JoVE Journal > Neuroscience
Summary
Abstract
Introduction
Protocol
Results
Discussion
Disclosures
Acknowledgements
Materials
References
עברית

Automatically Generated
Please note that all translations are automatically generated. Click here for the English version.
Neuroscience

גירוי עצבי היקפי משולב ופרמטר דופק נשלט גירוי מגנטי תוך גולגולתי לבדיקת בקרה סנסומוטורית ולמידה

Published: April 21, 2023
doi:
10.3791/65212
, ,
1Department of Kinesiology and Health Sciences,University of Waterloo

Summary

Short-latency afferent inhibition (SAI) הוא פרוטוקול גירוי מגנטי טרנס-גולגולתי לבדיקת אינטגרציה סנסומוטורית. מאמר זה מתאר כיצד SAI יכול לשמש לחקר הלולאות התחושתי-תנועתיות המתכנסות בקליפת המוח המוטורית במהלך התנהגות סנסומוטורית.

Abstract

יכולת מוטורית מיומנת תלויה בשילוב יעיל של רגש חושי בפקודות המוטוריות המתאימות. עיכוב רגשי מספק כלי רב ערך לחקירת ההשפעה הפרוצדורלית וההצהרתית על אינטגרציה סנסומוטורית במהלך פעולות מוטוריות מיומנות. כתב יד זה מתאר את המתודולוגיה והתרומות של עיכוב אפירנטי בהשהיה קצרה (SAI) להבנת אינטגרציה סנסומוטורית. SAI מכמת את ההשפעה של מטח מתכנס על התפוקה המוטורית הקורטיקוספינלית המתעוררת על ידי גירוי מגנטי טרנס-גולגולתי (TMS). מטח afferent מופעל על ידי גירוי חשמלי של עצב היקפי. גירוי TMS מועבר למיקום מעל קליפת המוח המוטורית הראשונית שמעורר תגובה מוטורית אמינה בשריר המשרת את אותו עצב רגשי. מידת העיכוב בתגובה המוטורית משקפת את עוצמת המטח הרגשי המתכנס לקליפת המוח המוטורית ומערבת תרומות GABAergic וכולינרגיות מרכזיות. המעורבות הכולינרגית ב-SAI הופכת את SAI לסמן אפשרי של אינטראקציות הצהרתיות-פרוצדורליות בביצועים סנסומוטוריים ובלמידה. לאחרונה, מחקרים החלו לתמרן את כיוון זרם ה-TMS ב-SAI כדי להבין את המשמעות התפקודית של מעגלים סנסומוטוריים מובחנים בקליפת המוח המוטורית הראשונית עבור פעולות מוטוריות מיומנות. היכולת לשלוט בפרמטרי פולס נוספים (למשל, רוחב הדופק) באמצעות פרמטר הדופק הנשלט המתקדם TMS (cTMS) שיפרה את הסלקטיביות של המעגלים הסנסומוטוריים שנחקרו על ידי גירוי TMS וסיפקה הזדמנות ליצור מודלים מעודנים יותר של שליטה סנסומוטורית ולמידה. לכן, כתב היד הנוכחי מתמקד בהערכת SAI באמצעות cTMS. עם זאת, העקרונות המתוארים כאן חלים גם על SAI המוערך באמצעות ממריצי TMS קונבנציונליים ברוחב פולס קבוע וצורות אחרות של עיכוב afferent, כגון עיכוב afferent השהיה ארוכה (LAI).

Introduction

לולאות סנסומוטוריות מרובות מתכנסות בקליפת המוח המוטורית כדי לעצב הקרנות של דרכי הפירמידה לנוירונים מוטוריים בעמוד השדרה ולנוירונים בין-עצביים1. עם זאת, כיצד לולאות סנסומוטוריות אלה מתקשרות כדי לעצב הקרנות קורטיקוספינליות והתנהגות מוטורית נותרה שאלה פתוחה. Short-latency afferent inhibition (SAI) מספק כלי לבדיקת התכונות התפקודיות של לולאות סנסומוטוריות מתכנסות בפלט קליפת המוח המוטורית. SAI משלב גירוי מגנטי טרנס-גולגולתי מוטורי בקליפת המוח (TMS) עם גירוי חשמלי של עצב העצב ההיקפי המתאים.

