Summary

Комбинированная стимуляция периферических нервов и транскраниальная магнитная стимуляция с контролируемым параметром импульса для зондирования сенсомоторного контроля и обучения

Published: April 21, 2023
doi:

Summary

Афферентное торможение с короткой латентностью (SAI) – это протокол транскраниальной магнитной стимуляции для зондирования сенсомоторной интеграции. В этой статье описывается, как SAI может быть использован для изучения конвергентных сенсомоторных петель в моторной коре во время сенсомоторного поведения.

Abstract

Квалифицированная моторика зависит от эффективной интеграции сенсорной афферентности в соответствующие двигательные команды. Афферентное торможение является ценным инструментом для исследования процедурного и декларативного влияния на сенсомоторную интеграцию во время квалифицированных двигательных действий. В этой рукописи описывается методология и вклад афферентного торможения (SAI) с короткой латентностью для понимания сенсомоторной интеграции. ВОА количественно оценивает влияние конвергентного афферентного залпа на кортикоспинальный двигательный выход, вызванный транскраниальной магнитной стимуляцией (ТМС). Афферентный залп запускается электрической стимуляцией периферического нерва. Стимул ТМС доставляется в место над первичной моторной корой, которое вызывает надежную моторную реакцию в мышце, обслуживаемой этим афферентным нервом. Степень торможения в моторно-вызванном ответе отражает величину афферентного залпа, сходящегося на моторной коре, и включает центральные ГАМКергические и холинергические вклады. Холинергическое вовлечение в ВОА делает ВОА возможным маркером декларативно-процедурных взаимодействий в сенсомоторной работе и обучении. Совсем недавно исследования начали манипулировать направлением тока ТМС в SAI, чтобы разобрать функциональное значение различных сенсомоторных цепей в первичной моторной коре для квалифицированных двигательных действий. Возможность управления дополнительными параметрами импульса (например, шириной импульса) с помощью современного контролируемого импульсного параметра TMS (cTMS) повысила селективность сенсомоторных цепей, исследуемых стимулом TMS, и предоставила возможность создавать более совершенные модели сенсомоторного контроля и обучения. Таким образом, настоящая рукопись посвящена оценке ВОА с использованием cTMS. Тем не менее, принципы, изложенные здесь, также применимы к ВОА, оцениваемому с использованием обычных стимуляторов ТМС с фиксированной шириной импульса и других форм афферентного ингибирования, таких как афферентное торможение с длительной латентностью (LAI).

Introduction

Множественные сенсомоторные петли сходятся в моторной коре, образуя проекции пирамидного тракта на спинальные двигательные нейроны и интернейроны1. Однако вопрос о том, как эти сенсомоторные петли взаимодействуют, формируя кортикоспинальные проекции и двигательное поведение, остается открытым. Афферентное торможение с короткой латентностью (SAI) предоставляет инструмент для исследования функциональных свойств конвергентных сенсомоторных петель в выходе моторной коры. ВОА сочетает моторную корковую транскраниальную магнитную стимуляцию (ТМС) с электрической стимуляцией соответствующего периферического афферентного нерва.

ТМС – это неинвазивный метод безопасной транссинаптической стимуляции пирамидных двигательных нейронов в головном мозгечеловека 2,3. ТМС включает в себя прохождение большого переходного электрического тока через спиральную проволоку, размещенную на коже головы. Переходный характер электрического тока создает быстро изменяющееся магнитное поле, которое индуцирует электрический ток в мозге4. В случае однократного стимула ТМС индуцированный ток активирует серию возбуждающих входов в 5-7 пирамидных двигательных нейронов. Если сила генерируемых возбуждающих входов достаточна, нисходящая активность вызывает контралатеральную мышечную реакцию, известную как моторно-вызванный потенциал (MEP). Латентность MEP отражает время кортикомоторной проводимости8. Амплитуда MEP индексирует возбудимость кортикоспинальных нейронов9. Единичному стимулу ТМС, вызывающему MEP, также может предшествовать обусловливающий стимул10,11,12. Эти парадигмы парных импульсов могут быть использованы для индексации влияния различных пулов интернейронов на кортикоспинальный выход. В случае SAI периферический электрический кондиционирующий стимул используется для зондирования влияния афферентного залпа на двигательную корковую возбудимость11,13,14,15. Относительное время стимуляции ТМС и периферической электрической стимуляции выравнивает действие стимула ТМС на моторную кору с приходом афферентных проекций в моторную кору. Для SAI в дистальных мышцах верхних конечностей стимул срединного нерва обычно предшествует стимулу TMS на 18-24 мс11,13,15,16. В то же время SAI увеличивается по мере увеличения силы афферентного залпа, индуцированного периферическим стимулом, 13,17,18.

