Summary

Измерение контралатерального периода молчания, индуцированного одноимпульсной транскраниальной магнитной стимуляцией, для исследования кортикоспинального торможения M1

Published: August 23, 2022
doi:

Summary

Оценка контралатерального молчаливого периода (cSP) является многообещающим биомаркером для индексации возбудимости коры головного мозга и ответа на лечение. Мы демонстрируем протокол оценки cSP, предназначенный для изучения кортикоспинального торможения М1 верхних и нижних конечностей.

Abstract

Контралатеральный период молчания (cSP) – это период подавления фоновой электрической мышечной активности, зафиксированной электромиографией (ЭМГ) после двигательного вызванного потенциала (MEP). Для этого MEP вызывается импульсом надпороговой транскраниальной магнитной стимуляции (TMS), доставляемым в первичную моторную кору (M1) выбранной целевой мышцы, в то время как участник обеспечивает стандартизированное произвольное сокращение целевой мышцы. cSP является результатом ингибирующих механизмов, которые возникают после MEP; Он обеспечивает широкую временную оценку спинального торможения в начальном ~ 50 мс и коркового торможения после. Исследователи попытались лучше понять нейробиологический механизм, лежащий в основе cSP, чтобы подтвердить его как потенциальный диагностический, суррогатный и прогностический биомаркер для различных нервно-психических заболеваний. Таким образом, в этой статье описывается метод измерения M1 cSP нижних и верхних конечностей, включая выбор целевой мышцы, размещение электродов, позиционирование катушки, метод измерения стимуляции произвольного сокращения, настройку интенсивности и анализ данных для получения репрезентативного результата. Его образовательная цель состоит в том, чтобы дать наглядное руководство по выполнению выполнимого, надежного и воспроизводимого протокола cSP для нижних и верхних конечностей и обсудить практические проблемы этой техники.

Introduction

Период молчания (SP) – это период электромиографического (ЭМГ) молчания, который следует за моторно-вызванным потенциалом (MEP), вызванным транскраниальной магнитной стимуляцией (TMS), применяемой во время устойчивого сокращения мышц. Надпороговый импульс ТМС может быть применен либо к контралатеральной, либо к ипсилатеральной первичной моторной коре (M1) целевой мышцы, из которой регистрируется активность ЭМГ, что приводит к двум явлениям: контралатеральному периоду молчания (cSP) и ипсилатеральному периоду молчания (iSP).

Несмотря на то, что iSP и cSP имеют схожие функции, они могут отражать немного разные компоненты. Считается, что первый отражает транскаллезальное торможение и, таким образом, полностью имеет корковое происхождение 1,2. И наоборот, cSP исследуется как возможный суррогат кортикоспинального ингибирования, скорее всего, опосредованного рецепторами гамма-аминомасляной кислоты (ГАМК) B в M1 3,4,5.

Подтверждая роль цСП в ГАМК-опосредованных путях, в предыдущих работах было обнаружено увеличение продолжительности цСП после перорального приема ГАМК-усиливающих компонентов 5,6,7,8. Тем не менее, спинальные процессы также участвуют в изменении его продолжительности. Более ранняя фаза (<50 мс) cSP связана со снижением значений Н-рефлекса3-а, который является продуктом периферической нейросхемы и количественно определяет возбудимость спинальных нейронов9. Считается, что спинальная обработка опосредована активацией клеток Реншоу, мотонейроном после гиперполяризации и постсинаптическим ингибированием спинальными интернейронами 10,11,12,13,14.

Несмотря на вклад позвоночника, cSP возникает главным образом в результате активации корковых тормозных нейронов, которые отвечают за генерацию более поздней части cSP (50-200 мс)3,10,13,15,16. В этом отношении ранняя часть продолжительности cSP была связана с механизмами спинального торможения, тогда как длительные cSP требуют более крупных корковых ингибирующих механизмов 3,13,17,18.

Таким образом, cSP является многообещающим кандидатом на биомаркер кортикоспинальной дезадаптации из-за неврологических расстройств, тогда как более значимые длительности cSP потенциально отражают увеличение кортикоспинального торможения и наоборот 5,11. Соответственно, в предыдущих работах была обнаружена связь между продолжительностью cSP и такими патологиями, как дистония, болезнь Паркинсона, хроническая боль, инсульт и другие нейродегенеративные и психические состояния 19,20,21,22. Чтобы проиллюстрировать, в когорте остеоартрита коленного сустава более высокое интракортикальное ингибирование (индексируемое cSP) было связано с более молодым возрастом, большей дегенерацией хряща и меньшими когнитивными характеристиками в Монреальской шкале когнитивной оценки23. Кроме того, изменения cSP также могут продольно индексировать реакцию на лечение и восстановление моторики 24,25,26,27,28,29,30.