TMS היא שיטה לא פולשנית לגירוי בטוח של נוירונים מוטוריים פירמידליים באופן טרנס-סינפטי במוח האנושי 2,3. TMS כרוך בהעברת זרם חשמלי גדול וחולף דרך חוט מפותל המונח על הקרקפת. אופיו הארעי של הזרם החשמלי יוצר שדה מגנטי המשתנה במהירות ומשרה זרם חשמלי במוח4. במקרה של גירוי TMS יחיד, הזרם המושרה מפעיל סדרה של קלטים מעוררים לנוירונים המוטוריים הפירמידליים 5-7. אם עוצמת הקלט המעורר שנוצר מספיקה, הפעילות היורדת מעוררת תגובה שרירית נגדית המכונה פוטנציאל מעורר מוטורי (MEP). החביון של MEP משקף את זמן ההולכה הקורטיקומוטורי8. המשרעת של MEP אינדקס את ההתרגשות של נוירונים קורטיקוספינליים9. לגירוי ה-TMS היחיד שמעורר את ה-MEP יכול להקדים גם גירוי התניה10,11,12. ניתן להשתמש בפרדיגמות דופק זוגי אלה כדי לאנדקס את ההשפעות של מאגרים בין-עצביים שונים על התפוקה הקורטיקוספינלית. במקרה של SAI, גירוי ההתניה החשמלית ההיקפית משמש כדי לחקור את ההשפעה של מטח afferent על עוררות קליפת המוח המוטורית11,13,14,15. התזמון היחסי של גירוי TMS וגירוי חשמלי היקפי מיישר את פעולת גירוי ה-TMS על קליפת המוח המוטורית עם הגעת ההקרנות הafferent לקליפת המוח המוטורית. עבור SAI בשרירי הגפיים העליונות הדיסטליים, הגירוי העצבי החציוני בדרך כלל מקדים את גירוי TMS ב-18-24 מילישניות 11,13,15,16. במקביל, SAI גדל ככל שעוצמת המטח הרגשי המושרה על ידי הגירוי ההיקפי עולה13,17,18.

למרות הקשר החזק שלה עם התכונות החיצוניות של הקרנה afferent לקליפת המוח המוטורית, SAI היא תופעה גמישה המעורבת בתהליכי בקרה מוטוריים רבים. לדוגמה, SAI מופחת בשרירים הרלוונטיים למשימה לפני תנועה מתקרבת 19,20,21 אך נשמר בייצוגים מוטוריים סמוכים שאינם רלוונטיים למשימה19,20,22. הרגישות לרלוונטיות המשימה משוערת כמשקפת מנגנון עיכוב היקפי23 שמטרתו להפחית גיוס משפיעים לא רצויים. לאחרונה הוצע כי הירידה ב-SAI באפקט הרלוונטי למשימה עשויה לשקף תופעת גטינג תלוית תנועה שנועדה לדכא את הרגש החושי הצפוי21 ולהקל על תיקונים במהלך תכנון וביצוע סנסומוטורי24. ללא קשר לתפקיד הפונקציונלי הספציפי, SAI מתואם עם הפחתה במיומנות ידנית וביעילות עיבוד25. שינוי SAI קשור גם לסיכון מוגבר לנפילה בקרב מבוגרים בני 26 ופגיעה בתפקוד התחושתי-מוטורי במחלת פרקינסון 26,27,28 ואנשים עם דיסטוניה מוקדית ביד 29.