Несмотря на тесную связь с внешними свойствами афферентной проекции на моторную кору, ВОА является податливым явлением, участвующим во многих процессах двигательного контроля. Например, SAI снижается в мышцах, относящихся к задаче, перед предстоящим движением 19,20,21, но сохраняется в смежных двигательных представлениях, не относящихся к задаче19,20,22. Предполагается, что чувствительность к релевантности задачи отражает механизм23 торможения объемного звучания, направленный на уменьшение нежелательного привлечения эффекторов. Совсем недавно было высказано предположение, что снижение SAI в эффекторе, относящемся к задаче, может отражать феномен стробирования, связанный с движением, предназначенный для подавления ожидаемого сенсорного сродства21 и облегчения коррекции во время сенсомоторного планирования и выполнения24. Независимо от конкретной функциональной роли, SAI коррелирует со снижением ловкости рук и эффективности обработки25. Измененный SAI также связан с повышенным риском падения у пожилых людей 26 и нарушением сенсомоторной функции при болезни Паркинсона 26,27,28 и у лиц с фокальной дистонией рук 29.

Клинические и фармакологические данные указывают на то, что ингибирующие пути, опосредующие ВОА, чувствительны к центральной холинергической модуляции30. Например, введение антагониста мускариновых ацетилхолиновых рецепторов скополамина снижает SAI31. Напротив, увеличение периода полувыведения ацетилхолина с помощью ингибиторов ацетилхолинэстеразы усиливает SAI32,33. В соответствии с фармакологическими данными, SAI чувствителен к нескольким когнитивным процессам с центральным холинергическим вовлечением, включая возбуждение 34, вознаграждение35, распределение внимания 21,36,37 и память38,39,40. ВОА также изменяется в клинических популяциях с когнитивным дефицитом, связанным с потерей холинергических нейронов, таких как болезнь Альцгеймера 41,42,43,44,45,46,47, болезнь Паркинсона (с легкими когнитивными нарушениями)48,49,50 и легкие когнитивные нарушения 47.С. 51,52. Дифференциальная модуляция ВОА различными бензодиазепинами с дифференциальным сродством к различным типам субъединиц рецепторов γ-аминомасляной кислоты типа А (ГАМКА) позволяет предположить, что пути ингибирования ВОА отличаются от путей, опосредующих другие формы ингибирования парных импульсов30. Например, лоразепам снижает SAI, но усиливает кратковременное торможение коры головного мозга (SICI)53. Золпидем снижает SAI, но мало влияет на SICI53. Диазепам увеличивает SICI, но оказывает незначительное влияние на SAI53. Снижение ВОА этими положительными аллостерическими модуляторами функции рецептора ГАМКА в сочетании с наблюдением, что ГАМК контролирует высвобождение ацетилхолина в стволе мозга икоре 54, привело к гипотезе о том, что ГАМК модулирует холинергический путь, который проецируется на сенсомоторную кору, чтобы влиять на ВОА55.

В последнее время SAI используется для исследования взаимодействия между сенсомоторными петлями, которые устанавливают процессы процедурного моторного контроля, и теми, которые согласовывают процедурные процессы с явными нисходящими целями и процессами когнитивного контроля 21,36,37,38. Центральное холинергическое вовлечение в ВОА31 предполагает, что ВОА может индексировать исполнительное влияние на процедурный сенсомоторный контроль и обучение. Важно отметить, что эти исследования начали выявлять уникальные эффекты познания на конкретные сенсомоторные цепи путем оценки ВОА с использованием различных направлений тока ТМС. В исследованиях ВОА обычно используется задне-передний (ПА) индуцированный ток, в то время как только в нескольких исследованиях ВОА использовался передне-задний (АП) индуцированный ток55. Однако использование ТМС для индуцирования АП по сравнению с током ПА во время оценки ВОА задействует различные сенсомоторные цепи16,56. Например, AP-чувствительные, но не PA-чувствительные сенсомоторные цепи изменяются мозжечковой модуляцией37,56. Кроме того, AP-чувствительные, но не PA-чувствительные сенсомоторные цепи модулируются нагрузкойвнимания 36. Наконец, внимание и мозжечковые влияния могут сходиться в одних и тех же AP-чувствительных сенсомоторных цепях, что приводит к дезадаптивным изменениям в этих цепях37.

