Cet article détaille les procédures d’enregistrement simultanées d’électroencéphalogramme et d’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (EEG-IRMf) qui peuvent être utilisées dans des contextes cliniques et de recherche. Les procédures de traitement EEG pour retirer les artefacts d’imagerie pour examen clinique sont également incluses. Cette étude se concentre sur l’exemple de l’épilepsie pendant la période interictale.
L’électroencéphalogramme simultané et l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (EEG-IRMf) sont une technique combinée unique qui fournit une synergie dans la compréhension et la localisation de l’apparition des crises dans l’épilepsie. Cependant, les protocoles expérimentaux rapportés pour les enregistrements EEG-IRMf ne traitent pas des détails sur la réalisation de telles procédures sur les patients épileptiques. De plus, ces protocoles sont limités uniquement aux milieux de recherche. Pour combler le fossé entre la surveillance des patients dans une unité de surveillance de l’épilepsie (UEM) et la recherche avec un patient épileptique, nous introduisons un protocole unique d’enregistrement EEG-IRMf de l’épilepsie pendant la période interictale. L’utilisation d’un jeu d’électrodes conditionnelles RM, qui peut également être utilisé dans l’UEM pour un EEG du cuir chevelu et un enregistrement vidéo simultanés, permet une transition facile des enregistrements EEG de l’UEM à la salle de numérisation pour les enregistrements EEG-IRMf simultanés. Des détails sur les procédures d’enregistrement à l’aide de cet ensemble d’électrodes conditionnelles MR spécifique sont fournis. En outre, l’étude explique étape par étape les procédures de traitement EEG pour supprimer les artefacts d’imagerie, qui peuvent ensuite être utilisés pour l’examen clinique. Ce protocole expérimental favorise une modification de l’enregistrement EEG-IRMf conventionnel pour une applicabilité accrue dans les contextes cliniques (c.-à-d. UEM) et de recherche. De plus, ce protocole offre la possibilité d’étendre cette modalité aux enregistrements EEG-IRMf postictaux en milieu clinique.
L’épilepsie touche près de 70 millions de personnes dans le monde1. Jusqu’à une personne sur 150 atteinte d’épilepsie mal contrôlée succombe à une mort subite et inattendue de l’épilepsie (SUDEP) chaque année. De plus, environ 30 à 40 % des cas d’épilepsie sont réfractaires à la prise en charge médicale2. Le traitement neurochirurgical sous forme de résection, de déconnexion ou de neuromodulation peut être une mesure qui change et sauve la vie des patients atteints d’épilepsie réfractaire.
L’électroencéphalogramme simultané et l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (EEG-IRMf) est une technique combinée unique qui mesure les activités cérébrales de manière non invasive et a fourni des avantages pour comprendre et localiser l’apparition des crises dans l’épilepsie 3,4,5,6. Les EEG du cuir chevelu peuvent être utilisés pour latéraliser et localiser les zones d’apparition des crises, mais ils ont une résolution spatiale relativement faible en raison de capacités limitées en ce qui concerne l’évaluation des sources épileptogènes profondes. Alors que l’IRMf a une bonne résolution spatiale dans tout le cerveau, y compris les régions profondes, l’IRMf seule n’est pas spécifique aux crises. Cependant, les EEG du cuir chevelu peuvent éclairer l’interprétation des zones d’activation ou de désactivation dépendantes du niveau d’oxygène dans le sang (BOLD) dans l’IRMf, produisant ainsi une technique IRMf spécifique à l’épilepsie. Ainsi, la mise en œuvre de l’EEG-IRMf simultanée peut être utilisée pour cartographier les processus spatio-temporels pertinents pour localiser à la fois le « où » et le « quand » des événements épileptiques.
