目標指向到達行動中の皮質脊髄興奮性の評価
Summary
リーチは、人間が環境と相互作用することを可能にする基本的なスキルです。いくつかの研究は、さまざまな方法論を使用して到達行動を特徴付けることを目的としています。この論文は、タスクパフォーマンスに到達する間の人間の皮質脊髄興奮性の状態を評価するための経頭蓋磁気刺激のオープンソースアプリケーションを提供します。
Abstract
リーチは、運動生理学および神経科学の研究で広く研究されている行動です。リーチはさまざまな行動操作を使用して検討されてきましたが、リーチの計画、実行、および制御に関与する神経プロセスの理解には大きなギャップが残っています。ここで説明する新しいアプローチは、2次元の到達タスクと経頭蓋磁気刺激(TMS)および複数の筋肉からの同時筋電図(EMG)記録を組み合わせたものです。この方法は、到達運動の展開中の正確な時点での皮質脊髄活動の非侵襲的検出を可能にする。タスクコード例には、正中線から45°±表示された2つの可能なターゲットを含む遅延応答到達タスクが含まれています。シングルパルスTMSは、準備キューの開始時(ベースライン)または命令的キュー(遅延)の100ミリ秒前のいずれかで、ほとんどのタスク試行で配信されます。このサンプルデザインは、リーチ準備中の皮質脊髄興奮性の変化を調査するのに適しています。サンプルコードには、リーチ準備中の皮質脊髄興奮性に対する適応の影響を調査するための視覚運動摂動(つまり、カーソル±20°回転)も含まれています。タスクパラメータとTMS配信は、到達行動中の運動システムの状態に関する特定の仮説に対処するように調整できます。最初の実施では、TMS試験の83%で運動誘発電位(MEP)が正常に誘発され、すべての試験でリーチ軌道が記録されました。
Introduction
目標指向の到達は、人間が外部環境と相互作用し、操作することを可能にする基本的な運動行動です。運動生理学、心理学、神経科学の分野での到達の研究は、さまざまな方法論を含む豊富で広範な文献を生み出しました。到達に関する初期の研究では、ヒト以外の霊長類の直接神経記録を使用して、単一ニューロンレベルでの神経活動を調査しました1,2。より最近の研究では、感覚運動適応を採用して運動学習と制御の性質を探求する行動パラダイムを使用して到達することを調査しています3,4,5。機能的磁気共鳴画像法および脳波検査と組み合わされたこのような行動課題は、ヒトにおける到達中の全脳活動を測定することができる6,7。他の研究では、リーチの準備と実行のさまざまな機能を調査するためにオンラインTMSを適用しています8、9、10、11、12、13、14。ただし、リーチの行動評価とTMSを組み合わせたオープンソースで柔軟なアプローチの必要性が残っています。TMSと行動プロトコルを組み合わせることの有用性は非常によく確立されていますが15、ここでは、オープンソースアプローチを使用して到達するという文脈でのTMSの適用を具体的に検討します。これは、この方法の組み合わせを使用して公開した他のグループがツールをすぐに利用できるようにせず、直接複製を禁止しているという点で斬新です。このオープンソースアプローチにより、複製、データ共有、およびマルチサイト調査の可能性が容易になります。さらに、他の人が同様のツールを使用して新しい研究の質問を追求したい場合は、オープンソースコードはすぐに適応できるため、イノベーションの出発点として機能することができます。
TMSは、正確に制御された時点16で運動システムをプローブする非侵襲的な手段を提供します。一次運動皮質(M1)に適用すると、TMSは標的筋肉の筋電図で測定可能なたわみを誘発することができる。運動誘発電位(MEP)として知られるこの電圧波の振幅は、皮質脊髄(CS)経路の瞬間的な興奮性状態の指標を提供し、CS経路に対するすべての興奮性および抑制性の影響の結果として生じる類似体17である。TMSは、固有のCS興奮性の被験者内測定を確実に提供することに加えて、他の行動学的または運動学的メトリックと組み合わせて、CS活性と行動との関係を時間的に正確な方法で調査することができる。多くの研究は、特にこの方法の組み合わせが膨大な数の行動条件下でMEPを調査することを可能にするため、運動系に関するさまざまな質問に対処するためにTMSと筋電図(EMG)の組み合わせを利用してきました15。これが特に有用であることが証明されている分野の1つは、行動準備の研究であり、ほとんどの場合、単一関節運動の研究を通じてです18。しかし、リーチングなどの自然主義的な多関節運動に関するTMSの研究は比較的少ない。
現在の目標は、行動運動学、オンラインシングルパルスTMS投与、および複数の筋肉からの同時EMG記録を含む遅延応答到達タスクを設計することでした。このタスクには、視覚フィードバックが到達軌道と一致するように、水平方向のモニターを使用したオンライン視覚フィードバックを備えた2次元のポイントツーポイント到達パラダイムが含まれます(つまり、検証フィードバック中の1:1の関係であり、視覚フィードバックとモーションの間の変換はありません)。現在の設計には、視覚運動摂動を伴う一連の試行も含まれています。提供されている例では、これはカーソルフィードバックの20°回転シフトです。以前の研究では、感覚運動適応に関連するメカニズムと計算に関する質問に対処するために、同様の到達パラダイムを使用してきました19、20、21、22、23、24、25。さらに、このアプローチにより、オンライン運動学習中の正確な時点での運動システムの興奮性ダイナミクスを評価することができます。
リーチは学習/適応を調査するための実りある行動であることが証明されているため、この行動の文脈でCS興奮性を評価することは、これらの行動に関与する神経基質に光を当てる大きな可能性を秘めています。これらには、非ヒト霊長類研究で確立されているように、局所的な抑制的影響、同調特性の変化、神経事象のタイミングなどが含まれる場合があります。ただし、これらの特徴は、ヒトおよび臨床集団で定量化することがより困難でした。神経ダイナミクスは、TMSとEMGを組み合わせたアプローチを使用して、ヒトに明白な動きがない場合(すなわち、運動の準備中または安静時)に調査することもできます。
提示されたツールはオープンソースであり、コードは簡単に適応できます。この新しいパラダイムは、到達運動の準備、実行、終了、および適応に関与するメカニズムに関する重要な洞察を生み出します。さらに、この方法の組み合わせは、電気生理学とヒトの到達行動との関係を明らかにする可能性を秘めています。