Достижения в технологии ТМС обеспечивают дополнительную гибкость для манипулирования конфигурацией стимула ТМС, используемого во время одноимпульсных, парных импульсных и повторяющихся применений57,58. Стимуляторы ТМС (цТМС) с контролируемыми параметрами импульса в настоящее время коммерчески доступны для исследовательского использования во всем мире, и они обеспечивают гибкий контроль над шириной и формойимпульса 57. Повышенная гибкость возникает за счет управления длительностью разряда двух независимых конденсаторов, каждый из которых отвечает за отдельную фазу стимула TMS. Двухфазная или монофазная природа стимула определяется относительной амплитудой разряда от каждого конденсатора, параметром, называемым М-соотношением. В исследованиях cTMS сочетались манипуляции с шириной импульса с различными направлениями тока, чтобы продемонстрировать, что фиксированная длительность импульса, используемая обычными стимуляторами ТМС (70-82 мкс)59,60, вероятно, привлекает сочетание функционально различных сенсомоторных цепей во время SAI 56. Таким образом, cTMS является захватывающим инструментом для дальнейшего распутывания функционального значения различных конвергентных сенсомоторных петель в сенсомоторных характеристиках и обучении.

В этой рукописи подробно описывается уникальный подход SAI к изучению сенсомоторной интеграции, который интегрирует периферическую электрическую стимуляцию с cTMS во время сенсомоторного поведения. Этот подход улучшает типичный подход ВОА, оценивая влияние афферентных проекций на отдельные популяции интернейронов в моторной коре, которые регулируют кортикоспинальный выход во время продолжающегося сенсомоторного поведения. Несмотря на то, что cTMS является относительно новым, она дает явное преимущество в изучении сенсомоторной интеграции в типичных и клинических популяциях. Кроме того, современный подход может быть легко адаптирован для использования с традиционными стимуляторами ТМС и для количественной оценки других форм афферентного торможения и фасилитации, таких как афферентное ингибирование с длительной латентностью (LAI)13 или афферентное облегчение с короткой латентностью (SAF)15.

Protocol

Следующий протокол может быть применен к различным экспериментам. Предоставленная информация подробно описывает эксперимент, в котором SAI используется для количественной оценки сенсомоторной интеграции во время реакции пальца на достоверно или неправильно подобранный зонд. В этом п…

Representative Results

На рисунке 3 показаны примеры необусловленных и обусловленных MEP от одного участника, вызванных в мышце FDI во время сенсомоторной задачи с использованием индуцированного тока PA120 и AP30- (нижний индекс обозначает ширину импульса). Гистограммы в среднем столбце ?…

Discussion

Описанный здесь метод SAI исследует подмножество нейронных путей, которые играют роль в сенсомоторных характеристиках и обучении. Оценка ВОА, в то время как участники выполняют контролируемые сенсомоторные задачи, имеет решающее значение для распутывания сложного вклада многочисленн?…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Авторы признают финансирование со стороны Совета по естественным наукам и инженерным исследованиям (NSERC), Канадского фонда инноваций (CFI) и Исследовательского фонда Онтарио (ORF), присужденное S.K.M.

Materials

Acquisition software (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504/P LabChart Pro version 8
Alcohol prep pads Medline Canada Corporation, Mississauga, ON, Canada 211-MM-05507 Alliance Sterile Medium, Antiseptic Isopropyl Alcohol Pad (200 per box)
Amplifier (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA FE234 Quad Bio Amp
Cotton round Cliganic, San Francisco, CA, USA ‎CL-BE-019-6PK Premium Cotton Rounds (6-pack, 90 per package)
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301-IC 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil (Inverted Current)
cTMS stimulator Rogue Research, Montréal, QC, Canada CTMSMU0101 Elevate cTMS stimulator
Data acquisition board (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504 PowerLab 4/35
Digital to analog board National Instruments, Austin, TX, USA 782251-01 NI USB-6341, X Series DAQ Device with BNC Termination
Dispoable adhesive electrodes (for EMG) Covidien, Dublin, Ireland 31112496 Kendal 130 Foam Electrodes
Electrogel Electrodestore.com E9 Electro-Gel for Electro-Cap (16 oz jar)
Nuprep Weaver and Company, Aurora, CO, USA 10-30 Nuprep skin prep gel (3-pack of 4 oz tubes) 
Peripheral electrical stimulator Digitimer, Hertfordshire, UK DS7R  DS7R High Voltage Constant Current Stimulator
Reusable bar electrode Electrodestore.com DDA-30 Black Bar Electrode, Flat, Cathode Distal
Software (for behaviour and stimulator triggering) National Instruments, Austin, TX, USA 784503-35 Labview 2020
TMS stereotactic coil guidance system Rogue Research, Montréal, QC, Canada KITBSF0404 BrainSight Neuronavigation System
Transpore tape 3M, Saint Paul, MN, USA 50707387794571 Transpore Medical Tape (1 in x 10 yds)