Какой бы многообещающей ни была роль cSP в области нейропсихиатрии, сложным аспектом его оценки является то, что он может быть слишком чувствителен к вариациям протокола. Например, длительность cSP (~100-300 мс)11 различима между верхними и нижними конечностями. Salerno et al. обнаружили среднюю продолжительность cSP 121,2 мс (± 32,5) для первой дорсальной межкостной мышцы (FDI) и 75,5 мс (± 21) для передней большеберцовой мышцы (TA) в выборке пациентов с фибромиалгией31. Таким образом, в литературе отмечается множество расхождений в параметрах, используемых для выявления cSP, что, в свою очередь, ставит под угрозу сопоставимость между исследованиями и задерживает перевод в клиническую практику. В аналогичной популяции протоколы были неоднородными в отношении, например, настройки надпорогового импульса ТМС, используемой для стимуляции M1 и целевой мышцы. Вдобавок ко всему, исследователи не смогли должным образом сообщить о параметрах, используемых в их протоколах.

Таким образом, цель состоит в том, чтобы предоставить визуальное руководство о том, как применять осуществимый, надежный и легко воспроизводимый протокол cSP для оценки кортикоспинальной возбудимости верхних и нижних конечностей M1, а также обсудить практические методологические проблемы этой процедуры. Кроме того, чтобы проиллюстрировать обоснование выбора параметров, мы провели неисчерпывающий обзор литературы на Pubmed/MEDLINE для выявления опубликованных работ по cSP в популяциях с хронической болью и реабилитацией, используя поисковый запрос: Реабилитация (Mesh) или реабилитация или хроническая боль или инсульт и такие термины, как транскраниальная магнитная стимуляция и одиночный импульс или кортикальный период молчания. Критерии включения для извлечения не были определены, и объединенные результаты показаны в таблице 1 только в иллюстративных целях.

Protocol

Этот протокол включает в себя исследования на людях и находится в союзе с институциональными и этическими руководящими принципами местных этических комитетов и Хельсинкской декларацией. От испытуемых было получено информированное согласие на использование их данных в исследовании.<…

Representative Results

После выполнения пошаговой процедуры доставка надпорогового импульса ТМС (120% от RMT) вызовет наблюдаемый MEP в записи ЭМГ целевой мышцы и последующий период подавления фоновой активности ЭМГ примерно от 150 мс до 300 мс (рис. 2). Исходя из этого паттерна EMG, можно рассчитать мет?…

Discussion

Системы СИ по умолчанию для выявления MEP и SP могут варьироваться в зависимости от численности населения. Было показано, что интенсивность до 80% RMT вызывает cSP у здоровых людей39, тем не менее, в исследованиях как здоровых, так и больных популяций использовалась интенсивность д…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Никаких подтверждений.

Materials

Alcohol pads Medline Preparation with 70% isopropyl alcohol
Conductive gel Weaver and Company Used on the electrode
Echo Pinch JTECH medical 0902A302 Digital dynamometer.
Mega-EMG Soterix Medical NS006201 Digital multiple channel EMG with built in software.
MEGA-TMS coil Soterix Medical NS063201 8 shaped TMS coil
Mega-TMS stimulator Soterix Medical 6990061 Single Pulse TMS
Neuro-MEP.NET Soterix Medical EMG software used to analyse the muscles eletrical activity.
Swim cap Kiefer

