Mensuração da influência da estimulação vestibular magnética no nistagmo, autopercepção de movimento e desempenho cognitivo em um MRT 7T
Summary
Neste artigo, descrevemos a configuração, o material e os procedimentos experimentais para avaliar os movimentos oculares reflexivos, a percepção de movimento e as tarefas cognitivas sob estimulação vestibular magnética, bem como a orientação anatômica dos órgãos vestibulares, em um tomógrafo de ressonância magnética de 7 Tesla (7T-MRT).
Abstract
Campos magnéticos fortes induzem tontura, vertigem e nistagmo devido às forças de Lorentz que atuam sobre a cúpula nos canais semicirculares, efeito denominado estimulação vestibular magnética (EVM). Neste artigo, apresentamos um arranjo experimental em um aparelho de MRT 7T (MRI scanner) que permite investigar a influência de campos magnéticos fortes sobre o nistagmo, bem como as respostas perceptuais e cognitivas. A força da MVS é manipulada alterando a posição da cabeça dos participantes. A orientação dos canais semicirculares dos participantes em relação ao campo magnético estático é avaliada pela combinação de um magnetômetro 3D e interferência construtiva 3D em imagens de estado estacionário (3D-CISS). Essa abordagem permite explicar as diferenças intra e interindividuais nas respostas dos participantes à SVM. No futuro, a MVS poderá ser útil para pesquisas clínicas, por exemplo, na investigação de processos compensatórios em vestibulopatias. Além disso, poderia promover insights sobre a interação entre informações vestibulares e processos cognitivos em termos de cognição espacial e o surgimento de percepções de automovimento sob informações sensoriais conflitantes. Em estudos de RMf, a SVM pode provocar um possível efeito de confusão, especialmente em tarefas influenciadas por informações vestibulares ou em estudos comparando pacientes vestibulares com controles saudáveis.
Introduction
Sabe-se que campos magnéticos fortes, acima de 1 T, induzem tontura, vertigem e nistagmo, efeito denominado estimulação vestibular magnética (EVM)1,2,3. O sistema vestibular está localizado na orelha interna e mede a aceleração ao redor dos eixos rotacionais (bocejo, pitch e rolo) com três canais semicirculares e aceleração ao longo dos eixos translacionais (naso-occipital, interaural e cabeça-vertical) com dois órgãos maculais, o utrículo e o sáculo4 (ver Figura 1A). O surgimento do efeito MVS pode ser explicado por uma força de Lorentz induzida por corrente iônica atuando sobre a cúpula dos canais semicircularesdo sistema vestibular1,2.
O efeito da MVS aumenta com maiores intensidades de campo 3,5. A estimulação é causada por dois componentes diferentes. Em primeiro lugar, mover o participante para o furo através do campo B0 do scanner de ressonância magnética resulta em um campo magnético dinâmico que provoca forças de Lorentz atuando sobre a cúpula. Em segundo lugar, o campo magnético estático do scanner de ressonância magnética em que os participantes se deitam sem movimento durante os experimentos também causa uma força de Lorentz constante. Assim, em todos os experimentos com aparelhos de RM, o sistema vestibular do participante é constantemente estimulado pelo campo magnético estático. Isso inclui todos os estudos de RMf, especialmente aqueles em campos magnéticos ultra-altos (> 3 T).
O nistagmo é provocado por ser movido ou mover-se, bem como por repousar estaticamente em um forte campo magnético. As forças relacionadas ao movimento causam nistagmo forte, que decai após alguns minutos6. O nistagmo eliciado sob campos magnéticos estáticos é mais fraco e diminui gradualmente ao longo do tempo, mas não desaparece completamente durante a exposição. A direção do nistagmo depende da polaridade do campo magnético e se inverte com a retirada do campomagnético6,7,8. A SVM atua predominantemente nos canais horizontal e superior, resultando em movimentos oculares reflexivos, ou seja, nistagmo predominantemente horizontal e torcional e, em menor grau, nistagmovertical9. Nos pacientes vestibulares bilaterais não se observa nistagmo1, e nos vestibulares unilaterais estão presentes componentes nistagmoverticais maispronunciados10. Como o nistagmo é involuntário, é uma medida adequada para a força da estimulação vestibular. O nistagmo pode ser suprimido pela fixação visual; portanto, os movimentos oculares devem ser avaliados na escuridão completa.