Des explications sur la façon de mener simultanément l’EEG-IRMf sont fournies dans les études précédentes 7,8,9,10. Cependant, l’EEG-IRMf a été sous-utilisée dans l’épilepsie, en particulier dans les milieux cliniques. Il existe une étude qui fournit une procédure générale pour les enregistrements EEG-IRMf, le contexte et des exemples d’analyse EEG possible7. En outre, une étude mettant l’accent sur l’induction hypnotique ainsi que sur les mesures de température dans les enregistrements simultanés EEG-IRMf a été menée8. En outre, une étude EEG-IRMf élargie visant à introduire une méthode d’imagerie de source EEG spatio-temporelle et contrainte par IRMf a été proposée 9,10. De plus, l’utilisation d’une boucle de fil de carbone pour éliminer efficacement les artefacts de l’EEG-IRMf a été envisagée10. Cependant, toutes ces études ne répondent pas aux défis liés à la réalisation d’études EEG-IRMf dans un contexte de recherche clinique. En particulier, l’utilisation du capuchon EEG limite la faisabilité de ces protocoles en milieu clinique, et les détails sur la prise en charge des patients manquent également. Dans cette étude, nous fournissons un protocole d’enregistrement EEG-IRMf qui peut être utilisé dans des contextes cliniques et de recherche pour les patients atteints d’épilepsie. Ce protocole unique permet une transition facile du patient d’une unité de surveillance de l’épilepsie (UEM) à la salle de numérisation. En outre, le protocole offre la possibilité d’étendre son application aux enregistrements postictaux des périodes postictales avec des patients épileptiques. Pour l’EEG-IRMf, le post-traitement est une étape cruciale dans l’élimination des artefacts causés par les gradients IRM et les artefacts physiologiques, tels que ceux liés au rythme cardiaque. Ainsi, nous fournissons également des procédures étape par étape pour supprimer les artefacts EEG à l’aide d’une méthode de suppression de modèle standard11 pour examen clinique.
Ce protocole expérimental est unique en ce sens qu’il permet une transition en douceur des patients atteints d’épilepsie de l’UEM à la salle de numérisation, ce qui lui permet d’être utilisé dans des contextes cliniques et de recherche. L’utilisation d’électrodes conditionnelles MR approuvées par la FDA est un élément essentiel à la fois pour les enregistrements cliniques pendant le temps passé dans l’UEM et pour un transfert sûr à l’IRM sans avoir à retirer ou à échanger les électrodes du cuir chevelu du patient. Dans l’UEM, les électrodes conditionnelles RM sont connectées à un amplificateur pour une surveillance vidéo et EEG simultanée. Pour les enregistrements EEG-IRMf, un amplificateur EEG conditionnel MR et un scanner IRM peuvent être utilisés avec une bobine de tête à 20 canaux, qui s’adapte à la taille du jeu d’électrodes et des fils de connexion. Il convient de noter qu’avant d’effectuer les enregistrements simultanés EEG-IRMf chez les patients atteints d’épilepsie, un test avec un sujet sain est fortement recommandé pour confirmer le bon fonctionnement de tous les équipements et se familiariser avec chaque étape requise.
De plus, l’organisation concrète de l’équipe et la sélection rigoureuse des patients jouent également un rôle important dans ce protocole. Pour être viable dans les milieux cliniques et de recherche, il est nécessaire d’avoir une équipe structurée d’épileptologues, de personnel infirmier, de technologues en EEG et d’ingénieurs. Pour la sélection des patients, les critères d’inclusion et d’exclusion énumérés ci-dessus doivent être fermement pris en compte.