References

  1. Li, J. Y., Lai, P. H., Chen, R. Transcallosal inhibition in patients with callosal infarction. Journal of Neurophysiology. 109 (3), 659-665 (2013).
  2. Wassermann, E. M., Fuhr, P., Cohen, L. G., Hallett, M. Effects of transcranial magnetic stimulation on ipsilateral muscles. Neurology. 41 (11), 1795-1799 (1991).
  3. Fuhr, P., Agostino, R., Hallett, M. Spinal motor neuron excitability during the silent period after cortical stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (4), 257-262 (1991).
  4. Meyer, B. U., Röricht, S., Gräfin von Einsiedel, H., Kruggel, F., Weindl, A. Inhibitory and excitatory interhemispheric transfers between motor cortical areas in normal humans and patients with abnormalities of the corpus callosum. Brain. 118, 429-440 (1995).
  5. Hupfeld, K. E., Swanson, C. W., Fling, B. W., Seidler, R. D. TMS-induced silent periods: A review of methods and call for consistency). Journal of Neuroscience Methods. 346, 108950 (2020).
  6. Siebner, H. R., Dressnandt, J., Auer, C., Conrad, B. Continuous intrathecal baclofen infusions induced a marked increase of the transcranially evoked silent period in a patient with generalized dystonia. Muscle Nerve. 21 (9), 1209-1212 (1998).
  7. Vallence, A. M., Smalley, E., Drummond, P. D., Hammond, G. R. Long-interval intracortical inhibition is asymmetric in young but not older adults. Journal of Neurophysiology. 118 (3), 1581-1590 (2017).
  8. Manconi, F. M., Syed, N. A., Floeter, M. K. Mechanisms underlying spinal motor neuron excitability during the cutaneous silent period in humans. Muscle Nerve. 21 (10), 1256-1264 (1998).
  9. Romanò, C., Schieppati, M. Reflex excitability of human soleus motoneurones during voluntary shortening or lengthening contractions. The Journal of Physiology. 390, 271-284 (1987).
  10. Cantello, R., Gianelli, M., Civardi, C., Mutani, R. Magnetic brain stimulation: the silent period after the motor evoked potential. Neurology. 42 (10), 1951-1959 (1992).
  11. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  12. Classen, J., Benecke, R. Inhibitory phenomena in individual motor units induced by transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (5), 264-274 (1995).
  13. Inghilleri, M., Berardelli, A., Cruccu, G., Manfredi, M. Silent period evoked by transcranial stimulation of the human cortex and cervicomedullary junction. The Journal of Physiology. 466, 521-534 (1993).
  14. Roick, H., von Giesen, H. J., Benecke, R. On the origin of the postexcitatory inhibition seen after transcranial magnetic brain stimulation in awake human subjects. Experimental Brain Research. 94 (3), 489-498 (1993).
  15. Chen, R., Lozano, A. M., Ashby, P. Mechanism of the silent period following transcranial magnetic stimulation. Evidence from epidural recordings. Experimental Brain Research. 128 (4), 539-542 (1999).
  16. Schnitzler, A., Benecke, R. The silent period after transcranial magnetic stimulation is of exclusive cortical origin: evidence from isolated cortical ischemic lesions in man. Neuroscience Letters. 180 (1), 41-45 (1994).
  17. Cantello, R., Tarletti, R., Civardi, C. Transcranial magnetic stimulation and Parkinson’s disease. Brain Research. Brain Research Reviews. 38 (3), 309-327 (2002).
  18. Ziemann, U., Netz, J., Szelényi, A., Hömberg, V. Spinal and supraspinal mechanisms contribute to the silent period in the contracting soleus muscle after transcranial magnetic stimulation of human motor cortex. Neuroscience Letters. 156 (1-2), 167-171 (1993).
  19. Paci, M., Di Cosmo, G., Perrucci, M. G., Ferri, F., Costantini, M. Cortical silent period reflects individual differences in action stopping performance. Scientific Reports. 11 (1), 15158 (2021).
  20. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  21. Vidor, L. P., et al. Association of anxiety with intracortical inhibition and descending pain modulation in chronic myofascial pain syndrome. BMC Neuroscience. 15, 42 (2014).
  22. Bradnam, L., et al. Afferent inhibition and cortical silent periods in shoulder primary motor cortex and effect of a suprascapular nerve block in people experiencing chronic shoulder pain. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 769-778 (2016).
  23. Simis, M., et al. Increased motor cortex inhibition as a marker of compensation to chronic pain in knee osteoarthritis. Scientific Reports. 11 (1), 24011 (2021).
  24. List, J., et al. Cortical reorganization due to impaired cerebral autoregulation in individuals with occlusive processes of the internal carotid artery. Brain Stimulation. 7 (3), 381-387 (2014).
  25. Gray, W. A., Palmer, J. A., Wolf, S. L., Borich, M. R. Abnormal EEG responses to TMS during the cortical silent period are associated with hand function in chronic stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (7), 666-676 (2017).
