Summary

الجمع بين تحفيز الأعصاب الطرفية ومعلمة النبض التي يمكن التحكم فيها التحفيز المغناطيسي عبر الجمجمة لفحص التحكم الحسي الحركي والتعلم

Published: April 21, 2023
doi:

Summary

تثبيط الكمون القصير (SAI) هو بروتوكول تحفيز مغناطيسي عبر الجمجمة لاستكشاف التكامل الحسي الحركي. توضح هذه المقالة كيف يمكن استخدام الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة لدراسة الحلقات الحسية الحركية المتقاربة في القشرة الحركية أثناء السلوك الحسي الحركي.

Abstract

تعتمد القدرة الحركية الماهرة على دمج الفاعلية الحسية بكفاءة في الأوامر الحركية المناسبة. يوفر التثبيط الوارد أداة قيمة لاستكشاف التأثير الإجرائي والتقريري على التكامل الحسي الحركي أثناء الإجراءات الحركية الماهرة. تصف هذه المخطوطة منهجية ومساهمات تثبيط وارد قصير الكمون (SAI) لفهم التكامل الحسي الحركي. يحدد الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة تأثير الكرة الطائرة الواردة المتقاربة على الناتج الحركي القشري الشوكي الذي يثيره التحفيز المغناطيسي عبر الجمجمة (TMS). يتم تشغيل الطائرة الواردة عن طريق التحفيز الكهربائي للعصب المحيطي. يتم توصيل محفز TMS إلى موقع فوق القشرة الحركية الأولية التي تثير استجابة موثوقة مستحثة بمحرك في عضلة يخدمها هذا العصب الوارد. يعكس مدى التثبيط في الاستجابة المستحثة الحركية حجم الكرة الطائرة الواردة المتقاربة على القشرة الحركية وتتضمن مساهمات GABAergic المركزية والكولينية. إن المشاركة الكولينية في الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة تجعل من الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة علامة محتملة للتفاعلات الإجرائية التصريحية في الأداء الحسي الحركي والتعلم. في الآونة الأخيرة ، بدأت الدراسات في التلاعب بالاتجاه الحالي TMS في الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة لإثارة الأهمية الوظيفية للدوائر الحسية الحركية المتميزة في القشرة الحركية الأولية للإجراءات الحركية الماهرة. عززت القدرة على التحكم في معلمات النبض الإضافية (على سبيل المثال ، عرض النبض) باستخدام معلمة النبض الحديثة التي يمكن التحكم فيها TMS (cTMS) من انتقائية الدوائر الحسية الحركية التي تم فحصها بواسطة محفز TMS ووفرت فرصة لإنشاء نماذج أكثر دقة للتحكم الحسي الحركي والتعلم. لذلك ، تركز المخطوطة الحالية على تقييم الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة باستخدام cTMS. ومع ذلك ، فإن المبادئ الموضحة هنا تنطبق أيضا على الأجهزة العليا للرقابة المالية والمحاسبة التي يتم تقييمها باستخدام محفزات TMS التقليدية ذات عرض النبضة الثابتة وغيرها من أشكال تثبيط الوارد ، مثل تثبيط الوارد طويل الكمون (LAI).

Introduction

تتلاقى الحلقات الحسية الحركية المتعددة في القشرة الحركية لتشكيل نتوءات المسالك الهرمية للخلايا العصبية الحركية الشوكية والخلايا العصبية البينية1. ومع ذلك ، فإن كيفية تفاعل هذه الحلقات الحسية الحركية لتشكيل الإسقاطات القشرية الشوكية والسلوك الحركي تظل سؤالا مفتوحا. يوفر تثبيط وارد قصير الكمون (SAI) أداة لاستكشاف الخصائص الوظيفية للحلقات الحسية الحركية المتقاربة في إخراج القشرة الحركية. يجمع SAI بين التحفيز المغناطيسي القشري الحركي عبر الجمجمة (TMS) والتحفيز الكهربائي للعصب الوارد المحيطي المقابل.