En outre, il est important de préciser que lorsque l’analyse IRMf fondée sur l’EEG est effectuée, les principales caractéristiques des EEG doivent être clairement présentes pour guider les changements BOLD correspondants dans l’IRMf. Par conséquent, lors de la réalisation de l’enregistrement EEG-IRMf, il est important de prendre en compte les patients qui ont déjà démontré des caractéristiques EEG cibles. Au cours de la période interictale chez les patients atteints d’épilepsie, les EEI, qui sont anormaux et suggèrent un potentiel épileptogénique, sont une caractéristique EEG bien connue pour faire référence aux changements BOLD16, même si l’exemple ici n’inclut pas ce cas. Lorsqu’ils ciblent l’obtention d’EEG interictal dans les enregistrements EEG-IRMf interictal, les expérimentateurs doivent prendre en compte les patients présentant des EEI fréquents (au moins trois EEI/heure) observés par un EEG du cuir chevelu, afin de garantir des décharges épileptiformes suffisantes lors d’une séance de balayage. Le nombre d’EEG peut être déterminé à partir de la surveillance EEG dans l’UEM ou en faisant référence à la fréquence des EEI observée dans les enregistrements EEG antérieurs des sujets, le cas échéant. Les enregistrements obtenus des données EEG-IRMf interictales peuvent apporter des avantages pour la compréhension et potentiellement la localisation de la zone d’apparition de la crise17.
Une fois qu’un EEG propre est obtenu après le traitement des étapes de retrait des artefacts, une analyse EEG supplémentaire peut être appliquée. Par exemple, l’imagerie de source EEG (ESI) peut être obtenue en appliquant une tomographie électromagnétique cérébrale standardisée à basse résolution (sLORETA)18 pour estimer l’activité électrique correspondante du cerveau sur la surface corticale. Les sources estimées peuvent être obtenues en inversant la matrice de champ de plomb calculée en fonction des couches de la tête, du crâne externe, du crâne interne et du cortex créées à partir de l’IRM du patient en utilisant la méthode de l’élément limite19. Il existe de nombreuses boîtes à outils accessibles au public pour obtenir l’imagerie de source EEG, et Brainstorm est une boîte à outils MATLAB20 couramment utilisée.
Lorsque l’ESI est envisagé à l’aide de l’EEG traité, le nombre total d’électrodes et leurs distributions doivent être soigneusement pris en compte afin qu’elles puissent raisonnablement couvrir toute la tête. Le nombre minimum d’électrodes nécessaires pour mettre en œuvre ESI est de 32 canaux21,22, ce qui est supérieur au nombre standard d’électrodes utilisées en milieu clinique. Ainsi, il est recommandé d’inclure des canaux supplémentaires pour couvrir toute la tête avec un espacement raisonnable. La sélection des canaux dans cette étude comprend 21 canaux, qui sont traditionnellement utilisés en clinique pour la surveillance de l’EEG, et 11 canaux supplémentaires pour couvrir entièrement la tête (Figure 1).
Ici, nous n’incluons pas les détails de l’analyse IRMf, car cela sort du cadre de notre étude. Cependant, une direction possible est l’analyse IRMf fondée sur l’EEG23. Par exemple, le temps d’occurrence des EEI peut être enregistré en tant que déclencheurs d’événement pour être corrélé avec l’IRMf, ce qui peut conduire à une analyse IRMf de routine liée à l’événement. Dans ce cas, une analyse de modèle linéaire généralisée peut être utilisée pour trouver les régions du cerveau montrant des changements dans le signal IRMf au moment des EEI.
Nous soulignons qu’une étude récemment publiée10 a montré qu’il est possible d’utiliser un système de boucle de fil de carbone lorsqu’une technique d’élimination d’artefacts plus robuste est requise16. Cependant, nous tenons à informer que l’intégration du système de boucle de fil de carbone dans notre cadre expérimental avec l’électrode conditionnelle MR n’a pas encore été étudiée.
Même si cette étude se concentre spécifiquement sur la période interictale de l’épilepsie, le protocole introduit pour l’EEG-IRMf simultanée peut être étendu à la période ictale ou postictale. Cependant, des considérations spécifiques doivent être prises en compte lorsque des paramètres personnalisés sont pris en compte. Pour la phase postictale, une préoccupation importante dont nous sommes conscients est que le patient reçoit une benzodiazépine avant le transport à l’IRM. En ce qui concerne l’analyse de fréquence des EEG, il a été rapporté que les benzodiazépines ne modifient pas nécessairement les bandes de fréquences spécifiques 24,25, et dans le cas de modifications modestes, celles-ci sont limitées à la région somatosensorielle-motrice26 ou aux lobes frontaux27. De plus, en ce qui concerne l’EEG-IRMf simultanée, les corrélations delta EEG-BOLD n’ont montré aucun changement après l’injection de benzodiazépines par rapport à un témoin avec injection de solution saline27. Le signal BOLD n’a été diminué que dans les petites zones du gyrus de Heschel et de la zone motrice supplémentaire.
