Summary

מדידת תקופה שקטה קונטרלטרלית המושרה על ידי גירוי מגנטי טרנס-גולגולתי בפולס יחיד כדי לחקור עיכוב קורטיקוספינלי M1

Published: August 23, 2022
doi:

Summary

הערכת התקופה השקטה הנגדית (cSP) היא סמן ביולוגי מבטיח לאינדקס עוררות קליפת המוח ותגובה לטיפול. אנו מדגימים פרוטוקול להערכת cSP המיועד לחקר עיכוב קורטיקוספינלי M1 של הגפיים העליונות והתחתונות.

Abstract

תקופה שקטה קונטרלטרלית (cSP) היא תקופה של דיכוי בפעילות השרירים החשמליים ברקע שנלכדה על ידי אלקטרומיוגרפיה (EMG) לאחר פוטנציאל מעורר מנוע (MEP). כדי להשיג זאת, MEP מופעל על ידי פולס גירוי מגנטי טרנס-גולגולתי (TMS) המועבר לקליפת המוח המוטורית העיקרית (M1) של שריר המטרה שנבחר, בעוד המשתתף מספק כיווץ שריר מטרה רצוני סטנדרטי. cSP הוא תוצאה של מנגנונים מעכבים המתרחשים לאחר MEP; הוא מספק הערכה טמפורלית רחבה של עיכוב עמוד השדרה ב~ 50 מילישניות הראשוניות שלו, ועיכוב קליפת המוח לאחריו. חוקרים ניסו להבין טוב יותר את המנגנון הנוירוביולוגי שמאחורי cSP כדי לאמת אותו כסמן ביולוגי פוטנציאלי לאבחון, פונדקאית ומנבא למחלות נוירופסיכיאטריות שונות. לכן, מאמר זה מתאר שיטה למדידת M1 cSP של הגפיים התחתונות והעליונות, כולל מבחר שרירי מטרה, מיקום אלקטרודות, מיקום סליל, שיטה למדידת גירוי כיווץ רצוני, הגדרת עוצמה וניתוח נתונים לקבלת תוצאה מייצגת. יש לו את המטרה החינוכית של מתן קו מנחה חזותי בביצוע פרוטוקול cSP אפשרי, אמין וניתן לשחזור עבור הגפיים התחתונות והעליונות ולדון באתגרים מעשיים של טכניקה זו.

Introduction

התקופה השקטה (SP) היא תקופה של דממה אלקטרומיוגרפית (EMG) העוקבת אחר פוטנציאל מוטורי-מעורר (MEP) המושרה על ידי גירוי מגנטי טרנס-גולגולתי (TMS) המופעל במהלך כיווץ שרירים מתמשך. דופק TMS suprathreshold יכול להיות מיושם על קליפת המוח המוטורית הראשונית הנגדית או האיפסילטרלית (M1) של שריר המטרה שממנו נרשמת פעילות EMG ומניבה שתי תופעות: תקופה שקטה קונטרלטרלית (cSP) ותקופה שקטה איפסילטרלית (iSP).

למרות ש- iSP ו- cSP חולקים תכונות דומות, הם עשויים לשקף רכיבים שונים במקצת. הראשון נחשב כמשקף עיכוב טרנסקלוסלי ולכן הוא כולו ממקור קליפת המוח 1,2. לעומת זאת, cSP נחקר כתחליף אפשרי לעיכוב קורטיקוספינלי, ככל הנראה בתיווך קולטני חומצה גמא-אמינובוטירית (GABA) B בתוך M1 3,4,5.

תמיכה בתפקיד של cSP במסלולים בתיווך GABA, עבודות קודמות מצאו עלייה משך cSP לאחר מתן אוראלי של רכיבים משפרי GABA 5,6,7,8. ובכל זאת, תהליכים בעמוד השדרה מעורבים גם בשינוי משכו. השלב המוקדם יותר (<50 מילישניות) של cSP קשור לירידה בערכי H-רפלקס3-רפלקס שהוא תוצר של מעגלים עצביים היקפיים ומכמת את ההתרגשות של נוירונים בעמוד השדרה9. עיבוד עמוד השדרה נחשב מתווך באמצעות הפעלת תאי רנשו, מוטונורון לאחר היפרפולריזציה, ועיכוב פוסט-סינפטי על ידי נוירונים בין-עצביים בעמוד השדרה 10,11,12,13,14.