References

  1. Bizzi, E., Ajemian, R. From motor planning to execution: a sensorimotor loop perspective. Journal of Neurophysiology. 124 (6), 1815-1823 (2020).
  2. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve Supplement. 9, S26-S32 (2000).
  3. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: A primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  4. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  5. Day, B. L., et al. Electric and magnetic stimulation of human motor cortex – Surface EMG and single motor unit responses. Journal of Physiology. 412, 449-473 (1989).
  6. Di Lazzaro, V., et al. Comparison of descending volleys evoked by transcranial magnetic and electric stimulation in conscious humans. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 109 (5), 397-401 (1998).
  7. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Corticospinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. Journal of Physiology. 592 (19), 4115-4128 (2014).
  8. Chen, R., et al. The clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 119 (3), 504-532 (2008).
  9. Rossini, P. M. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  10. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  11. Tokimura, H., et al. Short latency inhibition of human hand motor cortex by somatosensory input from the hand. The Journal of Physiology. 523, 503-513 (2000).
  12. Nakamura, H., Kitagawa, H., Kawaguchi, Y., Tsuji, H. Intracortical facilitation and inhibition after transcranial magnetic stimulation in conscious humans. The Journal of Physiology. 498, 817-823 (1997).
  13. Chen, R., Corwell, B., Hallett, M. Modulation of motor cortex excitability by median nerve and digit stimulation. Experimental Brain Research. 129 (1), 77-86 (1999).
  14. Asmussen, M. J., Jacobs, M. F., Lee, K. G., Zapallow, C. M., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition modulation during finger movement. PLoS One. 8 (4), e60496 (2013).
  15. Devanne, H. Afferent-induced facilitation of primary motor cortex excitability in the region controlling hand muscles in humans. European Journal of Neuroscience. 30 (3), 439-448 (2009).
  16. Ni, Z., et al. Transcranial magnetic stimulation in different current directions activates separate cortical circuits. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 749-756 (2011).
  17. Bailey, A. Z., Asmussen, M. J., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition determined by the sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 116 (2), 637-644 (2016).
  18. Fischer, M., Orth, M. Short-latency sensory afferent inhibition: conditioning stimulus intensity, recording site, and effects of 1 Hz repetitive TMS. Brain Stimulation. 4 (4), 202-209 (2011).
  19. Voller, B., et al. Short-latency afferent inhibition during selective finger movement. Experimental Brain Research. 169 (2), 226-231 (2006).
  20. Asmussen, M. J., et al. Modulation of short-latency afferent inhibition depends on digit and task-relevance. PLoS One. 9 (8), e104807 (2014).
  21. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention focus modulates afferent input to motor cortex during skilled action. Human Movement Science. 74, 102716 (2020).
  22. Bonassi, G., et al. Selective sensorimotor modulation operates during cognitive representation of movement. Neuroscience. 409, 16-25 (2019).
  23. Beck, S., Hallett, M. Surround inhibition in the motor system. Experimental Brain Research. 210 (2), 165-172 (2011).
  24. Seki, K., Fetz, E. E. Gating of sensory input at spinal and cortical levels during preparation and execution of voluntary movement. Journal of Neuroscience. 32 (3), 890-902 (2012).
  25. Young-Bernier, M., Davidson, P. S., Tremblay, F. Paired-pulse afferent modulation of TMS responses reveals a selective decrease in short latency afferent inhibition with age. Neurobiology of Aging. 33 (4), 1-11 (2012).
  26. Pelosin, E., et al. Attentional control of gait and falls: Is cholinergic dysfunction a common substrate in the elderly and Parkinson’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience. 8, 104 (2016).
  27. Dubbioso, R., Manganelli, F., Siebner, H. R., Di Lazzaro, V. Fast intracortical sensory-motor integration: A window into the pathophysiology of Parkinson’s disease. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 111 (2019).