Protocol
Representative Results
Discussion
上記で概説した方法は、到達行動の文脈で運動準備を研究するための新しいアプローチを提供します。リーチは、運動制御と学習の研究において一般的なモデルタスクを表していますが、リーチ行動に関連するCSダイナミクスを正確に評価する必要があります。TMSは、到達中の離散的な時点でCS活性をキャプチャする非侵襲的で時間的に正確な方法を提供します。ここで説明する?…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
この研究は、ナイトキャンパス学部奨学生プログラムとフィルアンドペニーナイト財団の寛大な資金提供によって部分的に可能になりました。
Materials
| 2-Port Native PCI Express | StarTech.com | RS232 Card with 16950 UART | Must be compatible with desktop computer |
| Adjustable 80-20 aluminum frame | any | ||
| Alcohol prep pads | any | EMG preparation | |
| Bagnoli Bipolar Electrodes | Delsys | DE 2.1 | |
| Bagnoli Reference Electrode | Delsys | USX2000 | 2” (5cm) Round |
| Bagnoli-8 EMG System | Delsys | ||
| Chair | any | ||
| Computer monitor for EMG/TMS | n/a | ||
| Desk | any | ||
| Desktop Computer | Dell | xps 8930 | RAM: 16 GB, Storage: 1TB, Graphics: 1060 6GB |
| EMG electrodes | Delsys | Sensor Adhesive Interface | |
| Fine grain sandpaper | any | EMG preparation | |
| Graphics tablet | Wacom | Intuos-4 XL | |
| Handle of paint roller | any | to be used as stylus handle, hollowed out center must be large enough for stylus to sit securely inside | |
| Medical tape | any | To secure EMG electrodes | |
| PCI-6220 card DAQ | National Instruments | To interface EMG system | |
| Photodiode Sensor | Vishay | BPW21R | To record timing of task events into EMG trace. |
| Rear TMS port | Magstim | Included with TMS machine | |
| Right-handed polyethylene glove | any | Cut out thumb and index finger of glove to expose FDI muscle | |
| Sensory Adhesive Interface, 2-slot | Delsys | SC-F01 | |
| Stylus | Wacom | Intuos-4 grip pen | |
| Tablet-to-Computer USB cable | any | Included in Tablet purchase | |
| Task Monitor | Asus | VG248 | |
| TMS coil | Magstim | D70 Remote Coil | 7cm diameter, figure-of-eight coil |
| TMS machine | Magstim | 200-2 | |
| TMS-to-Computer DB9 cable | any | Connects to PCIe Serial Card | |
| Velcro | any | To be placed on glove and stylus handle |
References
- Georgopoulos, A. P., Kalaska, J. F., Caminiti, R., Massey, J. T. On the relations between the direction of two-dimensional arm movements and cell discharge in primate motor cortex. The Journal of Neuroscience. 2 (11), 1527-1537 (1982).
- Georgopoulous, A. P., Schwartz, A. B., Kettner, R. E. Neuronal population coding of movement direction. Science. 233 (4771), 1416-1419 (1986).
- Kim, H. E., Morehead, J. R., Parvin, D. E., Moazzezi, R., Ivry, R. B. Invariant errors reveal limitations in motor correction rather than constraints on error sensitivity. Communications Biology. 1, 19 (2018).
- Huberdeau, D. M., Krakauer, J. W., Haith, A. M. Dual-process decomposition in human sensorimotor adaptation. Current Opinion in Neurobiology. 33, 71-77 (2015).