TMS هي طريقة غير جراحية لتحفيز الخلايا العصبية الحركية الهرمية بأمان عبر المشبكي في الدماغ البشري 2,3. يتضمن TMS تمرير تيار كهربائي كبير وعابر عبر سلك ملفوف يوضع على فروة الرأس. تخلق الطبيعة العابرة للتيار الكهربائي مجالا مغناطيسيا سريع التغير يحفز تيارا كهربائيا في الدماغ4. في حالة وجود محفز TMS واحد ، ينشط التيار المستحث سلسلة من المدخلات المثيرة للخلايا العصبية الحركية الهرمية 5-7. إذا كانت قوة المدخلات المثيرة المتولدة كافية ، فإن النشاط الهابط يثير استجابة عضلية معاكسة تعرف باسم الجهد المثار بالمحرك (MEP). يعكس زمن انتقال MEP وقت التوصيل الحركيالقشري 8. سعة MEP فهرسة استثارة الخلايا العصبية القشريةالشوكية 9. يمكن أيضا أن يسبق تحفيز TMS الفردي الذي يثير MEP محفز تكييف10،11،12. يمكن استخدام نماذج النبض المزدوج هذه لفهرسة تأثيرات تجمعات الخلايا العصبية الداخلية المختلفة على الناتج القشري الشوكي. في حالة الأجهزة العليا للرقابة المالية والمحاسبة ، يتم استخدام محفز التكييف الكهربائي المحيطي للتحقق من تأثير الكرة الطائرة الواردة على استثارة القشرة الحركية11،13،14،15. يعمل التوقيت النسبي لتحفيز TMS والتحفيز الكهربائي المحيطي على محاذاة عمل محفز TMS على القشرة الحركية مع وصول الإسقاطات الواردة إلى القشرة الحركية. بالنسبة ل SAI في عضلات الطرف العلوي البعيد ، يسبق التحفيز العصبي المتوسط عادة تحفيز TMS بمقدار 18-24 مللي ثانية11،13،15،16. في الوقت نفسه ، يزداد الجهاز الأعلى للرقابة المالية مع زيادة قوة الكرة الطائرة الواردة الناتجة عن التحفيز المحيطي13،17،18.

على الرغم من ارتباطه القوي بالخصائص الخارجية للإسقاط الوارد إلى القشرة الحركية ، فإن SAI هي ظاهرة مرنة متورطة في العديد من عمليات التحكم في المحركات. على سبيل المثال ، يتم تقليل SAI في العضلات ذات الصلة بالمهمة قبل حركة وشيكة 19،20،21 ولكن يتم الاحتفاظ بها في التمثيلات الحركية المجاورة غير ذات الصلةبالمهمة 19،20،22. يفترض أن الحساسية لملاءمة المهمة تعكس آلية تثبيط المحيط23 التي تهدف إلى تقليل توظيف المستجيب غير المرغوب فيه. في الآونة الأخيرة ، تم اقتراح أن الانخفاض في الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة في المستجيب ذي الصلة بالمهمة قد يعكس ظاهرة بوابات مرتبطة بالحركة مصممة لقمع الحدة الحسية المتوقعة21 وتسهيل التصحيحات أثناء التخطيط والتنفيذ الحسي24. بغض النظر عن الدور الوظيفي المحدد ، يرتبط الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبي بالتخفيضات في البراعة اليدوية وكفاءة المعالجة25. يرتبط الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة المتغير أيضا بزيادة خطر السقوط لدى كبار السن 26 وضعف الوظيفة الحسية الحركية في مرض باركنسون26،27،28 والأفراد الذين يعانون من خلل التوتر العضليالبؤري 29.