למרות תרומת עמוד השדרה, cSP נובע בעיקר מהפעלת נוירונים מעכבים בקליפת המוח, אשר אחראים ליצירת החלק המאוחר יותר של cSP (50-200 ms)3,10,13,15,16. מבחינה זו, החלק המוקדם של משך cSP נקשר למנגנוני עיכוב בעמוד השדרה, בעוד ש- cSPs ארוך מבקש מנגנוני עיכוב קליפת המוח גדולים יותר 3,13,17,18.

לכן, cSP הוא סמן ביולוגי מבטיח מועמד לחוסר הסתגלות קורטיקוספינלית עקב הפרעות נוירולוגיות, בעוד משכי cSP משמעותיים יותר עשויים לשקף עלייה בעיכוב קורטיקוספינלי ולהיפך 5,11. בהתאם לכך, עבודות קודמות מצאו קשר בין משך cSP לבין פתולוגיות כגון דיסטוניה, מחלת פרקינסון, כאב כרוני, שבץ מוחי ומצבים נוירודגנרטיביים ופסיכיאטריים אחרים 19,20,21,22. לשם המחשה, בקבוצת אוסטיאוארתריטיס בברך, עיכוב תוך-קורטיקלי גבוה יותר (כפי שאינדקס על ידי cSP) היה קשור לגיל צעיר יותר, ניוון סחוס גדול יותר וביצועים קוגניטיביים נמוכים יותר בסולם ההערכה הקוגנטיביתשל מונטריאול 23. יתר על כן, שינויים cSP יכול גם אינדקס אורך התגובה לטיפול התאוששות מוטורית 24,25,26,27,28,29,30.

עד כמה שתפקידו של cSP בתחום הנוירופסיכיאטריה מבטיח, היבט מאתגר של הערכתו הוא שהוא יכול להיות רגיש מדי לשינויים בפרוטוקול. לדוגמה, משך cSP (~ 100-300 ms)11 ניתן להבחין בין הגפיים העליונות והתחתונות. סלרנו ועמיתיו מצאו משך cSP ממוצע של 121.2 מילישניות (± 32.5) עבור השריר הבין-גובי הראשון (FDI) ו-75.5 מילישניות (± 21) עבור שריר הטיביאליס הקדמי (TA), במדגם של חולי פיברומיאלגיה31. לפיכך, הספרות מעבירה מספר עצום של הבדלים בפרמטרים המשמשים ליצירת cSPs, אשר בתורו מסכן את יכולת ההשוואה בין מחקרים ומעכב את התרגום לפרקטיקה קלינית. באוכלוסייה דומה, הפרוטוקולים היו הטרוגניים לגבי הגדרת הדופק TMS העליונה המשמשת לגירוי M1 ושריר המטרה, למשל. נוסף על כך, החוקרים לא דיווחו כראוי על הפרמטרים המשמשים בפרוטוקולים שלהם.

לכן, המטרה היא לספק הנחיה חזותית כיצד ליישם פרוטוקול cSP אפשרי, אמין וקל לשחזור להערכת רגישות קורטיקוספינלית M1 של הגפיים העליונות והתחתונות ולדון באתגרים המתודולוגיים המעשיים של הליך זה. כמו כן, כדי לעזור להמחיש את ההיגיון לבחירת הפרמטרים, ערכנו סקירת ספרות לא ממצה על Pubmed/MEDLINE כדי לזהות מאמרים שפורסמו על cSP באוכלוסיות כאב כרוני ושיקום, תוך שימוש במונח החיפוש: שיקום (Mesh) או שיקום או כאב כרוני או שבץ ומונחים כגון גירוי מגנטי תוך גולגולתי ודופק יחיד או תקופה שקטה קליפת המוח. לא הוגדרו קריטריוני הכללה לחילוץ, והתוצאות המצטברות מוצגות בטבלה 1 להמחשה בלבד.