- Shadmehr, R., Smith, M. A., Krakauer, J. W. Error correction, sensory prediction, and adaptation in motor control. Annual Review of Neuroscience. 33 (1), 89-108 (2010).
- Filimon, F., Nelson, J. D., Hagler, D. J., Sereno, M. I. Human cortical representations for reaching: Mirror neurons for execution, observation, and imagery. NeuroImage. 37 (4), 1315-1328 (2007).
- Hammon, P. S., Makeig, S., Poizner, H., Todorov, E., de Sa, V. R. Predicting reaching targets from human EEG. IEEE Signal Processing Magazine. 25 (1), 69-77 (2008).
- Busan, P., et al. Effect of transcranial magnetic stimulation (TMS) on parietal and premotor cortex during planning of reaching movements. PloS One. 4 (2), 4621 (2009).
- Busan, P., et al. Transcranial magnetic stimulation and preparation of visually-guided reaching movements. Frontiers in Neuroengineering. 5, 18 (2012).
- Lega, C., et al. The topography of visually guided grasping in the premotor cortex: a dense-transcranial magnetic stimulation (TMS) mapping study. The Journal of Neuroscience. 40 (35), 6790-6800 (2020).
- Marigold, D. S., Lajoie, K., Heed, T. No effect of triple-pulse TMS medial to intraparietal sulcus on online correction for target perturbations during goal-directed hand and foot reaches. PloS One. 14 (10), 0223986 (2019).
- Savoie, F. -. A., Dallaire-Jean, L., Thenault, F., Whittingstall, K., Bernier, P. -. M. Single-pulse TMS over the parietal cortex does not impair sensorimotor perturbation-induced changes in motor commands. eNeuro. 7 (2), (2020).
- Taga, M., et al. Motor adaptation and internal model formation in a robot-mediated forcefield. Psychoradiology. 1 (2), 73-87 (2021).
- Vesia, M., et al. Human dorsomedial parieto-motor circuit specifies grasp during the planning of goal-directed hand actions. Cortex. 92, 175-186 (2017).
- Bestmann, S., Krakauer, J. W. The uses and interpretations of the motor-evoked potential for understanding behaviour. Experimental Brain Research. 233 (3), 679-689 (2015).
- Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1110 (2015).
- Rothwell, J. C., Thompson, P. D., Boyd, S., Marsden, C. D. Stimulation of the human motor cortex through the scalp. Experimental Physiology. 76 (2), 159-200 (1991).
- Bestmann, S., Duque, J. Transcranial magnetic stimulation: decomposing the processes underlying action preparation. The Neuroscientist. 22 (4), 392-405 (2016).
- Kim, H. E., Avraham, G., Ivry, R. B. The psychology of reaching: action selection, movement implementation, and sensorimotor learning. Annual Review of Psychology. 72 (1), 61-95 (2021).
- McDougle, S. D., Bond, K. M., Taylor, J. A. Explicit and implicit processes constitute the fast and slow processes of sensorimotor learning. The Journal of Neuroscience. 35 (26), 9568-9579 (2015).
- McDougle, S. D., Bond, K. M., Taylor, J. A. Implications of plan-based generalization in sensorimotor adaptation. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 383-393 (2017).
- McDougle, S. D., Ivry, R. B., Taylor, J. A. Taking aim at the cognitive side of learning in sensorimotor adaptation tasks. Trends in Cognitive Sciences. 20 (7), 535-544 (2016).
- Morehead, J. R., Qasim, S. E., Crossley, M. J., Ivry, R. Savings upon re-aiming in visuomotor adaptation. The Journal of Neuroscience. 35 (42), 14386-14396 (2015).
- Taylor, J. A., Krakauer, J. W., Ivry, R. B. Explicit and implicit contributions to learning in a sensorimotor adaptation task. The Journal of Neuroscience. 34 (8), 3023-3032 (2014).
- Tsay, J. S., Kim, H. E., Parvin, D. E., Stover, A. R., Ivry, R. B. Individual differences in proprioception predict the extent of implicit sensorimotor adaptation. Journal of Neurophysiology. 125 (4), 1307-1321 (2021).
- Jackson, N., Greenhouse, I. VETA: An open-source matlab-based toolbox for the collection and analysis of electromyography combined with transcranial magnetic stimulation. Frontiers in Neuroscience. 13, 975 (2019).
- Goldsworthy, M. R., Hordacre, B., Ridding, M. C. Minimum number of trials required for within- and between-session reliability of TMS measures of corticospinal excitability. Neuroscience. 320, 205-209 (2016).
- Koch, G., et al. Functional interplay between posterior parietal and ipsilateral motor cortex revealed by twin-coil transcranial magnetic stimulation during reach planning toward contralateral space. The Journal of Neuroscience. 28 (23), 5944-5953 (2008).
- Goldenkoff, E. R., Mashni, A., Michon, K. J., Lavis, H., Vesia, M. Measuring and manipulating functionally specific neural pathways in the human motor system with transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments. (156), e60706 (2020).