  28. Oh, E., et al. Olfactory dysfunction in early Parkinson’s disease is associated with short latency afferent inhibition reflecting central cholinergic dysfunction. Clinical Neurophysiology. 128 (6), 1061-1068 (2017).
  29. Richardson, S. P., et al. Changes in short afferent inhibition during phasic movement in focal dystonia. Muscle & Nerve. 37 (3), 358-363 (2008).
  30. Ziemann, U., et al. TMS and drugs revisited 2014. Clinical Neurophysiology. 126 (10), 1847-1868 (2015).
  31. Di Lazzaro, V. Muscarinic receptor blockade has differential effects on the excitability of intracortical circuits in the human motor cortex. Experimental Brain Research. 135 (4), 455-461 (2000).
  32. Di Lazzaro, V., et al. Neurophysiological predictors of long term response to AChE inhibitors in AD patients. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry. 76 (8), 1064-1069 (2005).
  33. Fujiki, M., Hikawa, T., Abe, T., Ishii, K., Kobayashi, H. Reduced short latency afferent inhibition in diffuse axonal injury patients with memory impairment. Neuroscience Letters. 405 (3), 226-230 (2006).
  34. Koizume, Y., Hirano, M., Kubota, S., Tanaka, S., Funase, K. Relationship between the changes in M1 excitability after motor learning and arousal state as assessed by short-latency afferent inhibition. Behavioral Brain Research. 330, 56-62 (2017).
  35. Thabit, M. N., et al. Momentary reward induce changes in excitability of primary motor cortex. Clinical Neurophysiology. 122 (9), 1764-1770 (2011).
  36. Mirdamadi, J. L., Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention modulates specific motor cortical circuits recruited by transcranial magnetic stimulation. Neuroscience. 359, 151-158 (2017).
  37. Mirdamadi, J. L., Meehan, S. K. Specific sensorimotor interneuron circuits are sensitive to cerebellar-attention interactions. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 920526 (2022).
  38. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Verbal working memory modulates afferent circuits in motor cortex. European Journal of Neuroscience. 48 (10), 3117-3125 (2018).
  39. Mineo, L., et al. Modulation of sensorimotor circuits during retrieval of negative autobiographical memories: Exploring the impact of personality dimensions. Neuropsychologia. 110, 190-196 (2018).
  40. Bonnì, S., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Koch, G. Real-time activation of central cholinergic circuits during recognition memory. European Journal of Neuroscience. 45 (11), 1485-1489 (2017).
  41. Nardone, R., et al. Abnormal short latency afferent inhibition in early Alzheimer’s disease: A transcranial magnetic demonstration. Journal of Neural Transmission. 115 (11), 1557-1562 (2008).
  42. Nardone, R., Bratti, A., Tezzon, F. Motor cortex inhibitory circuits in dementia with Lewy bodies and in Alzheimer’s disease. Journal of Neural Transmission. 113 (11), 1679-1684 (2006).
  43. Di Lazzaro, V., et al. In vivo cholinergic circuit evaluation in frontotemporal and Alzheimer dementias. Neurology. 66 (7), 1111-1113 (2006).
  44. Di Lazzaro, V., et al. Functional evaluation of cerebral cortex in dementia with Lewy bodies. NeuroImage. 37 (2), 422-429 (2007).
  45. Di Lazzaro, V., et al. In vivo functional evaluation of central cholinergic circuits in vascular dementia. Clinical Neurophysiology. 119 (11), 2494-2500 (2008).
  46. Marra, C., et al. Central cholinergic dysfunction measured "in vivo" correlates with different behavioral disorders in Alzheimer’s disease and dementia with Lewy body. Brain Stimulation. 5 (4), 533-538 (2012).
  47. Mimura, Y., et al. Neurophysiological biomarkers using transcranial magnetic stimulation in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment: A systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 121, 47-59 (2021).
  48. Yarnall, A. J., et al. Short latency afferent inhibition: a biomarker for mild cognitive impairment in Parkinson’s disease. Movement Disorders. 28 (9), 1285-1288 (2013).
  49. Celebi, O., Temuçin, C. M., Elibol, B., Saka, E. Short latency afferent inhibition in Parkinson’s disease patients with dementia. Movement Disorders. 27 (8), 1052-1055 (2012).
