chair Natsume Seisakusho Order made
Pulse oximeters Covident Nellcor PM10N
Skin prepping pasta  Mammendorfer Institut für Physik und Medizin NeuPrep
Slicon tube AsONE Φ4 x 7mm
Speaker Fostex PM0.3
Synchronization device Brain Vision StimTrak
Thermoplastic mask CIVCO MTAPU Type Uniframe Thermoplastic Mask 2.4mm

References

  1. Miller, C. T., et al. Marmosets: A neuroscientific model of human social behavior. Neuron. 90 (2), 219-233 (2016).
  2. Okano, H., Hikishima, K., Iriki, A., Sasaki, E. The common marmoset as a novel animal model system for biomedical and neuroscience research applications. Semin Fetal Neonatal Med. 17 (6), 336-340 (2012).
  3. t’Hart, B. A., Abbott, D. H., Nakamura, K., Fuchs, E. The marmoset monkey: a multi-purpose preclinical and translational model of human biology and disease. Drug Discov Today. 17 (21-22), 1160-1165 (2012).
  4. Bezerra, B. M., Souto, A. Structure and usage of the vocal repertoire of Callithrix jacchus. Int J Primatol. 29 (3), 671-701 (2008).
  5. Agamaite, J. A., Chang, C. J., Osmanski, M. S., Wang, X. A quantitative acoustic analysis of the vocal repertoire of the common marmoset (Callithrix jacchus). J Acoust Soc Am. 138 (5), 2906-2928 (2015).
  6. Pistorio, A. L., Vintch, B., Wang, X. Acoustic analysis of vocal development in a New World primate, the common marmoset (Callithrix jacchus). J Acoust Soc Am. 120 (3), 1655-1670 (2006).
  7. Grijseels, D. M., Prendergast, B. J., Gorman, J. C., Miller, C. T. The neurobiology of vocal communication in marmosets. Ann N. Y. Acad Sci. 1528 (1), 13-28 (2023).
  8. Eliades, S. J., Wang, X. Neural substrates of vocalization feedback monitoring in primate auditory cortex. Nature. 453 (7198), 1102-1106 (2008).
  9. Eliades, S. J., Wang, X. Comparison of auditory-vocal interactions across multiple types of vocalizations in marmoset auditory cortex. J Neurophysiol. 109 (6), 1638-1657 (2013).
  10. Eliades, S. J., Wang, X. Contributions of sensory tuning to auditory-vocal interactions in marmoset auditory cortex. Hear Res. 348, 98-111 (2017).
  11. Eliades, S. J., Wang, X. Neural correlates of the lombard effect in primate auditory cortex. J Neurosci. 32 (31), 10737-10748 (2012).
  12. Tsunada, J., Wang, X., Eliades, S. J. Multiple processes of vocal sensory-motor interaction in primate auditory cortex. Nat Commun. 15 (1), 3093 (2024).
  13. Miller, C. T., Thomas, A. W., Nummela, S. U., de la Mothe, L. A. Responses of primate frontal cortex neurons during natural vocal communication. J Neurophysiol. 114 (2), 1158-1171 (2015).
  14. Roy, S., Zhao, L., Wang, X. Distinct neural activities in premotor cortex during natural vocal behaviors in a New World Primate, the common marmoset (Callithrix jacchus). J Neurosci. 36 (48), 12168-12179 (2016).
  15. Wang, X., Merzenich, M. M., Beitel, R., Schreiner, C. E. Representation of a species-specific vocalization in the primary auditory cortex of the common marmoset: temporal and spectral characteristics. J Neurophysiol. 74 (6), 2685-2706 (1995).
  16. Zeng, H. -. h., et al. Distinct neuron populations for simple and compound calls in the primary auditory cortex of awake marmosets. National Science Review. 8 (11), nwab126 (2021).
  17. Sadagopan, S., Temiz-Karayol, N. Z., Voss, H. U. High-field functional magnetic resonance imaging of vocalization processing in marmosets. Sci Rep. 5, 10950 (2015).
  18. Kato, M., et al. Individual identity and affective valence in marmoset calls: in vivo brain imaging with vocal sound playback. Anim Cogn. 21 (3), 331-343 (2018).
  19. Jafari, A., et al. A vocalization-processing network in marmosets. Cell Rep. 42 (5), 112526 (2023).
  20. Papanicolaou, A. C., et al. Differential brain activation patterns during perception of voice and tone onset time series: a MEG study. Neuroimage. 18 (2), 448-459 (2003).
  21. Capilla, A., Belin, P., Gross, J. The early spatio-temporal correlates and task independence of cerebral voice processing studied with MEG. Cereb Cortex. 23 (6), 1388-1395 (2012).
  22. Belin, P., Zatorre, R. J., Lafaille, P., Ahad, P., Pike, B. Voice-selective areas in human auditory cortex. Nature. 403 (6767), 309-312 (2000).