تشير الأدلة السريرية والدوائية إلى أن المسارات المثبطة التي تتوسط SAI حساسة للتعديل الكوليني المركزي30. على سبيل المثال ، فإن إعطاء مضادات مستقبلات الأسيتيل كولين المسكارينية سكوبولامين يقلل من SAI31. في المقابل ، فإن زيادة عمر النصف للأسيتيل كولين عبر مثبطات الأسيتيل كولينستراز يعزز SAI32,33. تمشيا مع الأدلة الدوائية ، فإن الجهاز التنفسي المحاسبي حساس للعديد من العمليات المعرفية مع المشاركة الكولينية المركزية ، بما في ذلك الإثارة 34 ، والمكافأة35 ، وتخصيص الانتباه21،36،37 ، والذاكرة38،39،40. يتم تغيير SAI أيضا في السكان السريريين الذين يعانون من عجز معرفي مرتبط بفقدان الخلايا العصبية الكولينية ، مثل مرض الزهايمر41،42،43،44،45،46،47 ، مرض باركنسون (مع ضعف إدراكي معتدل)48،49،50 ، وضعف إدراكي معتدل 47 ،51,52. يشير التعديل التفاضلي ل SAI بواسطة مختلف البنزوديازيبينات ذات الصلات التفاضلية لمختلف أنواع الوحدات الفرعية لمستقبلات حمض γ أمينوبتيريك من النوع A (GABAA) إلى أن المسارات المثبطة للأجهزة العليا للرقابة المالية والمحاسبة تختلف عن المسارات التي تتوسط أشكالا أخرى من تثبيط النبض المزدوج30. على سبيل المثال ، يقلل لورازيبام من SAI ولكنه يعزز تثبيط القشرة قصيرة الفاصل الزمني (SICI)53. يقلل الزولبيديم من SAI ولكن له تأثير ضئيل على SICI53. يزيد الديازيبام من SICI ولكن له تأثير ضئيل على الجهاز الأعلى للرقابةالمالية والمحاسبة 53. أدى الانخفاض في SAI بواسطة هذه المعدلات الخيفية الإيجابية لوظيفة مستقبلات GABAA ، إلى جانب ملاحظة أن GABA يتحكم في إطلاق الأسيتيل كولين في جذع الدماغ والقشرة54 ، إلى الفرضية القائلة بأن GABA يعدل المسار الكوليني الذي يمتد إلى القشرة الحسية الحركية للتأثير على SAI55.

في الآونة الأخيرة ، تم استخدام الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة للتحقيق في التفاعلات بين الحلقات الحسية الحركية التي تحدد عمليات التحكم الحركي الإجرائية وتلك التي تعمل على مواءمة العمليات الإجرائية مع الأهداف الصريحة من أعلى إلى أسفل وعمليات التحكم المعرفي21،36،37،38. تشير المشاركة الكولينية المركزية في الجهاز الأعلى للرقابةالمالية والمحاسبة 31 إلى أن الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة قد يفهرس تأثيرا تنفيذيا على التحكم الحسي الحركي الإجرائي والتعلم. الأهم من ذلك ، بدأت هذه الدراسات في تحديد التأثيرات الفريدة للإدراك على دوائر حسية حركية محددة من خلال تقييم الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة باستخدام اتجاهات تيار TMS المختلفة. عادة ما تستخدم دراسات الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة التيار الخلفي الأمامي (PA) المستحث ، في حين أن عددا قليلا فقط من دراسات الأجهزة العليا للرقابة المالية والمحاسبة قد استخدم التيار الأمامي الخلفي (AP)المستحث 55. ومع ذلك ، فإن استخدام TMS للحث على AP مقارنة بتيار PA أثناء تقييم SAI يجند دوائر حسية حركية متميزة16,56. على سبيل المثال ، يتم تغيير الدوائر الحسية الحساسة ل AP ، ولكن ليست حساسة للسلطة الفلسطينية ، عن طريق تعديل المخيخ37,56. علاوة على ذلك ، يتم تعديل الدوائر الحسية الحساسة ل AP ، ولكن ليست حساسة للسلطة الفلسطينية ، بواسطة حمل الانتباه36. أخيرا ، قد تتلاقى تأثيرات الانتباه والمخيخ على نفس الدوائر الحسية الحركية الحساسة ل AP ، مما يؤدي إلى تغييرات غير قادرة على التكيف في هذه الدوائر37.

توفر التطورات في تقنية TMS مرونة إضافية للتعامل مع تكوين تحفيز TMS المستخدم أثناء التطبيقات أحادية النبضة والنبضة المزدوجةوالمتكررة 57,58. تتوفر الآن محفزات TMS (cTMS) التي يمكن التحكم فيها تجاريا للاستخدام البحثي في جميع أنحاء العالم ، وتوفر هذه التحكم المرن في عرض النبضة وشكلها57. تنشأ المرونة المتزايدة من التحكم في مدة تفريغ مكثفين مستقلين ، كل منهما مسؤول عن مرحلة منفصلة من تحفيز TMS. تخضع الطبيعة ثنائية الطور أو أحادية الطور للحافز لسعة التفريغ النسبية من كل مكثف ، وهي معلمة تسمى نسبة M. جمعت دراسات cTMS بين معالجة عرض النبضة واتجاهات التيار المختلفة لإثبات أن عروض النبضة الثابتة المستخدمة من قبل محفزات TMS التقليدية (70-82 μs)59,60 من المحتمل أن تجند مزيجا من الدوائر الحسية الحركية المتميزة وظيفيا خلال SAI 56. لذلك ، يعد cTMS أداة مثيرة لفك الأهمية الوظيفية لمختلف الحلقات الحسية الحركية المتقاربة في الأداء الحسي الحركي والتعلم.