  50. Martin-Rodriguez, J. F., Mir, P. Short-afferent inhibition and cognitive impairment in Parkinson’s disease: A quantitative review and challenges. Neuroscience Letters. 719, 133679 (2020).
  51. Nardone, R., et al. Short latency afferent inhibition differs among the subtypes of mild cognitive impairment. Journal of Neural Transmission. 119 (4), 463-471 (2012).
  52. Tsutsumi, R., et al. Reduced interhemispheric inhibition in mild cognitive impairment. Experimental Brain Research. 218 (1), 21-26 (2012).
  53. Di Lazzaro, V., et al. Segregating two inhibitory circuits in human motor cortex at the level of GABAA receptor subtypes: A TMS study. Clinical Neurophysiology. 118 (10), 2207-2214 (2007).
  54. Giorgetti, M., et al. Local GABAergic modulation of acetylcholine release from the cortex of freely moving rats. European Journal of Neuroscience. 12 (6), 1941-1948 (2000).
  55. Turco, C. V., Toepp, S. L., Foglia, S. D., Dans, P. W., Nelson, A. J. Association of short- and long-latency afferent inhibition with human behavior. Clinical Neurophysiology. 132 (7), 1462-1480 (2021).
  56. Hannah, R., Rothwell, J. C. Pulse duration as well as current direction determines the specificity of transcranial magnetic stimulation of motor cortex during contraction. Brain Stimulation. 10 (1), 106-115 (2017).
  57. Peterchev, A. V., D’Ostilio, K., Rothwell, J. C., Murphy, D. L. Controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulator with enhanced circuit topology and pulse shaping. Journal of Neural Engineering. 11 (5), 056023 (2014).
  58. Peterchev, A. V., Murphy, D. L., Lisanby, S. H. Repetitive transcranial magnetic stimulator with controllable pulse parameters (cTMS). Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. 2010, 2922-2926 (2010).
  59. Rothkegel, H., Sommer, M., Paulus, W., Lang, N. Impact of pulse duration in single pulse TMS. Clinical Neurophysiology. 121 (11), 1915-1921 (2010).
  60. MagPro Family User Guide. MagVenture A/S Available from: https://tsgdoc.socsci.ru.nl/images/a/ac/Magpro_family.pdf (2022)
  61. Bashir, S., Edwards, D., Pascual-Leone, A. Neuronavigation increases the physiologic and behavioral effects of low-frequency rTMS of primary motor cortex in healthy subjects. Brain Topography. 24 (1), 54-64 (2011).
  62. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  63. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  64. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  65. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  66. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Effects of short latency afferent inhibition on short interval intracortical inhibition. Journal of Neurophysiology. 111 (6), 1350-1361 (2013).
  67. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Interactions between short latency afferent inhibition and long interval intracortical inhibition. Experimental Brain Research. 199 (2), 177-183 (2009).
  68. Turco, C. V., El-Sayes, J., Fassett, H. J., Chen, R., Nelson, A. J. Modulation of long-latency afferent inhibition by the amplitude of sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 610-618 (2017).
  69. Sakai, K., et al. Preferential activation of different I waves by transcranial magnetic stimulation with a figure-of-eight-shaped coil. Experimental Brain Research. 113 (1), 24-32 (1997).
  70. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  71. . ClinicalResearcher.org Available from: https://www.clinicalresearcher.org/software.htm (2022)
  72. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  73. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  74. Cash, R. F., Isayama, R., Gunraj, C. A., Ni, Z., Chen, R. The influence of sensory afferent input on local motor cortical excitatory circuitry in humans. Journal of Physiology. 593 (7), 1667-1684 (2015).
  75. Hayes, K. D., Khan, M. E. R., Barclay, N. E., Meehan, S. K. The persistent effects of sports-related concussion during adolescence on sensorimotor integration. Canadian Association for Neuroscience Meeting. , (2022).
  76. Turco, C. V., et al. Short- and long-latency afferent inhibition; Uses, mechanisms and influencing factors. Brain Stimulation. 11 (1), 59-74 (2018).
  77. Casula, E. P., Rocchi, L., Hannah, R., Rothwell, J. C. Effects of pulse width, waveform and current direction in the cortex: A combined cTMS-EEG study. Brain Stimulation. 11 (5), 1063-1070 (2018).