עדויות קליניות ופרמקולוגיות מצביעות על כך שהמסלולים המעכבים המתווכים SAI רגישים למודולציה כולינרגית מרכזית30. לדוגמה, מתן אנטגוניסט קולטן אצטילכולין מוסקריני scopolamine מפחית SAI31. לעומת זאת, הגדלת זמן מחצית החיים של אצטילכולין באמצעות מעכבי אצטילכולין אסטראז משפרת את SAI32,33. בהתאם לראיות פרמקולוגיות, SAI רגיש למספר תהליכים קוגניטיביים עם מעורבות כולינרגית מרכזית, כולל עוררות34, תגמול 35, הקצאת תשומת לב 21,36,37 וזיכרון38,39,40. SAI משתנה גם באוכלוסיות קליניות עם ליקויים קוגניטיביים הקשורים לאובדן נוירונים כולינרגיים, כגון מחלת אלצהיימר 41,42,43,44,45,46,47, מחלת פרקינסון (עם ליקוי קוגניטיבי קל)48,49,50, וליקוי קוגניטיבי קל 47,51,52. האפנון הדיפרנציאלי של SAI על ידי בנזודיאזפינים שונים עם זיקות דיפרנציאליות עבור סוגים שונים של קולטני חומצה γ-אמינובוטירית מסוג A (GABAA) מצביע על כך שהמסלולים מעכבי SAI נבדלים ממסלולים המתווכים צורות אחרות של עיכוב דופק זוגי30. לדוגמה, lorazepam מפחית SAI אבל משפר עיכוב קליפת המוח במרווחים קצרים (SICI)53. Zolpidem מפחית SAI אבל יש השפעה מועטה על SICI53. דיאזפם מגדיל את SICI אך יש לו השפעה מועטה על SAI53. הירידה ב- SAI על ידי מודולטורים אלוסטריים חיוביים אלה של תפקוד קולטן GABAA, יחד עם התצפית כי GABA שולט בשחרור אצטילכולין בגזע המוח ובקליפת המוח54, הובילו להשערה כי GABA מווסת את המסלול הכולינרגי המקרין לקליפת המוח התחושתית-תנועתית להשפיע על SAI55.

לאחרונה, נעשה שימוש ב- SAI כדי לחקור אינטראקציות בין הלולאות הסנסומוטוריות הקובעות תהליכי בקרה מוטוריים פרוצדורליים לבין אלה המיישרות תהליכים פרוצדורליים למטרות מפורשות מלמעלה למטה ותהליכי בקרה קוגניטיביים 21,36,37,38. המעורבות הכולינרגית המרכזית ב- SAI31 מצביעה על כך ש- SAI עשוי לסמן השפעה ניהולית על שליטה סנסומוטורית פרוצדורלית ולמידה. חשוב לציין כי מחקרים אלה החלו לזהות את ההשפעות הייחודיות של קוגניציה על מעגלים סנסומוטוריים ספציפיים על ידי הערכת SAI באמצעות כיווני זרם TMS שונים. מחקרי SAI משתמשים בדרך כלל בזרם המושרה אחורי-קדמי (PA), בעוד שרק קומץ מחקרי SAI השתמשו בזרם המושרה קדמי-אחורי (AP)55. עם זאת, שימוש ב-TMS כדי להשרות AP בהשוואה לזרם PA במהלך הערכת SAI מגייס מעגלים סנסומוטוריים נפרדים16,56. לדוגמה, מעגלים סנסומוטוריים רגישים ל-AP, אך לא רגישים ל-PA, משתנים על-ידי אפנון המוח הקטן37,56. יתר על כן, מעגלים סנסומוטוריים רגישים ל-AP, אך לא רגישים ל-PA, מווסתים על ידי עומס קשב36. לבסוף, השפעות הקשב והמוח הקטן עשויות להתכנס על אותם מעגלים סנסומוטוריים רגישים ל-AP, מה שמוביל לשינויים לא אדפטיביים במעגלים אלה37.

ההתקדמות בטכנולוגיית TMS מספקת גמישות נוספת למניפולציה של תצורת גירוי TMS המופעל במהלך פעימה יחידה, פעימה זוגית ויישומים חוזרים57,58. ממריצי TMS (cTMS) של פרמטר דופק ניתנים לשליטה זמינים כעת באופן מסחרי לשימוש מחקרי ברחבי העולם, ואלה מספקים שליטה גמישה על רוחב הדופק וצורתו57. הגמישות המוגברת נובעת משליטה על משך הפריקה של שני קבלים עצמאיים, שכל אחד מהם אחראי על פאזה נפרדת של גירוי TMS. האופי הדו-פאזי או המונופאזי של הגירוי נשלט על ידי משרעת הפריקה היחסית מכל קבל, פרמטר הנקרא יחס M. מחקרי cTMS שילבו מניפולציה של רוחב פולס עם כיווני זרם שונים כדי להדגים כי רוחב הפולסים הקבוע המשמש את ממריצי TMS קונבנציונליים (70-82 μs)59,60 ככל הנראה מגייס שילוב של מעגלים סנסומוטוריים מובחנים מבחינה תפקודית במהלך SAI 56. לכן, cTMS הוא כלי מרגש להתיר עוד יותר את המשמעות הפונקציונלית של לולאות סנסומוטוריות מתכנסות שונות בביצועים סנסומוטוריים ובלמידה.