Autopercepção não verídica de movimento, tontura e vertigem são frequentemente descritas pelos participantes ao serem movidos para dentro ou para fora do furo, especialmente em forças de campo acima de 3 T. Os perceptivos do automovimento têm sido descritos principalmente como rotações em rolagem e, em menor grau, em guinada e plano de inclinação7 (ver Figura 1A). Enquanto o nistagmo persiste durante todo o tempo de exposição, a percepção de movimento próprio geralmente desaparece após 1-3 min7. A parte constante da EVM é, por si só, um estímulo interessante, pois permite uma entrada vestibular prolongada que não é acompanhada pela percepção consciente do automovimento.
A partir de estudos que utilizaram estimulação vestibular calórica ou galvânica, movimento passivo ou microgravidade, sabe-se que a informação vestibular pode influenciar o desempenho em tarefas espaciais11,12 e seus correlatosneurais13. Tem sido relatado que ser movido ou mover-se dentro de campos magnéticos fortes influencia o desempenho cognitivo14,15. Um estudo descobriu que a SVM poderia levar a sintomas de desrealização devido à percepção não verídica do movimento16. Entretanto, estudos que investigaram a influência do repouso estaticamente em campos magnéticos não mostraram resultados conclusivos em tarefas neuropsicológicas, exceto uma deterioração replicada na acurácia visual17,18,19,20. Recentemente, foram encontradas as primeiras evidências de que a MVS pode alterar a atenção espacial ao induzir um viés de negligência21. Isso levanta a questão de se a MVS pode afetar o desempenho em tarefas comportamentais que medem funções cognitivas superiores. Por exemplo, não está claro até que ponto a MVS influencia o raciocínio espacial, ou seja, a capacidade de mentalizar objetos e rotações do próprio corpo.
Estudos de neuroimagem analisando a atividade do estado de repouso têm mostrado que a SVM pode induzir mudanças nas redes de modo padrão3,22, o que pode ser explicado pela orientação anatômica específica dos órgãos vestibulares em relação à direção do campo magnético 23. Em relação aos experimentos de RMf, os efeitos da MVS devem ser cuidadosamente considerados no desenho do estudo. Além disso, a SVM poderia interferir na estimulação galvânica ou vestibular utilizada em experimentos de RMf. Poderia atuar como fator de confusão em estudos de neuroimagem comparando participantes com sistemas vestibulares íntegros e disfuncionais, uma vez que os efeitos da SVM estão ausentesem pacientes vestibulares bilaterais1.
Para avaliar os efeitos da EVM e comparar as diferentes forças da SVM dentro dos participantes, descrevemos aqui um arranjo experimental e técnico para medir o nistagmo, a percepção de automovimento, o desempenho cognitivo e a posição anatômica dos canais dentro de um aparelho de RM de 7 T (ver Figura 2). O arranjo descrito pode ser adaptado e utilizado para experimentos que investiguem especificamente as funções vestibulares e cognitivas superiores sob EVM ou para avaliar e controlar os possíveis efeitos de confusão da SVM em estudos de RMf.
Curiosamente, a força da SVM pode ser modulada alterando-se a posição da cabeça e, portanto, alterando-se a orientação dos órgãos finais vestibulares em relação à direção do campo magnético. O efeito da MVS pode ser reduzido na maioria dos participantes inclinando-se a cabeça para frente em direção ao corpo (queixo para peito)1,24. Assim, a mudança da posição da cabeça no eixo de pitch permite comparar os efeitos mensuráveis da MVS sob diferentes forças de estimulação.