Protocol

פרוטוקול זה כולל מחקר בנושאים אנושיים והוא עולה בקנה אחד עם הנחיות מוסדיות ואתיות של ועדות אתיות מקומיות והצהרת הלסינקי. הסכמה מדעת התקבלה מהנבדקים לשימוש בנתונים שלהם במחקר. 1. הליכים טרום ניסיוניים הקרנת הנושא. סנן את הנושא עבור שתלים תוך גולגולתיים, אפילפס…

Representative Results

לאחר ביצוע ההליך שלב אחר שלב, העברת פולס TMS suprathreshold (120% מה-RMT) תעורר MEP נצפה ברישום EMG של שריר המטרה, ותקופה עוקבת של דיכוי פעילות EMG ברקע של כ-150 מילישניות עד 300 מילישניות (איור 2). מתבנית EMG זו, ניתן לחשב את מדדי cSP. התוצאות המדווחות ביותר הן משך הזמן (בטווח של ms) של SP יחסי ומוחלט. ה-SP …

Discussion

ברירת המחדל SI להפקת MEP ו- SPs עשויה להשתנות בהתאם לאוכלוסייה. עוצמות נמוכות כמו 80% RMT הוכחו לעורר cSP אצל אנשים בריאים39, עדיין מחקרים על אוכלוסיות בריאות וחולות כאחד השתמשו בעוצמות גבוהות כמו 150% RMT 49,50,51. למרות שמקור זה של הטרוגניות…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

אין הכרות.

Materials

Alcohol pads Medline Preparation with 70% isopropyl alcohol
Conductive gel Weaver and Company Used on the electrode
Echo Pinch JTECH medical 0902A302 Digital dynamometer.
Mega-EMG Soterix Medical NS006201 Digital multiple channel EMG with built in software.
MEGA-TMS coil Soterix Medical NS063201 8 shaped TMS coil
Mega-TMS stimulator Soterix Medical 6990061 Single Pulse TMS
Neuro-MEP.NET Soterix Medical EMG software used to analyse the muscles eletrical activity.
Swim cap Kiefer