توضح هذه المخطوطة بالتفصيل نهجا فريدا للأجهزة العليا للرقابة المالية والمحاسبة لدراسة التكامل الحسي الحركي الذي يدمج التحفيز الكهربائي المحيطي مع التحفيز المغناطيسي المتكرر عبر الجمجمة أثناء السلوكيات الحسية. يعمل هذا النهج على تحسين نهج الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة النموذجي من خلال تقييم تأثير الإسقاطات الواردة على مجموعات مختارة من الخلايا العصبية الداخلية في القشرة الحركية التي تحكم الناتج القشري النخاعي أثناء السلوك الحسي الحركي المستمر. على الرغم من أن cTMS جديد نسبيا ، إلا أنه يوفر ميزة واضحة في دراسة التكامل الحسي الحركي في المجموعات السكانية النموذجية والسريرية. علاوة على ذلك، يمكن تكييف النهج الحالي بسهولة للاستخدام مع محفزات TMS التقليدية ولتحديد الأشكال الأخرى من تثبيط وتسهيل الواردات، مثل تثبيط وارد الكمون الطويل (LAI)13 أو التيسير الوارد قصير الكمون (SAF)15.

Protocol

يمكن تطبيق البروتوكول التالي على تجارب مختلفة. تفصل المعلومات المقدمة تجربة يتم فيها استخدام الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاسبة لتحديد التكامل الحسي الحركي أثناء استجابة الإصبع لمسبار جديلة بشكل صحيح أو غير صحيح. في هذا البروتوكول ، يتم تقييم الجهاز الأعلى للرقابة المالية والمحاس?…

Representative Results

يوضح الشكل 3 أمثلة على MEPs غير المشروطة والمشروطة من مشارك واحد مستنبط في عضلة FDI أثناء المهمة الحسية الحركية باستخدام PA120- و AP30- (يشير الرمز السفلي إلى عرض النبض) التيار المستحث. توضح الرسوم البيانية الشريطية في العمود الأوسط متوسط سعة MEP الأولية من الذروة إلى الذ?…

Discussion

تبحث طريقة SAI الموصوفة هنا في مجموعة فرعية من المسارات العصبية التي تلعب دورا في الأداء الحسي الحركي والتعلم. يعد تقييم الأجهزة العليا للرقابة أثناء قيام المشاركين بمهام حسية حركية خاضعة للرقابة أمرا بالغ الأهمية لتفكيك المساهمات المعقدة للعديد من الحلقات الحسية الحركية التي تتلاقى على …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

يقر المؤلفون بالتمويل المقدم من مجلس أبحاث العلوم الطبيعية والهندسة (NSERC) ، والمؤسسة الكندية للابتكار (CFI) ، وصندوق أبحاث أونتاريو (ORF) الممنوح ل S.K.M.

Materials

Acquisition software (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504/P LabChart Pro version 8
Alcohol prep pads Medline Canada Corporation, Mississauga, ON, Canada 211-MM-05507 Alliance Sterile Medium, Antiseptic Isopropyl Alcohol Pad (200 per box)
Amplifier (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA FE234 Quad Bio Amp
Cotton round Cliganic, San Francisco, CA, USA ‎CL-BE-019-6PK Premium Cotton Rounds (6-pack, 90 per package)
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301-IC 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil (Inverted Current)
cTMS stimulator Rogue Research, Montréal, QC, Canada CTMSMU0101 Elevate cTMS stimulator
Data acquisition board (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504 PowerLab 4/35
Digital to analog board National Instruments, Austin, TX, USA 782251-01 NI USB-6341, X Series DAQ Device with BNC Termination
Dispoable adhesive electrodes (for EMG) Covidien, Dublin, Ireland 31112496 Kendal 130 Foam Electrodes
Electrogel Electrodestore.com E9 Electro-Gel for Electro-Cap (16 oz jar)
Nuprep Weaver and Company, Aurora, CO, USA 10-30 Nuprep skin prep gel (3-pack of 4 oz tubes) 
Peripheral electrical stimulator Digitimer, Hertfordshire, UK DS7R  DS7R High Voltage Constant Current Stimulator
Reusable bar electrode Electrodestore.com DDA-30 Black Bar Electrode, Flat, Cathode Distal
Software (for behaviour and stimulator triggering) National Instruments, Austin, TX, USA 784503-35 Labview 2020
TMS stereotactic coil guidance system Rogue Research, Montréal, QC, Canada KITBSF0404 BrainSight Neuronavigation System
Transpore tape 3M, Saint Paul, MN, USA 50707387794571 Transpore Medical Tape (1 in x 10 yds)