  26. Braune, H. J., Fritz, C. Transcranial magnetic stimulation-evoked inhibition of voluntary muscle activity (silent period) is impaired in patients with ischemic hemispheric lesion. Stroke. 26 (4), 550-553 (1995).
  27. Goodwill, A. M., Teo, W. -. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  28. Cincotta, M., et al. Suprathreshold 0.3 Hz repetitive TMS prolongs the cortical silent period: potential implications for therapeutic trials in epilepsy. Clinical Neurophysiology. 114 (10), 1827-1833 (2003).
  29. Langguth, B., et al. Transcranial magnetic stimulation for the treatment of tinnitus: effects on cortical excitability. BMC Neuroscience. 8, 45 (2007).
  30. Priori, A., et al. Rhythm-specific pharmacological modulation of subthalamic activity in Parkinson’s disease. Experimental Neurology. 189 (2), 369-379 (2004).
  31. Salerno, A., et al. Motor cortical dysfunction disclosed by single and double magnetic stimulation in patients with fibromyalgia. Clinical Neurophysiology. 111 (6), 994-1001 (2000).
  32. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  33. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of, T.M.S.C.G. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  34. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  35. Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
  36. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  37. Daskalakis, Z. J., et al. An automated method to determine the transcranial magnetic stimulation-induced contralateral silent period. Clinical Neurophysiology. 114 (5), 938-944 (2003).
  38. Orth, M., Rothwell, J. C. The cortical silent period: intrinsic variability and relation to the waveform of the transcranial magnetic stimulation pulse. Clinical Neurophysiology. 115 (5), 1076-1082 (2004).
  39. Säisänen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  40. Kojima, S., et al. Modulation of the cortical silent period elicited by single- and paired-pulse transcranial magnetic stimulation. BMC Neuroscience. 14 (1), 43 (2013).
  41. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  42. Kimiskidis, V. K., et al. Silent period to transcranial magnetic stimulation: construction and properties of stimulus-response curves in healthy volunteers. Experimental Brain Research. 163 (1), 21-31 (2005).
  43. Chipchase, L., et al. A checklist for assessing the methodological quality of studies using transcranial magnetic stimulation to study the motor system: an international consensus study. Clinical Neurophysiology. 123 (9), 1698-1704 (2012).
  44. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  45. Zeugin, D., Ionta, S. Anatomo-Functional origins of the cortical silent period: Spotlight on the basal ganglia. Brain Sciences. 11 (6), 705 (2021).
  46. Person, R. S., Kozhina, G. V. Investigation of the silent period by a poststimulus histogram method. Neurophysiology. 10 (2), 123-129 (1978).
  47. Stinear, C. M., Coxon, J. P., Byblow, W. D. Primary motor cortex and movement prevention: where Stop meets Go. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 33 (5), 662-673 (2009).
  48. Mathis, J., de Quervain, D., Hess, C. W. Dependence of the transcranially induced silent period on the ‘instruction set’ and the individual reaction time. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 109 (5), 426-435 (1998).
  49. Chandra, S. R., Issac, T. G., Nagaraju, B. C., Philip, M. A study of cortical excitability, central motor conduction, and cortical inhibition using single pulse transcranial magnetic stimulation in patients with early frontotemporal and Alzheimer’s Dementia. Indian Journal of Psychological Medicine. 38 (1), 25-30 (2016).
  50. Bocci, T., et al. Spinal direct current stimulation modulates short intracortical inhibition. Neuromodulation. 18 (8), 686-693 (2015).
  51. Zunhammer, M., et al. Modulation of human motor cortex excitability by valproate. Psychopharmacology (Berl). 215 (2), 277-280 (2011).
  52. Ho, K. H., Nithi, K., Mills, K. R. Covariation between human intrinsic hand muscles of the silent periods and compound muscle action potentials evoked by magnetic brain stimulation: evidence for common inhibitory connections. Experimental Brain Research. 122 (4), 433-440 (1998).
  53. Acler, M., Fiaschi, A., Manganotti, P. Long-term levodopa administration in chronic stroke patients. A clinical and neurophysiologic single-blind placebo-controlled cross-over pilot study. Restorative Neurology and Neuroscience. 27 (4), 277-283 (2009).
  54. Volz, M. S., et al. Dissociation of motor task-induced cortical excitability and pain perception changes in healthy volunteers. PLoS One. 7 (3), 34273 (2012).
  55. Veldema, J., Nowak, D. A., Gharabaghi, A. Resting motor threshold in the course of hand motor recovery after stroke: a systematic review. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 18 (1), 158 (2021).