References

  1. Li, J. Y., Lai, P. H., Chen, R. Transcallosal inhibition in patients with callosal infarction. Journal of Neurophysiology. 109 (3), 659-665 (2013).
  2. Wassermann, E. M., Fuhr, P., Cohen, L. G., Hallett, M. Effects of transcranial magnetic stimulation on ipsilateral muscles. Neurology. 41 (11), 1795-1799 (1991).
  3. Fuhr, P., Agostino, R., Hallett, M. Spinal motor neuron excitability during the silent period after cortical stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (4), 257-262 (1991).
  4. Meyer, B. U., Röricht, S., Gräfin von Einsiedel, H., Kruggel, F., Weindl, A. Inhibitory and excitatory interhemispheric transfers between motor cortical areas in normal humans and patients with abnormalities of the corpus callosum. Brain. 118, 429-440 (1995).
  5. Hupfeld, K. E., Swanson, C. W., Fling, B. W., Seidler, R. D. TMS-induced silent periods: A review of methods and call for consistency). Journal of Neuroscience Methods. 346, 108950 (2020).
  6. Siebner, H. R., Dressnandt, J., Auer, C., Conrad, B. Continuous intrathecal baclofen infusions induced a marked increase of the transcranially evoked silent period in a patient with generalized dystonia. Muscle Nerve. 21 (9), 1209-1212 (1998).
  7. Vallence, A. M., Smalley, E., Drummond, P. D., Hammond, G. R. Long-interval intracortical inhibition is asymmetric in young but not older adults. Journal of Neurophysiology. 118 (3), 1581-1590 (2017).
  8. Manconi, F. M., Syed, N. A., Floeter, M. K. Mechanisms underlying spinal motor neuron excitability during the cutaneous silent period in humans. Muscle Nerve. 21 (10), 1256-1264 (1998).
  9. Romanò, C., Schieppati, M. Reflex excitability of human soleus motoneurones during voluntary shortening or lengthening contractions. The Journal of Physiology. 390, 271-284 (1987).
  10. Cantello, R., Gianelli, M., Civardi, C., Mutani, R. Magnetic brain stimulation: the silent period after the motor evoked potential. Neurology. 42 (10), 1951-1959 (1992).
  11. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  12. Classen, J., Benecke, R. Inhibitory phenomena in individual motor units induced by transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (5), 264-274 (1995).
  13. Inghilleri, M., Berardelli, A., Cruccu, G., Manfredi, M. Silent period evoked by transcranial stimulation of the human cortex and cervicomedullary junction. The Journal of Physiology. 466, 521-534 (1993).
  14. Roick, H., von Giesen, H. J., Benecke, R. On the origin of the postexcitatory inhibition seen after transcranial magnetic brain stimulation in awake human subjects. Experimental Brain Research. 94 (3), 489-498 (1993).
  15. Chen, R., Lozano, A. M., Ashby, P. Mechanism of the silent period following transcranial magnetic stimulation. Evidence from epidural recordings. Experimental Brain Research. 128 (4), 539-542 (1999).
  16. Schnitzler, A., Benecke, R. The silent period after transcranial magnetic stimulation is of exclusive cortical origin: evidence from isolated cortical ischemic lesions in man. Neuroscience Letters. 180 (1), 41-45 (1994).
  17. Cantello, R., Tarletti, R., Civardi, C. Transcranial magnetic stimulation and Parkinson’s disease. Brain Research. Brain Research Reviews. 38 (3), 309-327 (2002).
  18. Ziemann, U., Netz, J., Szelényi, A., Hömberg, V. Spinal and supraspinal mechanisms contribute to the silent period in the contracting soleus muscle after transcranial magnetic stimulation of human motor cortex. Neuroscience Letters. 156 (1-2), 167-171 (1993).
  19. Paci, M., Di Cosmo, G., Perrucci, M. G., Ferri, F., Costantini, M. Cortical silent period reflects individual differences in action stopping performance. Scientific Reports. 11 (1), 15158 (2021).
  20. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  21. Vidor, L. P., et al. Association of anxiety with intracortical inhibition and descending pain modulation in chronic myofascial pain syndrome. BMC Neuroscience. 15, 42 (2014).
  22. Bradnam, L., et al. Afferent inhibition and cortical silent periods in shoulder primary motor cortex and effect of a suprascapular nerve block in people experiencing chronic shoulder pain. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 769-778 (2016).
  23. Simis, M., et al. Increased motor cortex inhibition as a marker of compensation to chronic pain in knee osteoarthritis. Scientific Reports. 11 (1), 24011 (2021).
  24. List, J., et al. Cortical reorganization due to impaired cerebral autoregulation in individuals with occlusive processes of the internal carotid artery. Brain Stimulation. 7 (3), 381-387 (2014).
  25. Gray, W. A., Palmer, J. A., Wolf, S. L., Borich, M. R. Abnormal EEG responses to TMS during the cortical silent period are associated with hand function in chronic stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (7), 666-676 (2017).