References

  1. Bizzi, E., Ajemian, R. From motor planning to execution: a sensorimotor loop perspective. Journal of Neurophysiology. 124 (6), 1815-1823 (2020).
  2. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve Supplement. 9, S26-S32 (2000).
  3. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: A primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  4. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  5. Day, B. L., et al. Electric and magnetic stimulation of human motor cortex – Surface EMG and single motor unit responses. Journal of Physiology. 412, 449-473 (1989).
  6. Di Lazzaro, V., et al. Comparison of descending volleys evoked by transcranial magnetic and electric stimulation in conscious humans. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 109 (5), 397-401 (1998).
  7. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Corticospinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. Journal of Physiology. 592 (19), 4115-4128 (2014).
  8. Chen, R., et al. The clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 119 (3), 504-532 (2008).
  9. Rossini, P. M. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  10. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  11. Tokimura, H., et al. Short latency inhibition of human hand motor cortex by somatosensory input from the hand. The Journal of Physiology. 523, 503-513 (2000).
  12. Nakamura, H., Kitagawa, H., Kawaguchi, Y., Tsuji, H. Intracortical facilitation and inhibition after transcranial magnetic stimulation in conscious humans. The Journal of Physiology. 498, 817-823 (1997).
  13. Chen, R., Corwell, B., Hallett, M. Modulation of motor cortex excitability by median nerve and digit stimulation. Experimental Brain Research. 129 (1), 77-86 (1999).
  14. Asmussen, M. J., Jacobs, M. F., Lee, K. G., Zapallow, C. M., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition modulation during finger movement. PLoS One. 8 (4), e60496 (2013).
  15. Devanne, H. Afferent-induced facilitation of primary motor cortex excitability in the region controlling hand muscles in humans. European Journal of Neuroscience. 30 (3), 439-448 (2009).
  16. Ni, Z., et al. Transcranial magnetic stimulation in different current directions activates separate cortical circuits. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 749-756 (2011).
  17. Bailey, A. Z., Asmussen, M. J., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition determined by the sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 116 (2), 637-644 (2016).
  18. Fischer, M., Orth, M. Short-latency sensory afferent inhibition: conditioning stimulus intensity, recording site, and effects of 1 Hz repetitive TMS. Brain Stimulation. 4 (4), 202-209 (2011).
  19. Voller, B., et al. Short-latency afferent inhibition during selective finger movement. Experimental Brain Research. 169 (2), 226-231 (2006).
  20. Asmussen, M. J., et al. Modulation of short-latency afferent inhibition depends on digit and task-relevance. PLoS One. 9 (8), e104807 (2014).
  21. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention focus modulates afferent input to motor cortex during skilled action. Human Movement Science. 74, 102716 (2020).
  22. Bonassi, G., et al. Selective sensorimotor modulation operates during cognitive representation of movement. Neuroscience. 409, 16-25 (2019).
  23. Beck, S., Hallett, M. Surround inhibition in the motor system. Experimental Brain Research. 210 (2), 165-172 (2011).
  24. Seki, K., Fetz, E. E. Gating of sensory input at spinal and cortical levels during preparation and execution of voluntary movement. Journal of Neuroscience. 32 (3), 890-902 (2012).
  25. Young-Bernier, M., Davidson, P. S., Tremblay, F. Paired-pulse afferent modulation of TMS responses reveals a selective decrease in short latency afferent inhibition with age. Neurobiology of Aging. 33 (4), 1-11 (2012).
  26. Pelosin, E., et al. Attentional control of gait and falls: Is cholinergic dysfunction a common substrate in the elderly and Parkinson’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience. 8, 104 (2016).
  27. Dubbioso, R., Manganelli, F., Siebner, H. R., Di Lazzaro, V. Fast intracortical sensory-motor integration: A window into the pathophysiology of Parkinson’s disease. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 111 (2019).