כתב יד זה מפרט גישת SAI ייחודית לחקר אינטגרציה סנסומוטורית המשלבת גירוי חשמלי היקפי עם cTMS במהלך התנהגויות סנסומוטוריות. גישה זו משפרת את גישת SAI הטיפוסית על ידי הערכת ההשפעה של הקרנות afferent על אוכלוסיות בין-נוירונים נבחרות בקליפת המוח המוטורית השולטות בתפוקה הקורטיקוספנלית במהלך התנהגות סנסומוטורית מתמשכת. למרות שהוא חדש יחסית, cTMS מספק יתרון מובהק בחקר אינטגרציה סנסומוטורית באוכלוסיות טיפוסיות וקליניות. יתר על כן, ניתן להתאים בקלות את הגישה הנוכחית לשימוש עם ממריצי TMS קונבנציונליים ולכמת צורות אחרות של עיכוב והנחיה של afferent, כגון עיכוב afferent (LAI)13 או הנחיית afferent (SAF)15.

Protocol

ניתן ליישם את הפרוטוקול הבא על ניסויים שונים. המידע שנמסר מפרט ניסוי שבו SAI משמש לכימות אינטגרציה סנסומוטורית במהלך תגובת אצבע לגשושית בעלת רמז תקף או לא חוקי. בפרוטוקול זה, SAI מוערך ללא משימה, ואז במקביל במהלך המשימה הסנסומוטורית המרומזת, ואז שוב ללא משימה. ניתן להחליף את ממריץ cTMS בכל ממריץ…

Representative Results

איור 3 מדגים דוגמאות של MEPs בלתי מותנים ומותנים ממשתתף יחיד שהופעל בשריר ה-FDI במהלך המשימה התחושתית-מוטורית באמצעות PA120 ו-AP30- (כתב תחתי מציין רוחב פולס) המושרה זרם. תרשימי העמודות בעמודה האמצעית מדגימים את אמפליטודות MEP משיא לשיא עבור הניסויים הבלתי מותנים והמותני…

Discussion

שיטת SAI המתוארת כאן בוחנת תת-קבוצה של מסלולים עצביים הממלאים תפקיד בביצועים סנסומוטוריים ובלמידה. הערכת SAI בזמן שהמשתתפים מבצעים משימות סנסומוטוריות מבוקרות היא קריטית להתרת התרומות המורכבות של הלולאות הסנסומוטוריות הרבות המתכנסות לנוירונים קורטיקוספינליים מוטוריים כדי לעצב את התפוקה…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

המחברים מודים על מימון ממועצת המחקר למדעי הטבע וההנדסה (NSERC), קרן קנדה לחדשנות (CFI) וקרן המחקר של אונטריו (ORF) שהוענקה ל- S.K.M.

Materials

Acquisition software (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504/P LabChart Pro version 8
Alcohol prep pads Medline Canada Corporation, Mississauga, ON, Canada 211-MM-05507 Alliance Sterile Medium, Antiseptic Isopropyl Alcohol Pad (200 per box)
Amplifier (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA FE234 Quad Bio Amp
Cotton round Cliganic, San Francisco, CA, USA ‎CL-BE-019-6PK Premium Cotton Rounds (6-pack, 90 per package)
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301-IC 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil (Inverted Current)
cTMS stimulator Rogue Research, Montréal, QC, Canada CTMSMU0101 Elevate cTMS stimulator
Data acquisition board (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504 PowerLab 4/35
Digital to analog board National Instruments, Austin, TX, USA 782251-01 NI USB-6341, X Series DAQ Device with BNC Termination
Dispoable adhesive electrodes (for EMG) Covidien, Dublin, Ireland 31112496 Kendal 130 Foam Electrodes
Electrogel Electrodestore.com E9 Electro-Gel for Electro-Cap (16 oz jar)
Nuprep Weaver and Company, Aurora, CO, USA 10-30 Nuprep skin prep gel (3-pack of 4 oz tubes) 
Peripheral electrical stimulator Digitimer, Hertfordshire, UK DS7R  DS7R High Voltage Constant Current Stimulator
Reusable bar electrode Electrodestore.com DDA-30 Black Bar Electrode, Flat, Cathode Distal
Software (for behaviour and stimulator triggering) National Instruments, Austin, TX, USA 784503-35 Labview 2020
TMS stereotactic coil guidance system Rogue Research, Montréal, QC, Canada KITBSF0404 BrainSight Neuronavigation System
Transpore tape 3M, Saint Paul, MN, USA 50707387794571 Transpore Medical Tape (1 in x 10 yds)
DOWNLOAD MATERIALS LIST