Nesse procedimento, a força da EVM foi manipulada dentro dos participantes comparando-se as medidas entre duas posições de cabeça (ver Figura 1B). Na condição que deveria provocar uma EVM mais forte, o participante estava deitado em decúbito dorsal no scanner com uma orientação aproximadamente terrestre vertical do plano de Reid (posição supina). Na condição que deveria provocar uma EVM mais fraca, a cabeça do participante foi inclinada aproximadamente 30° em pitch para frente (posição inclinada). Teoricamente é possível comparar a posição supina com uma posição nula onde não há nistagmo1. No entanto, a inclinação de pitch necessária para a posição nula é diferente para cada participante e demorada para determinar, pois isso requer várias instâncias de reposicionamento e movimentação do participante para dentro e para fora do scanner para testar a posição. Isso pode não ser viável para a maioria dos desenhos de estudo. As duas posições de cabeça, supina e inclinada, permitem comparar diferentes medidas, por exemplo, percepção de automovimento ou desempenho em tarefas entre e dentro dos participantes.
Figura 1: Eixos e planos da posição da cabeça no campo magnético . (A) Eixo cabeça-vertical (HV), inter-aural (IA) e naso-occipital (NO) da cabeça. A direção do campo magnético (B0) se alinha com o eixo cabeça-vertical (HV) quando os participantes se deitam dentro do furo em posição supina31. (B) As duas posições da cabeça durante o experimento, sendo que a posição supina (deitada reta) sabidamente provoca uma EVM mais forte na maioria dos participantes do que a posição inclinada (cabeça inclinada para cima no plano do pitch a aproximadamente 30°). Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.
Para determinar como os órgãos vestibulares foram orientados durante as corridas experimentais sem imagem, acoplamos um magnetômetro 3D à cabeça dos participantes e medimos a orientação da sonda em relação ao eixo Z do campo magnético (Figura 3B). A orientação dos órgãos vestibulares no campo magnético foi avaliada com uma sequência anatômica 3D-CISS de alta resolução. Durante a aquisição das imagens, o magnetômetro foi substituído por uma pipeta de água (Figura 3D). Isso permitiu extrair a orientação do magnetômetro em relação à direção do eixo Z do campo magnético e alinhá-lo às estruturas da orelha interna. Podemos, então, tirar conclusões sobre a orientação dos órgãos vestibulares ao longo da duração do experimento.
O nistagmo foi rastreado com óculos de RM (Figura 3C). A SVM provoca não apenas nistagmo horizontal e, às vezes, vertical, mas também torcional; portanto, recomenda-se o uso de softwares que também possibilitem o rastreamento dos movimentos torcionais oculares 9,25.
Os perceptivos de automovimento podem ser avaliados durante a percepção7 (ao entrar e sair do furo) e após os perceptivos de automovimento desaparecerem, por exemplo, com questionários. É importante instruir bem os participantes, pois relatar verbalmente o automovimento não verídico é muitas vezes difícil para os participantes. Indicamos no protocolo onde a percepção de automovimento e o desempenho cognitivo poderiam ser medidos, mas não especificamos as tarefas ou questionários, pois dependem fortemente da pergunta de pesquisa. Nós, no entanto, fornecemos exemplos de questionários e paradigmas26.
Figura 2: Configuração técnica do experimento. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.
Em síntese, a MVS pode ser utilizada para investigar a influência da estimulação vestibular sobre o nistagmo, a percepção e os processos cognitivos, bem como para estudar os processos de habituação em pacientes com disfunção vestibular. O efeito do campo magnético estático sobre a cúpula permanece constante durante toda a exposição ao campo magnético. Por simular uma aceleração rotacional constante, a MVS é um método interessante e adequado para investigar a função vestibular e sua influência na percepção e cognição27,28. Pode ser utilizado especificamente para abordar questões de pesquisa referentes à influência da informação vestibular nas funções cognitivas superiores, como o raciocínio espacial. Serve como um modelo não invasivo adequado para falhas unilaterais do sistema vestibular, o que possibilita o estudo dos processos compensatórios que podem surgir em pacientesvestibulares28. Além disso, é importante considerar os efeitos de confusão da SVM em estudos de RMf, uma vez que correlatos comportamentais e neurais podem ser alterados pela estimulação vestibular e também interferir na investigação de pacientes vestibulares em forte campo magnético estático.