  28. Oh, E., et al. Olfactory dysfunction in early Parkinson’s disease is associated with short latency afferent inhibition reflecting central cholinergic dysfunction. Clinical Neurophysiology. 128 (6), 1061-1068 (2017).
  29. Richardson, S. P., et al. Changes in short afferent inhibition during phasic movement in focal dystonia. Muscle & Nerve. 37 (3), 358-363 (2008).
  30. Ziemann, U., et al. TMS and drugs revisited 2014. Clinical Neurophysiology. 126 (10), 1847-1868 (2015).
  31. Di Lazzaro, V. Muscarinic receptor blockade has differential effects on the excitability of intracortical circuits in the human motor cortex. Experimental Brain Research. 135 (4), 455-461 (2000).
  32. Di Lazzaro, V., et al. Neurophysiological predictors of long term response to AChE inhibitors in AD patients. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry. 76 (8), 1064-1069 (2005).
  33. Fujiki, M., Hikawa, T., Abe, T., Ishii, K., Kobayashi, H. Reduced short latency afferent inhibition in diffuse axonal injury patients with memory impairment. Neuroscience Letters. 405 (3), 226-230 (2006).
  34. Koizume, Y., Hirano, M., Kubota, S., Tanaka, S., Funase, K. Relationship between the changes in M1 excitability after motor learning and arousal state as assessed by short-latency afferent inhibition. Behavioral Brain Research. 330, 56-62 (2017).
  35. Thabit, M. N., et al. Momentary reward induce changes in excitability of primary motor cortex. Clinical Neurophysiology. 122 (9), 1764-1770 (2011).
  36. Mirdamadi, J. L., Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention modulates specific motor cortical circuits recruited by transcranial magnetic stimulation. Neuroscience. 359, 151-158 (2017).
  37. Mirdamadi, J. L., Meehan, S. K. Specific sensorimotor interneuron circuits are sensitive to cerebellar-attention interactions. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 920526 (2022).
  38. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Verbal working memory modulates afferent circuits in motor cortex. European Journal of Neuroscience. 48 (10), 3117-3125 (2018).
  39. Mineo, L., et al. Modulation of sensorimotor circuits during retrieval of negative autobiographical memories: Exploring the impact of personality dimensions. Neuropsychologia. 110, 190-196 (2018).
  40. Bonnì, S., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Koch, G. Real-time activation of central cholinergic circuits during recognition memory. European Journal of Neuroscience. 45 (11), 1485-1489 (2017).
  41. Nardone, R., et al. Abnormal short latency afferent inhibition in early Alzheimer’s disease: A transcranial magnetic demonstration. Journal of Neural Transmission. 115 (11), 1557-1562 (2008).
  42. Nardone, R., Bratti, A., Tezzon, F. Motor cortex inhibitory circuits in dementia with Lewy bodies and in Alzheimer’s disease. Journal of Neural Transmission. 113 (11), 1679-1684 (2006).
  43. Di Lazzaro, V., et al. In vivo cholinergic circuit evaluation in frontotemporal and Alzheimer dementias. Neurology. 66 (7), 1111-1113 (2006).
  44. Di Lazzaro, V., et al. Functional evaluation of cerebral cortex in dementia with Lewy bodies. NeuroImage. 37 (2), 422-429 (2007).
  45. Di Lazzaro, V., et al. In vivo functional evaluation of central cholinergic circuits in vascular dementia. Clinical Neurophysiology. 119 (11), 2494-2500 (2008).
  46. Marra, C., et al. Central cholinergic dysfunction measured "in vivo" correlates with different behavioral disorders in Alzheimer’s disease and dementia with Lewy body. Brain Stimulation. 5 (4), 533-538 (2012).
  47. Mimura, Y., et al. Neurophysiological biomarkers using transcranial magnetic stimulation in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment: A systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 121, 47-59 (2021).
  48. Yarnall, A. J., et al. Short latency afferent inhibition: a biomarker for mild cognitive impairment in Parkinson’s disease. Movement Disorders. 28 (9), 1285-1288 (2013).
  49. Celebi, O., Temuçin, C. M., Elibol, B., Saka, E. Short latency afferent inhibition in Parkinson’s disease patients with dementia. Movement Disorders. 27 (8), 1052-1055 (2012).