References

  1. Bizzi, E., Ajemian, R. From motor planning to execution: a sensorimotor loop perspective. Journal of Neurophysiology. 124 (6), 1815-1823 (2020).
  2. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve Supplement. 9, S26-S32 (2000).
  3. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: A primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  4. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  5. Day, B. L., et al. Electric and magnetic stimulation of human motor cortex – Surface EMG and single motor unit responses. Journal of Physiology. 412, 449-473 (1989).
  6. Di Lazzaro, V., et al. Comparison of descending volleys evoked by transcranial magnetic and electric stimulation in conscious humans. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 109 (5), 397-401 (1998).
  7. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Corticospinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. Journal of Physiology. 592 (19), 4115-4128 (2014).
  8. Chen, R., et al. The clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 119 (3), 504-532 (2008).
  9. Rossini, P. M. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  10. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  11. Tokimura, H., et al. Short latency inhibition of human hand motor cortex by somatosensory input from the hand. The Journal of Physiology. 523, 503-513 (2000).
  12. Nakamura, H., Kitagawa, H., Kawaguchi, Y., Tsuji, H. Intracortical facilitation and inhibition after transcranial magnetic stimulation in conscious humans. The Journal of Physiology. 498, 817-823 (1997).
  13. Chen, R., Corwell, B., Hallett, M. Modulation of motor cortex excitability by median nerve and digit stimulation. Experimental Brain Research. 129 (1), 77-86 (1999).
  14. Asmussen, M. J., Jacobs, M. F., Lee, K. G., Zapallow, C. M., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition modulation during finger movement. PLoS One. 8 (4), e60496 (2013).
  15. Devanne, H. Afferent-induced facilitation of primary motor cortex excitability in the region controlling hand muscles in humans. European Journal of Neuroscience. 30 (3), 439-448 (2009).
  16. Ni, Z., et al. Transcranial magnetic stimulation in different current directions activates separate cortical circuits. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 749-756 (2011).
  17. Bailey, A. Z., Asmussen, M. J., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition determined by the sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 116 (2), 637-644 (2016).
  18. Fischer, M., Orth, M. Short-latency sensory afferent inhibition: conditioning stimulus intensity, recording site, and effects of 1 Hz repetitive TMS. Brain Stimulation. 4 (4), 202-209 (2011).
  19. Voller, B., et al. Short-latency afferent inhibition during selective finger movement. Experimental Brain Research. 169 (2), 226-231 (2006).
  20. Asmussen, M. J., et al. Modulation of short-latency afferent inhibition depends on digit and task-relevance. PLoS One. 9 (8), e104807 (2014).
  21. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention focus modulates afferent input to motor cortex during skilled action. Human Movement Science. 74, 102716 (2020).
  22. Bonassi, G., et al. Selective sensorimotor modulation operates during cognitive representation of movement. Neuroscience. 409, 16-25 (2019).
  23. Beck, S., Hallett, M. Surround inhibition in the motor system. Experimental Brain Research. 210 (2), 165-172 (2011).
  24. Seki, K., Fetz, E. E. Gating of sensory input at spinal and cortical levels during preparation and execution of voluntary movement. Journal of Neuroscience. 32 (3), 890-902 (2012).
  25. Young-Bernier, M., Davidson, P. S., Tremblay, F. Paired-pulse afferent modulation of TMS responses reveals a selective decrease in short latency afferent inhibition with age. Neurobiology of Aging. 33 (4), 1-11 (2012).
  26. Pelosin, E., et al. Attentional control of gait and falls: Is cholinergic dysfunction a common substrate in the elderly and Parkinson’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience. 8, 104 (2016).
  27. Dubbioso, R., Manganelli, F., Siebner, H. R., Di Lazzaro, V. Fast intracortical sensory-motor integration: A window into the pathophysiology of Parkinson’s disease. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 111 (2019).
