Nieuw raamwerk voor het begrijpen van cross-brain coherentie in functionele nabij-infraroodspectroscopie (fNIRS) hyperscanningstudies

In de afgelopen jaren heeft er een verschuiving plaatsgevonden in de soorten onderzoeken die worden uitgevoerd om de neurale basis van sociaal gedrag te begrijpen ^1,2. Traditioneel hebben studies in de sociale neurowetenschappen zich gericht op neurale activering in één geïsoleerd brein tijdens een maatschappelijk relevante taak. Vooruitgang in neuroimaging-technologie maakt het nu echter mogelijk om neurale activering in de hersenen van een of meer individuen te onderzoeken tijdens sociale interactie, zoals deze plaatsvindt in “real-life” omgevingen³. In “real-life” omgevingen kunnen individuen zich vrij bewegen en zullen patronen van hersenactiviteit waarschijnlijk veranderen naarmate informatie wordt uitgewisseld en sociale partners feedback van elkaar krijgen⁴.

Hyperscanning is een methode die deze bidirectionele informatie-uitwisseling beoordeelt door de hersenactiviteit van twee of meer personen tegelijk te meten⁵. Een opkomend onderzoek heeft gebruik gemaakt van functionele nabij-infraroodspectroscopie (fNIRS), een niet-invasieve neuroimaging-techniek die, in vergelijking met andere neuroimaging-technieken, minder gevoelig is voor^{bewegingsartefacten 6}. Hyperscanning via fNIRS maakt het mogelijk om de synchronisatie tussen de hersenen (PDS) in real-life omgevingen te beoordelen, terwijl de interactieve partners vrij en natuurlijk bewegen. Dit is met name relevant voor het werken met zuigelingen en jonge kinderen, die over het algemeen behoorlijk actief zijn. Van IBS is gemeld dat het wederzijds begrip tussen interactieve partners weerspiegelt, wat dient als basis voor effectieve sociale interactie en communicatie en gedeelde intentionaliteit bemiddelt ^1,7,8.

Er worden verschillende methoden gebruikt om de PDS van twee hersenen te evalueren. Dergelijke methoden omvatten tijdreekscorrelaties, zoals kruiscorrelatie en de Pearson-correlatiecoëfficiënt ^9,10 (zie een recensie van Scholkmann et ^al.10). Andere methoden omvatten het evalueren van de sterkte van de koppeling in het frequentiedomein. Dergelijke methoden omvatten fasevergrendelingswaarde (PLV) en fasecoherentie (zie een recensie van Czeszumski et ^al.11). Een van de meest gebruikte methoden in fNIRS-studies maakt gebruik van wavelet transform coherence (WTC) – een maat voor de kruiscorrelatie van twee tijdreeksen als functie van frequentie en tijd¹⁰.

WTC gebruikt correlationele analyses om de coherentie en fasevertraging tussen twee tijdreeksen in het tijd-frequentiedomein te berekenen. FNIRS-hyperscanningstudies hebben WTC gebruikt om IBS te schatten in vele domeinen van functioneren, waaronder actiemonitoring 12, coöperatief en competitief gedrag 5,13,14,15, imitatie 16, probleemoplossing tussen moeder en kind¹⁷ en onderwijsleergedrag 18,19,20,21 . Typisch, in hyperscanning-studies, wordt cross-brain coherentie, zoals gemeten door WTC, tijdens een experimentele taak vergeleken met cross-brain coherentie tijdens een controletaak. Deze bevindingen worden meestal gepresenteerd met een WTC “hot plot”, die de samenhang tussen de twee hersenen op elk tijdstip en elke frequentie laat zien (zie Figuur 1).