  50. Martin-Rodriguez, J. F., Mir, P. Short-afferent inhibition and cognitive impairment in Parkinson’s disease: A quantitative review and challenges. Neuroscience Letters. 719, 133679 (2020).
  51. Nardone, R., et al. Short latency afferent inhibition differs among the subtypes of mild cognitive impairment. Journal of Neural Transmission. 119 (4), 463-471 (2012).
  52. Tsutsumi, R., et al. Reduced interhemispheric inhibition in mild cognitive impairment. Experimental Brain Research. 218 (1), 21-26 (2012).
  53. Di Lazzaro, V., et al. Segregating two inhibitory circuits in human motor cortex at the level of GABAA receptor subtypes: A TMS study. Clinical Neurophysiology. 118 (10), 2207-2214 (2007).
  54. Giorgetti, M., et al. Local GABAergic modulation of acetylcholine release from the cortex of freely moving rats. European Journal of Neuroscience. 12 (6), 1941-1948 (2000).
  55. Turco, C. V., Toepp, S. L., Foglia, S. D., Dans, P. W., Nelson, A. J. Association of short- and long-latency afferent inhibition with human behavior. Clinical Neurophysiology. 132 (7), 1462-1480 (2021).
  56. Hannah, R., Rothwell, J. C. Pulse duration as well as current direction determines the specificity of transcranial magnetic stimulation of motor cortex during contraction. Brain Stimulation. 10 (1), 106-115 (2017).
  57. Peterchev, A. V., D’Ostilio, K., Rothwell, J. C., Murphy, D. L. Controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulator with enhanced circuit topology and pulse shaping. Journal of Neural Engineering. 11 (5), 056023 (2014).
  58. Peterchev, A. V., Murphy, D. L., Lisanby, S. H. Repetitive transcranial magnetic stimulator with controllable pulse parameters (cTMS). Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. 2010, 2922-2926 (2010).
  59. Rothkegel, H., Sommer, M., Paulus, W., Lang, N. Impact of pulse duration in single pulse TMS. Clinical Neurophysiology. 121 (11), 1915-1921 (2010).
  60. MagPro Family User Guide. MagVenture A/S Available from: https://tsgdoc.socsci.ru.nl/images/a/ac/Magpro_family.pdf (2022)
  61. Bashir, S., Edwards, D., Pascual-Leone, A. Neuronavigation increases the physiologic and behavioral effects of low-frequency rTMS of primary motor cortex in healthy subjects. Brain Topography. 24 (1), 54-64 (2011).
  62. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  63. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  64. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  65. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  66. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Effects of short latency afferent inhibition on short interval intracortical inhibition. Journal of Neurophysiology. 111 (6), 1350-1361 (2013).
  67. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Interactions between short latency afferent inhibition and long interval intracortical inhibition. Experimental Brain Research. 199 (2), 177-183 (2009).
  68. Turco, C. V., El-Sayes, J., Fassett, H. J., Chen, R., Nelson, A. J. Modulation of long-latency afferent inhibition by the amplitude of sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 610-618 (2017).
  69. Sakai, K., et al. Preferential activation of different I waves by transcranial magnetic stimulation with a figure-of-eight-shaped coil. Experimental Brain Research. 113 (1), 24-32 (1997).
  70. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  71. . ClinicalResearcher.org Available from: https://www.clinicalresearcher.org/software.htm (2022)
  72. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  73. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  74. Cash, R. F., Isayama, R., Gunraj, C. A., Ni, Z., Chen, R. The influence of sensory afferent input on local motor cortical excitatory circuitry in humans. Journal of Physiology. 593 (7), 1667-1684 (2015).
  75. Hayes, K. D., Khan, M. E. R., Barclay, N. E., Meehan, S. K. The persistent effects of sports-related concussion during adolescence on sensorimotor integration. Canadian Association for Neuroscience Meeting. , (2022).
  76. Turco, C. V., et al. Short- and long-latency afferent inhibition; Uses, mechanisms and influencing factors. Brain Stimulation. 11 (1), 59-74 (2018).
  77. Casula, E. P., Rocchi, L., Hannah, R., Rothwell, J. C. Effects of pulse width, waveform and current direction in the cortex: A combined cTMS-EEG study. Brain Stimulation. 11 (5), 1063-1070 (2018).
