Nuevo marco para comprender la coherencia entre cerebros en estudios de hiperexploración de espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS)

En los últimos años, se ha producido un cambio en los tipos de estudios realizados para comprender las bases neuronales del comportamiento social ^1,2. Tradicionalmente, los estudios en neurociencia social se han centrado en la activación neuronal en un cerebro aislado durante una tarea socialmente relevante. Sin embargo, los avances en la tecnología de neuroimagen ahora permiten examinar la activación neuronal en los cerebros de uno o más individuos durante la interacción social, tal como ocurre^{en entornos de} la “vida real”. En entornos de la “vida real”, los individuos pueden moverse libremente, y es probable que los patrones de activación cerebral cambien a medida que se intercambia información y los socios sociales reciben retroalimentación^{entre sí.}

El hiperescaneo es un método que evalúa este intercambio bidireccional de información midiendo la actividad cerebral de dos o más individuos simultáneamente⁵. Un cuerpo de investigación emergente ha utilizado la espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS), una técnica de neuroimagen no invasiva que, en comparación con otras técnicas de neuroimagen, es menos susceptible a los artefactos de^movimiento. El hiperescaneo a través de fNIRS permite la evaluación de la sincronización intercerebral (SII) en entornos de la vida real mientras los socios interactivos se mueven libre y naturalmente. Esto es particularmente relevante para el trabajo con bebés y niños pequeños, que tienden a ser bastante activos. Se ha informado que el SII refleja el entendimiento mutuo entre los socios interactivos, lo que sirve como base para la interacción social y la comunicación efectivas y media la intencionalidad compartida ^1,7,8.

Se utilizan varios métodos para evaluar el SII de dos cerebros. Dichos métodos incluyen correlaciones de series temporales, como la correlación cruzada y el coeficiente de correlación de Pearson ^9,10 (véase la revisión de Scholkmann et ^al.10). Otros métodos implican la evaluación de la fuerza del acoplamiento en el dominio de la frecuencia. Estos métodos incluyen el valor de bloqueo de fase (PLV) y la coherencia de fase (véase una revisión de Czeszumski et ^al.11). Uno de los métodos más comunes en los estudios fNIRS utiliza la coherencia de la transformada wavelet (WTC), una medida de la correlación cruzada de dos series temporales en función de la frecuencia y el tiempo¹⁰.

WTC utiliza análisis correlacionales para calcular la coherencia y el desfase entre dos series temporales en el dominio tiempo-frecuencia. Los estudios de hiperexploración de FNIRS han utilizado el WTC para estimar el SII en muchos dominios del funcionamiento, incluyendo la monitorización de la acción 12, el comportamiento cooperativo y competitivo 5,13,14,15, la imitación 16, la resolución de problemas madre-hijo 17 y el comportamiento de enseñanza-aprendizaje ^18,19,20,21. Normalmente, en los estudios de hiperexploración, la coherencia entre cerebros, medida por el WTC, durante una tarea experimental se compara con la coherencia entre cerebros durante una tarea de control. Estos hallazgos generalmente se presentan con un “gráfico caliente” del WTC, que muestra la coherencia entre los dos cerebros en cada punto de tiempo y frecuencia (ver Figura 1).

Como sugieren Czesumaski et ^al.11, el WTC se ha convertido en el enfoque analítico estándar para analizar el hiperescaneo fNIRS. El análisis WTC es un método flexible e “independiente de las herramientas” para la visualización e interpretación de datos²². El mapa de calor del coeficiente de coherencia, que proporciona una forma narrativa de análisis que permite identificar fácilmente los períodos de comportamiento sincrónico o asincrónico, así como la intensidad de la actividad cerebral durante la realización de una tarea, es la principal ventaja del WTC y lo convierte en una herramienta sólida para la investigación aplicada²². WTC tiene una ventaja sobre las técnicas de correlación. Las correlaciones son sensibles a la forma de la función de respuesta hemodinámica (HRF), que se cree que difiere entre individuos (particularmente en términos de edad) y entre diferentes áreas cerebrales. Por el contrario, el WTC no se ve afectado por los cambios interregionales en el (HRF)²³. Los investigadores han utilizado el enfoque de ondículas para estudiar las series temporales de resonancia magnética funcional. Zhang et ^al.24 compararon las métricas de conectividad funcional comúnmente utilizadas, incluyendo la correlación de Pearson, la correlación parcial, la información mutua y la transformación de coherencia wavelet (WTC). Llevaron a cabo experimentos de clasificación utilizando patrones de conectividad funcional a gran escala derivados de datos de resonancia magnética funcional en estado de reposo y datos de resonancia magnética funcional de estímulo natural de visualización de videos. Sus hallazgos indicaron que WTC se desempeñó mejor en clasificación (especificidad, sensibilidad y precisión), lo que implica que WTC es una métrica de conectividad funcional preferible para estudiar redes cerebrales funcionales, al menos en aplicaciones de clasificación²⁴.