Zoals gesuggereerd door Czesumaski et ^al.11, is WTC de standaard analytische benadering geworden voor het analyseren van fNIRS-hyperscanning. WTC-analyse is een flexibele, “tool-agnostische” methode voor datavisualisatie en -interpretatie²². De heatmap van de coherentiecoëfficiënt, die een narratieve vorm van analyse biedt die het mogelijk maakt om gemakkelijk perioden van synchroon of asynchroon gedrag te identificeren, evenals de intensiteit van hersenactiviteit tijdens de voltooiing van een taak, is het belangrijkste voordeel van WTC en maakt het een sterk hulpmiddel voor toegepast onderzoek²². WTC heeft een voordeel ten opzichte van correlatietechnieken. Correlaties zijn gevoelig voor de vorm van de hemodynamische responsfunctie (HRF), waarvan wordt aangenomen dat deze verschilt tussen individuen (vooral in termen van leeftijd) en tussen verschillende hersengebieden. WTC daarentegen wordt niet beïnvloed door interregionale veranderingen in de (HRF)²³. Onderzoekers hebben de wavelet-benadering gebruikt om fMRI-tijdreeksen te bestuderen. Zhang et ^al.24 vergeleken de veelgebruikte functionele connectiviteitsmaatstaven, waaronder de Pearson-correlatie, partiële correlatie, wederzijdse informatie en waveletcoherentietransformatie (WTC). Ze voerden classificatie-experimenten uit met behulp van grootschalige functionele connectiviteitspatronen die waren afgeleid van fMRI-gegevens in rusttoestand en fMRI-gegevens met natuurlijke stimulus van videoweergave. Hun bevindingen gaven aan dat WTC het beste presteerde op het gebied van classificatie (specificiteit, gevoeligheid en nauwkeurigheid), wat impliceert dat WTC een geprefereerde functionele connectiviteitsmaatstaf is voor het bestuderen van functionele hersennetwerken, althans in classificatietoepassingen²⁴.

Figuur 1: Wavelet transform coherentie (WTC). WTC toont de coherentie en fasehoek tussen twee tijdreeksen als functie van zowel tijd (x-as) als frequentie (y-as). De coherentietoename wordt weergegeven door de rode kleur in de grafiek en de kleine pijlen in de grafiek tonen de fasehoek van de twee tijdreeksen. De naar rechts wijzende pijl staat voor in-fase synchronisatie; de naar beneden wijzende en naar boven wijzende pijlen vertegenwoordigen vertraagde synchronisatie; en de naar links wijzende pijl staat voor antifasesynchronisatie³⁰. Deze figuur is overgenomen van Pan et ^al.19. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

Onlangs heeft Hamilton²⁵ verschillende beperkingen geformuleerd voor de interpretatie van cross-brain coherentiegegevens in fNIRS-hyperscanningstudies. Een van de belangrijkste zorgen van Hamilton was dat coherentiemetingen (bijv. WTC) alleen effecten rapporteren als symmetrisch (d.w.z. twee hersenen zijn gecorreleerd en vertonen hetzelfde veranderingspatroon). Veel sociale interacties zijn echter asymmetrisch (bijv. informatiestroom tussen een spreker en een luisteraar) in die zin dat twee deelnemers verschillende rollen kunnen spelen, en het is niet duidelijk of WTC deze informatie kan vastleggen. Hier wordt dit probleem aangepakt door een nieuw raamwerk dat een eenvoudige interpretatie van het vermogen van de dwarsgolfbeweging mogelijk maakt door de kruisgolffase te gebruiken om directionaliteit te detecteren. Dit kader maakt het ook mogelijk om te onderzoeken hoe de dynamiek van interacties zich ontwikkelt en verandert tijdens een taak.

Terwijl WTC- en correlatiemethoden functionele connectiviteit beoordelen, beoordelen andere methoden effectieve connectiviteit, in een poging om de causale invloeden van het ene neurale element boven het andere te extraheren. Overdrachtsentropie is een maat uit de informatietheorie die de overdracht tussen gezamenlijk afhankelijke processen beschrijft²⁶. Een andere verwante methode is Granger causaliteitsanalyse (GCA), die is beschreven als equivalent aan overdrachtsentropie²⁶.