  78. D’Ostilio, K., et al. Effect of coil orientation on strength-duration time constant and I-wave activation with controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 675-683 (2016).
  79. Barclay, N. E., Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Program No. 474.08.The contribution of oscillatory activity to the modulation of different sensorimotor circuits under varying working memory load. Society for Neuroscience Annual Meeting. , (2022).
  80. Dubbioso, R., Raffin, E., Karabanov, A., Thielscher, A., Siebner, H. R. Centre-surround organization of fast sensorimotor integration in human motor hand area. NeuroImage. 158, 37-47 (2017).
  81. Adams, F. C., et al. Tactile sensorimotor training does not alter short- and long-latency afferent inhibition. Neuroreport. 34 (3), 123-127 (2023).
  82. Paparella, G., Rocchi, L., Bologna, M., Berardelli, A., Rothwell, J. Differential effects of motor skill acquisition on the primary motor and sensory cortices in healthy humans. Journal of Physiology. 598 (18), 4031-4045 (2020).
  83. Deveci, S., et al. Effect of the brain-derived neurotrophic factor gene Val66Met polymorphism on sensory-motor integration during a complex motor learning exercise. Brain Research. 1732, 146652 (2020).
  84. Turco, C. V., Locke, M. B., El-Sayes, J., Tommerdahl, M., Nelson, A. J. Exploring behavioral correlates of afferent inhibition. Brain Sciences. 8 (4), 64 (2018).
  85. Mang, C. S., Bergquist, A. J., Roshko, S. M., Collins, D. F. Loss of short-latency afferent inhibition and emergence of afferent facilitation following neuromuscular electrical stimulation. Neuroscience Letters. 529 (1), 80-85 (2012).
  86. Mirdamadi, J. L., Block, H. J. Somatosensory changes associated with motor skill learning. Journal of Neurophysiology. 123 (3), 1052-1062 (2020).
  87. Bologna, M., et al. Bradykinesia in Alzheimer’s disease and its neurophysiological substrates. Clinical Neurophysiology. 131 (4), 850-858 (2020).
  88. Schirinzi, T. Amyloid-mediated cholinergic dysfunction in motor impairment related to Alzheimer’s disease. Journal of Alzheimer’s Disease. 64 (2), 525-532 (2018).
  89. Cohen, L. G., Starr, A. Localization, timing and specificity of gating of somatosensory evoked potentials during active movement in man. Brain. 110 (2), 451-467 (1987).
  90. Brown, K. E., et al. The reliability of commonly used electrophysiology measures Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. Brain Stimulation. 10 (6), 1102-1111 (2017).
  91. Turco, C. V., Pesevski, A., McNicholas, P. D., Beaulieu, L. D., Nelson, A. J. Reliability of transcranial magnetic stimulation measures of afferent inhibition. Brain Research. 1723, 146394 (2019).
  92. Rehsi, R. S., et al. Investigating the intra-session reliability of short and long latency afferent inhibition. Clinical Neurophysiology Practice. 8, 16-23 (2023).
  93. Toepp, S. L., Turco, C. V., Rehsi, R. S., Nelson, A. J. The distribution and reliability of TMS-evoked short- and long-latency afferent interactions. PLoS One. 16 (12), e0260663 (2021).
  94. Alle, H., Heidegger, T., Krivanekova, L., Ziemann, U. Interactions between short-interval intracortical inhibition and short-latency afferent inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology-London. 587 (21), 5163-5176 (2009).
  95. Noda, Y., et al. A combined TMS-EEG study of short-latency afferent inhibition in the motor and dorsolateral prefrontal cortex. Journal of Neurophysiology. 116 (3), 938-948 (2016).
  96. Noda, Y. Reduced prefrontal short-latency afferent inhibition in older adults and its relation to executive function: A TMS-EEG study. Frontiers in Aging Neuroscience. 9, 119 (2017).
  97. Noda, Y., et al. Reduced short-latency afferent inhibition in prefrontal but not motor cortex and its association with executive function in schizophrenia: A combined TMS-EEG study. Schizophrenia Bulletin. 44 (1), 193-202 (2018).

Play Video

Cite This Article
Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Combined Peripheral Nerve Stimulation and Controllable Pulse Parameter Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Sensorimotor Control and Learning. J. Vis. Exp. (194), e65212, doi:10.3791/65212 (2023).

View Video