  78. D’Ostilio, K., et al. Effect of coil orientation on strength-duration time constant and I-wave activation with controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 675-683 (2016).
  79. Barclay, N. E., Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Program No. 474.08.The contribution of oscillatory activity to the modulation of different sensorimotor circuits under varying working memory load. Society for Neuroscience Annual Meeting. , (2022).
  80. Dubbioso, R., Raffin, E., Karabanov, A., Thielscher, A., Siebner, H. R. Centre-surround organization of fast sensorimotor integration in human motor hand area. NeuroImage. 158, 37-47 (2017).
  81. Adams, F. C., et al. Tactile sensorimotor training does not alter short- and long-latency afferent inhibition. Neuroreport. 34 (3), 123-127 (2023).
  82. Paparella, G., Rocchi, L., Bologna, M., Berardelli, A., Rothwell, J. Differential effects of motor skill acquisition on the primary motor and sensory cortices in healthy humans. Journal of Physiology. 598 (18), 4031-4045 (2020).
  83. Deveci, S., et al. Effect of the brain-derived neurotrophic factor gene Val66Met polymorphism on sensory-motor integration during a complex motor learning exercise. Brain Research. 1732, 146652 (2020).
  84. Turco, C. V., Locke, M. B., El-Sayes, J., Tommerdahl, M., Nelson, A. J. Exploring behavioral correlates of afferent inhibition. Brain Sciences. 8 (4), 64 (2018).
  85. Mang, C. S., Bergquist, A. J., Roshko, S. M., Collins, D. F. Loss of short-latency afferent inhibition and emergence of afferent facilitation following neuromuscular electrical stimulation. Neuroscience Letters. 529 (1), 80-85 (2012).
  86. Mirdamadi, J. L., Block, H. J. Somatosensory changes associated with motor skill learning. Journal of Neurophysiology. 123 (3), 1052-1062 (2020).
  87. Bologna, M., et al. Bradykinesia in Alzheimer’s disease and its neurophysiological substrates. Clinical Neurophysiology. 131 (4), 850-858 (2020).
  88. Schirinzi, T. Amyloid-mediated cholinergic dysfunction in motor impairment related to Alzheimer’s disease. Journal of Alzheimer’s Disease. 64 (2), 525-532 (2018).
  89. Cohen, L. G., Starr, A. Localization, timing and specificity of gating of somatosensory evoked potentials during active movement in man. Brain. 110 (2), 451-467 (1987).
  90. Brown, K. E., et al. The reliability of commonly used electrophysiology measures Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. Brain Stimulation. 10 (6), 1102-1111 (2017).
  91. Turco, C. V., Pesevski, A., McNicholas, P. D., Beaulieu, L. D., Nelson, A. J. Reliability of transcranial magnetic stimulation measures of afferent inhibition. Brain Research. 1723, 146394 (2019).
  92. Rehsi, R. S., et al. Investigating the intra-session reliability of short and long latency afferent inhibition. Clinical Neurophysiology Practice. 8, 16-23 (2023).
  93. Toepp, S. L., Turco, C. V., Rehsi, R. S., Nelson, A. J. The distribution and reliability of TMS-evoked short- and long-latency afferent interactions. PLoS One. 16 (12), e0260663 (2021).
  94. Alle, H., Heidegger, T., Krivanekova, L., Ziemann, U. Interactions between short-interval intracortical inhibition and short-latency afferent inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology-London. 587 (21), 5163-5176 (2009).
  95. Noda, Y., et al. A combined TMS-EEG study of short-latency afferent inhibition in the motor and dorsolateral prefrontal cortex. Journal of Neurophysiology. 116 (3), 938-948 (2016).
  96. Noda, Y. Reduced prefrontal short-latency afferent inhibition in older adults and its relation to executive function: A TMS-EEG study. Frontiers in Aging Neuroscience. 9, 119 (2017).
  97. Noda, Y., et al. Reduced short-latency afferent inhibition in prefrontal but not motor cortex and its association with executive function in schizophrenia: A combined TMS-EEG study. Schizophrenia Bulletin. 44 (1), 193-202 (2018).

Play Video

Cite This Article
Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Combined Peripheral Nerve Stimulation and Controllable Pulse Parameter Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Sensorimotor Control and Learning. J. Vis. Exp. (194), e65212, doi:10.3791/65212 (2023).

View Video