  28. Oh, E., et al. Olfactory dysfunction in early Parkinson’s disease is associated with short latency afferent inhibition reflecting central cholinergic dysfunction. Clinical Neurophysiology. 128 (6), 1061-1068 (2017).
  29. Richardson, S. P., et al. Changes in short afferent inhibition during phasic movement in focal dystonia. Muscle & Nerve. 37 (3), 358-363 (2008).
  30. Ziemann, U., et al. TMS and drugs revisited 2014. Clinical Neurophysiology. 126 (10), 1847-1868 (2015).
  31. Di Lazzaro, V. Muscarinic receptor blockade has differential effects on the excitability of intracortical circuits in the human motor cortex. Experimental Brain Research. 135 (4), 455-461 (2000).
  32. Di Lazzaro, V., et al. Neurophysiological predictors of long term response to AChE inhibitors in AD patients. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry. 76 (8), 1064-1069 (2005).
  33. Fujiki, M., Hikawa, T., Abe, T., Ishii, K., Kobayashi, H. Reduced short latency afferent inhibition in diffuse axonal injury patients with memory impairment. Neuroscience Letters. 405 (3), 226-230 (2006).
  34. Koizume, Y., Hirano, M., Kubota, S., Tanaka, S., Funase, K. Relationship between the changes in M1 excitability after motor learning and arousal state as assessed by short-latency afferent inhibition. Behavioral Brain Research. 330, 56-62 (2017).
  35. Thabit, M. N., et al. Momentary reward induce changes in excitability of primary motor cortex. Clinical Neurophysiology. 122 (9), 1764-1770 (2011).
  36. Mirdamadi, J. L., Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention modulates specific motor cortical circuits recruited by transcranial magnetic stimulation. Neuroscience. 359, 151-158 (2017).
  37. Mirdamadi, J. L., Meehan, S. K. Specific sensorimotor interneuron circuits are sensitive to cerebellar-attention interactions. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 920526 (2022).
  38. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Verbal working memory modulates afferent circuits in motor cortex. European Journal of Neuroscience. 48 (10), 3117-3125 (2018).
  39. Mineo, L., et al. Modulation of sensorimotor circuits during retrieval of negative autobiographical memories: Exploring the impact of personality dimensions. Neuropsychologia. 110, 190-196 (2018).
  40. Bonnì, S., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Koch, G. Real-time activation of central cholinergic circuits during recognition memory. European Journal of Neuroscience. 45 (11), 1485-1489 (2017).
  41. Nardone, R., et al. Abnormal short latency afferent inhibition in early Alzheimer’s disease: A transcranial magnetic demonstration. Journal of Neural Transmission. 115 (11), 1557-1562 (2008).
  42. Nardone, R., Bratti, A., Tezzon, F. Motor cortex inhibitory circuits in dementia with Lewy bodies and in Alzheimer’s disease. Journal of Neural Transmission. 113 (11), 1679-1684 (2006).
  43. Di Lazzaro, V., et al. In vivo cholinergic circuit evaluation in frontotemporal and Alzheimer dementias. Neurology. 66 (7), 1111-1113 (2006).
  44. Di Lazzaro, V., et al. Functional evaluation of cerebral cortex in dementia with Lewy bodies. NeuroImage. 37 (2), 422-429 (2007).
  45. Di Lazzaro, V., et al. In vivo functional evaluation of central cholinergic circuits in vascular dementia. Clinical Neurophysiology. 119 (11), 2494-2500 (2008).
  46. Marra, C., et al. Central cholinergic dysfunction measured "in vivo" correlates with different behavioral disorders in Alzheimer’s disease and dementia with Lewy body. Brain Stimulation. 5 (4), 533-538 (2012).
  47. Mimura, Y., et al. Neurophysiological biomarkers using transcranial magnetic stimulation in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment: A systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 121, 47-59 (2021).
  48. Yarnall, A. J., et al. Short latency afferent inhibition: a biomarker for mild cognitive impairment in Parkinson’s disease. Movement Disorders. 28 (9), 1285-1288 (2013).
  49. Celebi, O., Temuçin, C. M., Elibol, B., Saka, E. Short latency afferent inhibition in Parkinson’s disease patients with dementia. Movement Disorders. 27 (8), 1052-1055 (2012).
  50. Martin-Rodriguez, J. F., Mir, P. Short-afferent inhibition and cognitive impairment in Parkinson’s disease: A quantitative review and challenges. Neuroscience Letters. 719, 133679 (2020).