  23. Perrodin, C., Kayser, C., Abel, T. J., Logothetis, N. K., Petkov, C. I. Who is that? Brain networks and mechanisms for identifying individuals. Trends Cogn Sci. 19 (12), 783-796 (2015).
  24. Pernet, C. R., et al. The human voice areas: Spatial organization and inter-individual variability in temporal and extra-temporal cortices. Neuroimage. 119, 164-174 (2015).
  25. Chen, X., Pan, Z., Wang, P., Zhang, L., Yuan, J. EEG oscillations reflect task effects for the change detection in vocal emotion. Cogn Neurodyn. 9 (3), 351-358 (2015).
  26. Hiyoshi-Taniguchi, K., et al. EEG correlates of voice and face emotional judgments in the human brain. Cogn Comput. 7 (1), 11-19 (2015).
  27. Lévêque, Y., Schön, D. Listening to the human voice alters sensorimotor brain rhythms. PloS One. 8, e80659 (2013).
  28. Liu, T., et al. Electrophysiological insights into processing nonverbal emotional vocalizations. NeuroReport. 23, 108-112 (2012).
  29. Bruneau, N., et al. Early neurophysiological correlates of vocal versus non-vocal sound processing in adults. Brain Res. 1528, 20-27 (2013).
  30. Flinker, A., et al. Single-Trial speech suppression of auditory cortex activity in humans. J Neurosci. 30, 16643-16650 (2010).
  31. Greenlee, J. D. W., et al. Human auditory cortical activation during self-vocalization. PloS One. 6 (3), e14744 (2011).
  32. Itoh, K., Konoike, N., Iwaoki, H., Igarashi, H., Nakamura, K. A novel "dip-in electrode" method for electrode application to record noninvasive scalp electroencephalograms and evoked potentials in an awake common marmoset. Neuroimage: Reports. 2 (3), 100116 (2022).
  33. Itoh, K., et al. Cerebral cortical processing time is elongated in human brain evolution. Sci Rep. 12 (1), 1103 (2022).
  34. Itoh, K., Nejime, M., Konoike, N., Nakamura, K., Nakada, T. Evolutionary elongation of the time window of integration in auditory cortex: macaque vs. human comparison of the effects of sound duration on auditory evoked potentials. Front Neurosci. 13, 630 (2019).
  35. Itoh, K., Iwaoki, H., Konoike, N., Igarashi, H., Nakamura, K. Noninvasive scalp recording of the middle latency responses and cortical auditory evoked potentials in the alert common marmoset. Hear Res. 405, 108229 (2021).
  36. Itoh, K., Nejime, M., Konoike, N., Nakada, T., Nakamura, K. Noninvasive scalp recording of cortical auditory evoked potentials in the alert macaque monkey. Hear Res. 327, 117-125 (2015).
  37. Konoike, N., et al. Comparison of noninvasive, scalp-recorded auditory steady-state responses in humans, rhesus monkeys, and common marmosets. Sci Rep. 12 (1), 9210 (2022).
  38. Eliades, S. J., Miller, C. T. Marmoset vocal communication: Behavior and neurobiology. Dev Neurobiol. 77 (3), 286-299 (2017).
  39. Ray, S., Hsiao, S. S., Crone, N. E., Franaszczuk, P. J., Niebur, E. Effect of stimulus intensity on the spike-local field potential relationship in the secondary somatosensory cortex. J Neurosci. 28 (29), 7334-7343 (2008).
  40. Leonard, M. K., et al. Large-scale single-neuron speech sound encoding across the depth of human cortex. Nature. 626 (7999), 593-602 (2024).
  41. Dubey, A., Ray, S. Comparison of tuning properties of gamma and high-gamma power in local field potential (LFP) versus electrocorticogram (ECoG) in visual cortex. Sci Rep. 10 (1), 5422 (2020).
  42. Ray, S., Crone, N. E., Niebur, E., Franaszczuk, P. J., Hsiao, S. S. Neural correlates of high-gamma oscillations (60-200 Hz) in Macaque local field potentials and their potential implications in electrocorticography. Journal Neurosci. 28 (45), 11526-11536 (2008).
  43. Buzsáki, G., Anastassiou, C. A., Koch, C. The origin of extracellular fields and currents–EEG, ECoG, LFP and spikes. Nat Rev Neurosci. 13 (6), 407-420 (2012).
  44. Konoike, N., Miwa, M., Ishigami, A., Nakamura, K. Hypoxemia after single-shot anesthesia in common marmosets. J Med Primatol. 46 (3), 70-74 (2017).
This article has been published
Video Coming Soon
Keep me updated:

.

Cite This Article
Konoike, N., Miwa, M., Itoh, K., Nakamura, K. Electroencephalography Measurements in Awake Marmosets Listening to Conspecific Vocalizations . J. Vis. Exp. (209), e66869, doi:10.3791/66869 (2024).

View Video