  26. Braune, H. J., Fritz, C. Transcranial magnetic stimulation-evoked inhibition of voluntary muscle activity (silent period) is impaired in patients with ischemic hemispheric lesion. Stroke. 26 (4), 550-553 (1995).
  27. Goodwill, A. M., Teo, W. -. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  28. Cincotta, M., et al. Suprathreshold 0.3 Hz repetitive TMS prolongs the cortical silent period: potential implications for therapeutic trials in epilepsy. Clinical Neurophysiology. 114 (10), 1827-1833 (2003).
  29. Langguth, B., et al. Transcranial magnetic stimulation for the treatment of tinnitus: effects on cortical excitability. BMC Neuroscience. 8, 45 (2007).
  30. Priori, A., et al. Rhythm-specific pharmacological modulation of subthalamic activity in Parkinson’s disease. Experimental Neurology. 189 (2), 369-379 (2004).
  31. Salerno, A., et al. Motor cortical dysfunction disclosed by single and double magnetic stimulation in patients with fibromyalgia. Clinical Neurophysiology. 111 (6), 994-1001 (2000).
  32. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  33. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of, T.M.S.C.G. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  34. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  35. Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
  36. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  37. Daskalakis, Z. J., et al. An automated method to determine the transcranial magnetic stimulation-induced contralateral silent period. Clinical Neurophysiology. 114 (5), 938-944 (2003).
  38. Orth, M., Rothwell, J. C. The cortical silent period: intrinsic variability and relation to the waveform of the transcranial magnetic stimulation pulse. Clinical Neurophysiology. 115 (5), 1076-1082 (2004).
  39. Säisänen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  40. Kojima, S., et al. Modulation of the cortical silent period elicited by single- and paired-pulse transcranial magnetic stimulation. BMC Neuroscience. 14 (1), 43 (2013).
  41. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  42. Kimiskidis, V. K., et al. Silent period to transcranial magnetic stimulation: construction and properties of stimulus-response curves in healthy volunteers. Experimental Brain Research. 163 (1), 21-31 (2005).
  43. Chipchase, L., et al. A checklist for assessing the methodological quality of studies using transcranial magnetic stimulation to study the motor system: an international consensus study. Clinical Neurophysiology. 123 (9), 1698-1704 (2012).
  44. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  45. Zeugin, D., Ionta, S. Anatomo-Functional origins of the cortical silent period: Spotlight on the basal ganglia. Brain Sciences. 11 (6), 705 (2021).
  46. Person, R. S., Kozhina, G. V. Investigation of the silent period by a poststimulus histogram method. Neurophysiology. 10 (2), 123-129 (1978).
  47. Stinear, C. M., Coxon, J. P., Byblow, W. D. Primary motor cortex and movement prevention: where Stop meets Go. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 33 (5), 662-673 (2009).
  48. Mathis, J., de Quervain, D., Hess, C. W. Dependence of the transcranially induced silent period on the ‘instruction set’ and the individual reaction time. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 109 (5), 426-435 (1998).
  49. Chandra, S. R., Issac, T. G., Nagaraju, B. C., Philip, M. A study of cortical excitability, central motor conduction, and cortical inhibition using single pulse transcranial magnetic stimulation in patients with early frontotemporal and Alzheimer’s Dementia. Indian Journal of Psychological Medicine. 38 (1), 25-30 (2016).
  50. Bocci, T., et al. Spinal direct current stimulation modulates short intracortical inhibition. Neuromodulation. 18 (8), 686-693 (2015).
  51. Zunhammer, M., et al. Modulation of human motor cortex excitability by valproate. Psychopharmacology (Berl). 215 (2), 277-280 (2011).
  52. Ho, K. H., Nithi, K., Mills, K. R. Covariation between human intrinsic hand muscles of the silent periods and compound muscle action potentials evoked by magnetic brain stimulation: evidence for common inhibitory connections. Experimental Brain Research. 122 (4), 433-440 (1998).
  53. Acler, M., Fiaschi, A., Manganotti, P. Long-term levodopa administration in chronic stroke patients. A clinical and neurophysiologic single-blind placebo-controlled cross-over pilot study. Restorative Neurology and Neuroscience. 27 (4), 277-283 (2009).
  54. Volz, M. S., et al. Dissociation of motor task-induced cortical excitability and pain perception changes in healthy volunteers. PLoS One. 7 (3), 34273 (2012).
  55. Veldema, J., Nowak, D. A., Gharabaghi, A. Resting motor threshold in the course of hand motor recovery after stroke: a systematic review. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 18 (1), 158 (2021).