  51. Nardone, R., et al. Short latency afferent inhibition differs among the subtypes of mild cognitive impairment. Journal of Neural Transmission. 119 (4), 463-471 (2012).
  52. Tsutsumi, R., et al. Reduced interhemispheric inhibition in mild cognitive impairment. Experimental Brain Research. 218 (1), 21-26 (2012).
  53. Di Lazzaro, V., et al. Segregating two inhibitory circuits in human motor cortex at the level of GABAA receptor subtypes: A TMS study. Clinical Neurophysiology. 118 (10), 2207-2214 (2007).
  54. Giorgetti, M., et al. Local GABAergic modulation of acetylcholine release from the cortex of freely moving rats. European Journal of Neuroscience. 12 (6), 1941-1948 (2000).
  55. Turco, C. V., Toepp, S. L., Foglia, S. D., Dans, P. W., Nelson, A. J. Association of short- and long-latency afferent inhibition with human behavior. Clinical Neurophysiology. 132 (7), 1462-1480 (2021).
  56. Hannah, R., Rothwell, J. C. Pulse duration as well as current direction determines the specificity of transcranial magnetic stimulation of motor cortex during contraction. Brain Stimulation. 10 (1), 106-115 (2017).
  57. Peterchev, A. V., D’Ostilio, K., Rothwell, J. C., Murphy, D. L. Controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulator with enhanced circuit topology and pulse shaping. Journal of Neural Engineering. 11 (5), 056023 (2014).
  58. Peterchev, A. V., Murphy, D. L., Lisanby, S. H. Repetitive transcranial magnetic stimulator with controllable pulse parameters (cTMS). Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. 2010, 2922-2926 (2010).
  59. Rothkegel, H., Sommer, M., Paulus, W., Lang, N. Impact of pulse duration in single pulse TMS. Clinical Neurophysiology. 121 (11), 1915-1921 (2010).
  60. MagPro Family User Guide. MagVenture A/S Available from: https://tsgdoc.socsci.ru.nl/images/a/ac/Magpro_family.pdf (2022)
  61. Bashir, S., Edwards, D., Pascual-Leone, A. Neuronavigation increases the physiologic and behavioral effects of low-frequency rTMS of primary motor cortex in healthy subjects. Brain Topography. 24 (1), 54-64 (2011).
  62. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  63. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  64. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  65. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  66. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Effects of short latency afferent inhibition on short interval intracortical inhibition. Journal of Neurophysiology. 111 (6), 1350-1361 (2013).
  67. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Interactions between short latency afferent inhibition and long interval intracortical inhibition. Experimental Brain Research. 199 (2), 177-183 (2009).
  68. Turco, C. V., El-Sayes, J., Fassett, H. J., Chen, R., Nelson, A. J. Modulation of long-latency afferent inhibition by the amplitude of sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 610-618 (2017).
  69. Sakai, K., et al. Preferential activation of different I waves by transcranial magnetic stimulation with a figure-of-eight-shaped coil. Experimental Brain Research. 113 (1), 24-32 (1997).
  70. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  71. . ClinicalResearcher.org Available from: https://www.clinicalresearcher.org/software.htm (2022)
  72. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  73. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  74. Cash, R. F., Isayama, R., Gunraj, C. A., Ni, Z., Chen, R. The influence of sensory afferent input on local motor cortical excitatory circuitry in humans. Journal of Physiology. 593 (7), 1667-1684 (2015).
  75. Hayes, K. D., Khan, M. E. R., Barclay, N. E., Meehan, S. K. The persistent effects of sports-related concussion during adolescence on sensorimotor integration. Canadian Association for Neuroscience Meeting. , (2022).
  76. Turco, C. V., et al. Short- and long-latency afferent inhibition; Uses, mechanisms and influencing factors. Brain Stimulation. 11 (1), 59-74 (2018).
  77. Casula, E. P., Rocchi, L., Hannah, R., Rothwell, J. C. Effects of pulse width, waveform and current direction in the cortex: A combined cTMS-EEG study. Brain Stimulation. 11 (5), 1063-1070 (2018).
  78. D’Ostilio, K., et al. Effect of coil orientation on strength-duration time constant and I-wave activation with controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 675-683 (2016).