The authors have nothing to disclose.
Ce travail a été partiellement soutenu par le College of Medicine, le vice-président de la recherche, UK HealthCare, et le domaine prioritaire de recherche de l’Université du Kentucky dans le cadre de l’initiative College of Medicine Alliance et les fonds de démarrage du Dr Jihye Bae fournis par le Département de génie électrique et informatique de l’Université du Kentucky. Les auteurs remercient les participants bénévoles pour l’enregistrement et les membres de l’équipe de l’Alliance de recherche sur l’épilepsie et la neuroimagerie, en particulier le Dr Brian Gold pour avoir dirigé l’équipe de l’alliance, le Dr Sridhar Sunderam pour le mentorat en recherche, et Susan V. Hollar et Emily Ashcraft pour les soins et la gestion des patients.
3T Magnetom Prisma fit MRI scanner | Siemens Healthineers | ||
Abralyt HiCl, 10 g. | EASYCAP GmbH | Conductive gel for ECG electrode. | |
BrainAmp MR plus 32-channel | Brain Products GmbH | S-BP-01300 | |
BrainVision Analyzer Version 2.2.0.7383 | Brain Products GmbH | EEG analysis software. | |
BrainVision Interface Box 32 inputs | Ives EEG Solutions, LLC | BVI-32 | |
BrainVision Recorder License with dongle | Brain Products GmbH | S-BP-170-3000 | |
BrainVision Recorder Version 1.23.0003 | Brain Products GmbH | EEG recording software. | |
Collodion (non-flexible) | Mavidon | Glue to secure EEG electrodes. | |
Fiber Optic cable (30m one line) | Brain Products GmbH | S-BP-345-3020 | |
Gold Cup Electrode set, 32 channel | Ives EEG Solutions, LLC | GCE-32 | 2+ items are recommended when managing multiple subjects with overlapped/close period of Epilepsy Monitoring Unit (EMU) stay. |
Gold Cup Electrodes | Ives EEG Solutions, LLC | GCE-EKG | |
Harness, 32 lead, reusable | Ives EEG Solutions, LLC | HAR-32 | 2+ items are recommended when managing multiple subjects with overlapped/close period of Epilepsy Monitoring Unit (EMU) stay. |
MR-sled kit including 100% and 75% length base plates, low profile (3 cm) block legs for each base plate, ramp, and strap systems as hand configured | Brain Products GmbH | BV-79123-PRISMA SKYRA | |
Natus NeuroWorks EEG | Natus | Software used for EEG monitoring at the Epilepsy Monitoring Unit (EMU). | |
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Passive starter set, including consumables (gel, syringes, dispensing tips, adhesive washers, etc.) to facilitate out of the box data acquisition | Brain Products GmbH | S-C-5303 | |
SyncBox compl. Extension box for phase sync recordings | Brain Products GmbH | S-BP-02675 | Syncbox |
syngo MR XA30 | Siemens Healthineers | Software used for the MRI scanner. | |
Ten 20 Conductive Neurodiagnostic Electrode Paste | Weaver and Co. | Conductive gel for EEG electrodes. | |
TriggerBox Kit for BrainAmp | Brain Products GmbH | S-BP-110-9010 | Triggerbox; This Kit allows to expand the trigger width from the scanner so that the trigger signal can be detected on the BrainVision Recorder properly. This kit may not be required depending on the characteristics of the trigger signal provided by the scanner. |
Xltek EMU40EX amplifier | Natus | An amplifier used at the Epilepsy Monitoring Unit (EMU). |