  56. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  57. Ortu, E., et al. Primary motor cortex hyperexcitability in Fabry’s disease. Clinical Neurophysiology. 124 (7), 1381-1389 (2013).
  58. Goodwill, A. M., Teo, W. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  59. Mayorga, T., et al. Motor-Evoked potentials of the abductor hallucis muscle and their relationship with foot arch functional anatomy. Journal of American Podiatric Medical Association. 107 (5), 467-470 (2017).
  60. Matsugi, A., et al. Cerebellar transcranial magnetic stimulation reduces the silent period on hand muscle electromyography during force control. Brain Science. 10 (2), 63 (2020).
  61. van Kuijk, A. A., Pasman, J. W., Geurts, A. C., Hendricks, H. T. How salient is the silent period? The role of the silent period in the prognosis of upper extremity motor recovery after severe stroke. Journal of Clinical Neurophysiology. 22 (1), 10-24 (2005).
  62. Wu, L., Goto, Y., Taniwaki, T., Kinukawa, N., Tobimatsu, S. Different patterns of excitation and inhibition of the small hand and forearm muscles from magnetic brain stimulation in humans. Clinical Neurophysiology. 113 (8), 1286-1294 (2002).
  63. Hunter, S. K., Todd, G., Butler, J. E., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Recovery from supraspinal fatigue is slowed in old adults after fatiguing maximal isometric contractions. Journal of Applied Physiology. 105 (4), 1199-1209 (2008).
  64. Yoon, T., Schlinder-Delap, B., Keller, M. L., Hunter, S. K. Supraspinal fatigue impedes recovery from a low-intensity sustained contraction in old adults. Journal of Applied Physiology. 112 (5), 849-858 (2012).
  65. Kennedy, D. S., McNeil, C. J., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Effects of fatigue on corticospinal excitability of the human knee extensors. Experimental Physiology. 101 (12), 1552-1564 (2016).
  66. Goodall, S., Howatson, G., Thomas, K. Modulation of specific inhibitory networks in fatigued locomotor muscles of healthy males. Experimental Brain Research. 236 (2), 463-473 (2018).
  67. Neva, J. L., et al. Multiple measures of corticospinal excitability are associated with clinical features of multiple sclerosis. Behavioural Brain Research. 297, 187-195 (2016).
  68. Caumo, W., et al. Motor cortex excitability and BDNF levels in chronic musculoskeletal pain according to structural pathology. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 357 (2016).
  69. Chen, M., Deng, H., Schmidt, R. L., Kimberley, T. J. Low-Frequency repetitive transcranial magnetic stimulation targeted to premotor cortex followed by primary motor cortex modulates excitability differently than premotor cortex or primary motor cortex stimulation alone. Neuromodulation. 18 (8), 678-685 (2015).
  70. van Kuijk, A. A., et al. Definition dependent properties of the cortical silent period in upper-extremity muscles, a methodological study. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 11, 1 (2014).
  71. van Kuijk, A. A., et al. Stimulus-response characteristics of motor evoked potentials and silent periods in proximal and distal upper-extremity muscles. Journal of Electromyography and Kinesiology. 19 (4), 574-583 (2009).
  72. Vernillo, G., Temesi, J., Martin, M., Millet, G. Y. Mechanisms of fatigue and recovery in upper versus lower limbs in men. Medicine and Science in Sports and Exercise. 50 (2), 334-343 (2018).
  73. Chen, M., et al. Evaluation of the cortical silent period of the laryngeal motor cortex in healthy individuals. Frontiers in Neuroscience. 11, 88 (2017).
  74. Masakado, Y., Akaboshi, K., Nagata, M., Kimura, A., Chino, N. Motor unit firing behavior in slow and fast contractions of the first dorsal interosseous muscle of healthy men. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (6), 290-295 (1995).
  75. Petersen, N. T., Pyndt, H. S., Nielsen, J. B. Investigating human motor control by transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 152 (1), 1-16 (2003).
  76. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  77. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  78. Proessl, F., et al. Characterizing off-target corticospinal responses to double-cone transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 239 (4), 1099-1110 (2021).
  79. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  80. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).

Play Video

Cite This Article
Rebello-Sanchez, I., Parente, J., Pacheco-Barrios, K., Marduy, A., Pimenta, D. C., Lima, D., Slawka, E., Cardenas-Rojas, A., Rosa, G. R., Nazim, K., Datta, A., Fregni, F. Measuring Contralateral Silent Period Induced by Single-Pulse Transcranial Magnetic Stimulation to Investigate M1 Corticospinal Inhibition. J. Vis. Exp. (186), e64231, doi:10.3791/64231 (2022).

View Video