  79. Barclay, N. E., Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Program No. 474.08.The contribution of oscillatory activity to the modulation of different sensorimotor circuits under varying working memory load. Society for Neuroscience Annual Meeting. , (2022).
  80. Dubbioso, R., Raffin, E., Karabanov, A., Thielscher, A., Siebner, H. R. Centre-surround organization of fast sensorimotor integration in human motor hand area. NeuroImage. 158, 37-47 (2017).
  81. Adams, F. C., et al. Tactile sensorimotor training does not alter short- and long-latency afferent inhibition. Neuroreport. 34 (3), 123-127 (2023).
  82. Paparella, G., Rocchi, L., Bologna, M., Berardelli, A., Rothwell, J. Differential effects of motor skill acquisition on the primary motor and sensory cortices in healthy humans. Journal of Physiology. 598 (18), 4031-4045 (2020).
  83. Deveci, S., et al. Effect of the brain-derived neurotrophic factor gene Val66Met polymorphism on sensory-motor integration during a complex motor learning exercise. Brain Research. 1732, 146652 (2020).
  84. Turco, C. V., Locke, M. B., El-Sayes, J., Tommerdahl, M., Nelson, A. J. Exploring behavioral correlates of afferent inhibition. Brain Sciences. 8 (4), 64 (2018).
  85. Mang, C. S., Bergquist, A. J., Roshko, S. M., Collins, D. F. Loss of short-latency afferent inhibition and emergence of afferent facilitation following neuromuscular electrical stimulation. Neuroscience Letters. 529 (1), 80-85 (2012).
  86. Mirdamadi, J. L., Block, H. J. Somatosensory changes associated with motor skill learning. Journal of Neurophysiology. 123 (3), 1052-1062 (2020).
  87. Bologna, M., et al. Bradykinesia in Alzheimer’s disease and its neurophysiological substrates. Clinical Neurophysiology. 131 (4), 850-858 (2020).
  88. Schirinzi, T. Amyloid-mediated cholinergic dysfunction in motor impairment related to Alzheimer’s disease. Journal of Alzheimer’s Disease. 64 (2), 525-532 (2018).
  89. Cohen, L. G., Starr, A. Localization, timing and specificity of gating of somatosensory evoked potentials during active movement in man. Brain. 110 (2), 451-467 (1987).
  90. Brown, K. E., et al. The reliability of commonly used electrophysiology measures Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. Brain Stimulation. 10 (6), 1102-1111 (2017).
  91. Turco, C. V., Pesevski, A., McNicholas, P. D., Beaulieu, L. D., Nelson, A. J. Reliability of transcranial magnetic stimulation measures of afferent inhibition. Brain Research. 1723, 146394 (2019).
  92. Rehsi, R. S., et al. Investigating the intra-session reliability of short and long latency afferent inhibition. Clinical Neurophysiology Practice. 8, 16-23 (2023).
  93. Toepp, S. L., Turco, C. V., Rehsi, R. S., Nelson, A. J. The distribution and reliability of TMS-evoked short- and long-latency afferent interactions. PLoS One. 16 (12), e0260663 (2021).
  94. Alle, H., Heidegger, T., Krivanekova, L., Ziemann, U. Interactions between short-interval intracortical inhibition and short-latency afferent inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology-London. 587 (21), 5163-5176 (2009).
  95. Noda, Y., et al. A combined TMS-EEG study of short-latency afferent inhibition in the motor and dorsolateral prefrontal cortex. Journal of Neurophysiology. 116 (3), 938-948 (2016).
  96. Noda, Y. Reduced prefrontal short-latency afferent inhibition in older adults and its relation to executive function: A TMS-EEG study. Frontiers in Aging Neuroscience. 9, 119 (2017).
  97. Noda, Y., et al. Reduced short-latency afferent inhibition in prefrontal but not motor cortex and its association with executive function in schizophrenia: A combined TMS-EEG study. Schizophrenia Bulletin. 44 (1), 193-202 (2018).

Tags

Sensorimotor ControlMotor LearningSensory-motor IntegrationAfferent InhibitionTranscranial Magnetic StimulationControllable Pulse Parameter TMSMotor CortexMotor PerformanceSkill AcquisitionRehabilitationNeurological Disorders

Play Video
PDF
DOI
DOWNLOAD MATERIALS LIST
Cite This Article
Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Combined Peripheral Nerve Stimulation and Controllable Pulse Parameter Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Sensorimotor Control and Learning. J. Vis. Exp. (194), e65212, doi:10.3791/65212 (2023).
Download Citation
Reprints and Permissions

View Video

✖

To prove you're not a robot, please enter the text in the image below

CAPTCHA Image
Play CAPTCHA Audio
Refresh Image