In de bestaande literatuur van fNIRS-hyperscanningstudies is Granger-causaliteitsanalyse (GCA) op grote schaal gebruikt om de koppelingsdirectionaliteit te schatten tussen fNIRS-tijdreeksgegevens die zijn verkregen tijdens een verscheidenheid aan verschillende taken, zoals samenwerking⁵, onderwijs¹⁹ en imitatie¹⁶. GCA maakt gebruik van vector autoregressieve modellen om de directionaliteit van koppeling tussen tijdreeksen in hersengegevens te beoordelen. De causaliteit van Granger is gebaseerd op voorspelling en voorrang: “van een variabele X wordt gezegd dat deze variabele Y ‘G-veroorzaakt’ als het verleden van X de informatie bevat die helpt om de toekomst van Y te voorspellen bovenop informatie die al in het verleden van Y ligt“²⁷. Dienovereenkomstig wordt de G-causaliteit in twee richtingen geanalyseerd: 1) van proefpersoon A naar proefpersoon B en 2) van proefpersoon B naar proefpersoon A.

Hoewel GCA-analyse dient als een aanvullende analyse die gericht is op het bepalen of een hoge coherentiewaarde die wordt verkregen met behulp van een WTC-functie IBS of vertraagde synchronisatie weerspiegelt (het ene signaal leidt het andere), maakt het niet mogelijk om te bepalen of antifasesynchronisatie heeft plaatsgevonden. In traditionele neuroimaging-onderzoeken, waarbij slechts één deelnemer wordt gescand (d.w.z. de “single-brain”-benadering), betekent een antifasepatroon dat de activiteit in het ene hersengebied wordt verhoogd terwijl de activiteit in het andere hersengebied wordt verminderd²⁸. In de hyperscanning-literatuur kan de aanwezigheid van antifasesynchronisatie suggereren dat neurale activering bij de ene proefpersoon toeneemt en tegelijkertijd de neurale activering bij de andere proefpersoon afneemt. Daarom is er behoefte aan een uitgebreid model dat de directionaliteit kan detecteren. Meer specifiek zal dit model in staat zijn om antifasesynchronisatie te detecteren (waarbij de richting van activiteit in één individu tegengesteld is aan die van hun partner) naast in-fasesynchronisatie en vertraagde synchronisatie.

In een poging om tegemoet te komen aan de bezorgdheid dat WTC alleen symmetrische effecten vertoont, waarbij beide hersenen hetzelfde patroon van verandering vertonen²⁵, wordt een nieuwe benadering gepresenteerd om het type interactie te identificeren door de fase van synchronisatie (d.w.z. in-fase, vertraagd of anti-fase) te onderzoeken (zie figuur 2). Hiertoe is een toolbox ontwikkeld die gebruik maakt van de WTC-methode om de verschillende soorten interacties te classificeren. De soorten interacties worden geclassificeerd met behulp van relatieve fasegegevens van cross-wavelet-transformatieanalyse.

Figuur 2: Illustratie van de verschillende faserelaties van enkelvoudige sinusgolven. (A) Wanneer de twee signalen, Signaal 1 (blauwe lijn s) en Signaal 2 (oranje lijns), hun respectievelijke maximum-, minimum- en nulwaarden op hetzelfde tijdstip bereiken, wordt gezegd dat ze in-fase synchronisatie³² vertonen. (B) Wanneer het ene signaal zijn maximale waarde bereikt en het andere signaal op hetzelfde tijdstip de nulwaarde bereikt, wordt gezegd dat ze een vertraagde synchronisatie vertonen (één leidt met 90°)^32,33,34. (C) Wanneer twee tijdreeksen in tegengestelde richting verschuiven, wat betekent dat het ene signaal het maximum bereikt en het andere de minimumwaarde op hetzelfde tijdstip, wordt dit antifasesynchronisatie²⁸ genoemd. (D-P) In alle andere faserelaties tussen twee tijdreeksen leidt het ene signaal het andere. In alle positieve fasen leidt signaal 2 signaal 1 (bijv. panelen E, F, M en N), terwijl in alle negatieve fasen signaal 1 leidend is voor signaal 2 (bijv. panelen D, G, H, O en P). Met name wanneer de absolute waarde van de fase hoger is, wordt het meer onderscheidend welke tijdreeks de andere leidt (bijv. het leiderschap is meer onderscheidend in panel J dan in panel I, en in panel K is het leiderschap meer onderscheidend dan in panel L). Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.