  56. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  57. Ortu, E., et al. Primary motor cortex hyperexcitability in Fabry’s disease. Clinical Neurophysiology. 124 (7), 1381-1389 (2013).
  58. Goodwill, A. M., Teo, W. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  59. Mayorga, T., et al. Motor-Evoked potentials of the abductor hallucis muscle and their relationship with foot arch functional anatomy. Journal of American Podiatric Medical Association. 107 (5), 467-470 (2017).
  60. Matsugi, A., et al. Cerebellar transcranial magnetic stimulation reduces the silent period on hand muscle electromyography during force control. Brain Science. 10 (2), 63 (2020).
  61. van Kuijk, A. A., Pasman, J. W., Geurts, A. C., Hendricks, H. T. How salient is the silent period? The role of the silent period in the prognosis of upper extremity motor recovery after severe stroke. Journal of Clinical Neurophysiology. 22 (1), 10-24 (2005).
  62. Wu, L., Goto, Y., Taniwaki, T., Kinukawa, N., Tobimatsu, S. Different patterns of excitation and inhibition of the small hand and forearm muscles from magnetic brain stimulation in humans. Clinical Neurophysiology. 113 (8), 1286-1294 (2002).
  63. Hunter, S. K., Todd, G., Butler, J. E., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Recovery from supraspinal fatigue is slowed in old adults after fatiguing maximal isometric contractions. Journal of Applied Physiology. 105 (4), 1199-1209 (2008).
  64. Yoon, T., Schlinder-Delap, B., Keller, M. L., Hunter, S. K. Supraspinal fatigue impedes recovery from a low-intensity sustained contraction in old adults. Journal of Applied Physiology. 112 (5), 849-858 (2012).
  65. Kennedy, D. S., McNeil, C. J., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Effects of fatigue on corticospinal excitability of the human knee extensors. Experimental Physiology. 101 (12), 1552-1564 (2016).
  66. Goodall, S., Howatson, G., Thomas, K. Modulation of specific inhibitory networks in fatigued locomotor muscles of healthy males. Experimental Brain Research. 236 (2), 463-473 (2018).
  67. Neva, J. L., et al. Multiple measures of corticospinal excitability are associated with clinical features of multiple sclerosis. Behavioural Brain Research. 297, 187-195 (2016).
  68. Caumo, W., et al. Motor cortex excitability and BDNF levels in chronic musculoskeletal pain according to structural pathology. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 357 (2016).
  69. Chen, M., Deng, H., Schmidt, R. L., Kimberley, T. J. Low-Frequency repetitive transcranial magnetic stimulation targeted to premotor cortex followed by primary motor cortex modulates excitability differently than premotor cortex or primary motor cortex stimulation alone. Neuromodulation. 18 (8), 678-685 (2015).
  70. van Kuijk, A. A., et al. Definition dependent properties of the cortical silent period in upper-extremity muscles, a methodological study. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 11, 1 (2014).
  71. van Kuijk, A. A., et al. Stimulus-response characteristics of motor evoked potentials and silent periods in proximal and distal upper-extremity muscles. Journal of Electromyography and Kinesiology. 19 (4), 574-583 (2009).
  72. Vernillo, G., Temesi, J., Martin, M., Millet, G. Y. Mechanisms of fatigue and recovery in upper versus lower limbs in men. Medicine and Science in Sports and Exercise. 50 (2), 334-343 (2018).
  73. Chen, M., et al. Evaluation of the cortical silent period of the laryngeal motor cortex in healthy individuals. Frontiers in Neuroscience. 11, 88 (2017).
  74. Masakado, Y., Akaboshi, K., Nagata, M., Kimura, A., Chino, N. Motor unit firing behavior in slow and fast contractions of the first dorsal interosseous muscle of healthy men. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (6), 290-295 (1995).
  75. Petersen, N. T., Pyndt, H. S., Nielsen, J. B. Investigating human motor control by transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 152 (1), 1-16 (2003).
  76. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  77. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  78. Proessl, F., et al. Characterizing off-target corticospinal responses to double-cone transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 239 (4), 1099-1110 (2021).
  79. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  80. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).

Play Video

Cite This Article
Rebello-Sanchez, I., Parente, J., Pacheco-Barrios, K., Marduy, A., Pimenta, D. C., Lima, D., Slawka, E., Cardenas-Rojas, A., Rosa, G. R., Nazim, K., Datta, A., Fregni, F. Measuring Contralateral Silent Period Induced by Single-Pulse Transcranial Magnetic Stimulation to Investigate M1 Corticospinal Inhibition. J. Vis. Exp. (186), e64231, doi:10.3791/64231 (2022).

View Video