Figura 1: Coherencia de la transformada wavelet (WTC). WTC muestra la coherencia y el ángulo de fase entre dos series temporales en función del tiempo (eje x) y la frecuencia (eje y). El aumento de la coherencia se representa mediante el color rojo en el gráfico, y las flechas pequeñas en el gráfico muestran el ángulo de fase de las dos series temporales. La flecha que apunta hacia la derecha representa la sincronización en fase; las flechas que apuntan hacia abajo y hacia arriba representan una sincronización retrasada; y la flecha que apunta hacia la izquierda representa la sincronización antifase³⁰. Esta figura fue adaptada de Pan et ^al.19. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Recientemente, Hamilton²⁵ articuló varias limitaciones para la interpretación de los datos de coherencia entre cerebros en estudios de hiperescaneo fNIRS. Una de las principales preocupaciones de Hamilton era que las medidas de coherencia (por ejemplo, WTC) solo informan de los efectos como simétricos (es decir, dos cerebros están correlacionados, mostrando el mismo patrón de cambio). Sin embargo, muchas interacciones sociales son asimétricas (por ejemplo, el flujo de información entre un hablante y un oyente) en el sentido de que dos participantes pueden desempeñar diferentes roles, y no está claro que el WTC pueda capturar esta información. Aquí, esta preocupación se aborda mediante un nuevo marco que permite una interpretación directa de la potencia de ondículas cruzadas mediante el uso de la fase de ondículas cruzadas para detectar la direccionalidad. Este marco también permitirá examinar cómo se desarrolla y cambia la dinámica de las interacciones a lo largo de una tarea.

Mientras que los métodos WTC y de correlación evalúan la conectividad funcional, otros métodos evalúan la conectividad efectiva, intentando extraer las influencias causales de un elemento neuronal sobre otro. La entropía de transferencia es una medida del campo de la teoría de la información que describe la transferencia entre procesos dependientes conjuntamente²⁶. Otro método relacionado es el análisis de causalidad de Granger (ACG), que se ha descrito como equivalente a la entropía de transferencia²⁶.

En la bibliografía existente sobre los estudios de hiperexploración de fNIRS, el análisis de causalidad de Granger (ACG) se ha utilizado ampliamente para estimar la direccionalidad de acoplamiento entre los datos de series temporales de fNIRS obtenidos durante una variedad de tareas diferentes, como la cooperación⁵, la enseñanza¹⁹ y la imitación¹⁶. GCA emplea modelos vectoriales autorregresivos para evaluar la direccionalidad del acoplamiento entre series temporales en datos cerebrales. La causalidad de Granger se basa en la predicción y la precedencia: “se dice que una variable X causa ‘G’ la variable Y si el pasado de X contiene la información que ayuda a predecir el futuro de Y por encima de la información ya existente en el pasado de Y“²⁷. En consecuencia, la causalidad G se analiza en dos direcciones: 1) del sujeto A al sujeto B y 2) del sujeto B al sujeto A.

Si bien el análisis de GCA sirve como un análisis complementario destinado a determinar si un valor de coherencia alto obtenido utilizando una función WTC refleja SII o sincronización retardada (una señal que lleva a la otra), no permite determinar si se ha producido una sincronización antifase. En los estudios de neuroimagen tradicionales, en los que solo se escanea a un participante (es decir, el enfoque de “cerebro único”), un patrón antifase significa que la actividad en una región del cerebro aumenta mientras que la actividad en la otra región del cerebro^disminuye. En la literatura de hiperexploración, la presencia de sincronización antifase puede sugerir que la activación neuronal aumenta en un sujeto y, al mismo tiempo, la activación neuronal disminuye en el otro sujeto. Por lo tanto, es necesario proporcionar un modelo integral que pueda detectar la direccionalidad. Más específicamente, este modelo será capaz de detectar la sincronización antifase (en la que la dirección de la actividad en un individuo es opuesta a la de su compañero) además de la sincronización en fase y la sincronización retrasada.

En un intento por abordar la preocupación de que el WTC muestra solo efectos simétricos, donde ambos cerebros muestran el mismo patrón de cambio²⁵, se presenta un nuevo enfoque para identificar el tipo de interacción mediante el examen de la fase de sincronización (es decir, en fase, retrasada o antifase) (ver Figura 2). Con este fin, se desarrolló una caja de herramientas que utiliza el método WTC para clasificar los diferentes tipos de interacciones. Los tipos de interacciones se clasifican mediante el uso de datos de fase relativos del análisis de transformada de ondículas cruzadas.

Figura 2: Ilustración de las diferentes relaciones de fase de las ondas sinusoidales simples. (A) Cuando las dos señales, la Señal 1 (línea azul s) y la Señal 2 (línea naranjas), alcanzan sus respectivos valores máximos, mínimos y cero en el mismo punto de tiempo, se dice que muestran sincronización en fase³². (B) Cuando una señal alcanza su valor máximo y la otra señal alcanza un valor cero en el mismo punto de tiempo, se dice que muestran una sincronización retrasada (una está liderando 90°)^32,33,34. (C) Cuando dos series de tiempo se desplazan en direcciones opuestas, lo que significa que una señal alcanza el valor máximo y la otra alcanza el valor mínimo en el mismo punto de tiempo, esto se denomina sincronización antifase²⁸. (D-P) En todas las demás relaciones de fase entre dos series temporales, una señal precede a la otra. En todas las fases positivas, la señal 2 es la señal principal 1 (por ejemplo, los paneles E, F, M y N), mientras que en todas las fases negativas, la señal 1 es la señal principal 2 (por ejemplo, los paneles D, G, H, O y P). En particular, cuando el valor absoluto de la fase es mayor, se vuelve más distintivo qué serie de tiempo está liderando a la otra (por ejemplo, el liderazgo es más distintivo en el panel J que en el panel I, y en el panel K, el liderazgo es más distintivo que en el panel L). Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.