Protocol
Representative Results
Discussion
A configuração relatada é adequada para investigar vários aspectos dos efeitos da MVS sobre o nistagmo, a percepção de automovimento e o desempenho em tarefas cognitivas. A combinação das medidas da resposta provocada da SVM poderia fornecer insights como como o cérebro processa informações vestibulares conflitantes e mostrar como a informação vestibular influencia os processos perceptivos e cognitivos em nível inter e intraindividual. Ao contrário de outros métodos de estimulação vestibular, como as cadeiras rotacionais, a MVS provoca um estímulo de aceleração constante, tornando-a adequada para estudos comportamentais mais duradouros e utilizada como modelo não invasivo para falhas unilaterais 8,28. Portanto, esta abordagem poderia fornecer insights sobre a interação entre informações vestibulares e processos cognitivos em termos de cognição espacial e o surgimento de percepções de auto-movimento sob informações sensoriais conflitantes. No futuro, o uso da SVM poderá ser explorado em pesquisas clínicas, por exemplo, para investigar a compensação precoce da fase aguda do desequilíbrio vestibular durante a exposição à SVM. Esses achados poderiam, então, estar ligados a mecanismos de compensação após lesões vestibulares. A comparação de participantes com órgãos vestibulares normais e disfuncionais poderia favorecer o conhecimento sobre os processos de adaptação em pacientes vestibulares às informações vestibulares recebidas alteradas.
O procedimento descrito inclui etapas críticas para a aquisição segura e precisa de dados em um scanner de RM de 7 T. Primeiro, o ambiente de RM apresenta várias dificuldades. A configuração experimental deve ser segura por ressonância magnética, o que pode exigir mudanças nos óculos de rastreamento ocular ou conexões de cabo em comparação com uma configuração sem ressonância magnética. Isso pode levar a comprometimentos na qualidade dos dados. Além disso, os participantes devem atender aos critérios de inclusão na RM e tolerar o inconveniente do processo (por exemplo, inclinar a cabeça enquanto estão deitados no scanner de RM por vários minutos). Em segundo lugar, o rastreamento ocular no scanner, especialmente a aquisição do nistagmo torcional, é difícil e requer softwareespecializado25. Para a torção, o padrão da íris é usado para rastreamento, que requer imagens de alta qualidade e também é influenciado por diferenças nos padrões individuais da íris. Outra abordagem poderia ser o uso de marcadores pigmentares artificiais na esclera3, o que pode ser desagradável para o participante. Terceiro, as percepções de automovimento decorrentes da SVM não são verídicas e, portanto, implicam conflitos intravestibulares e multissensoriais28. Portanto, a verbalização dessas experiências de rotação da cabeça e/ou corpo e translação muitas vezes é difícil de descrever para os participantes. Instruções claras e adaptadas à pergunta de pesquisa são de fundamental importância. Recomendamos o uso de termos bem conhecidos de rotação e tradução com os quais os participantes possam se relacionar, permitindo-lhes descrever melhor sua experiência perceptiva. Para avaliar parâmetros de movimento específicos, métodos mais refinados podem ser usados, como classificações da velocidade de rotação ao longo do tempo7.
A configuração apresentada é limitada pelas restrições técnicas de nossos equipamentos e poderia ser melhorada se estas pudessem ser superadas. Por exemplo, para avaliar não apenas a posição estática, mas também dinâmica da cabeça dentro do furo, os dados do magnetômetro também podem ser sincronizados com dados comportamentais e de rastreamento ocular. A calibração dos óculos seria melhor se repetida antes de cada corrida. Além disso, o comprimento do cabo de rastreamento ocular é importante, pois define se o nistagmo espontâneo pode ser medido fora da sala do scanner. A melhor solução seria um leito de ressonância magnética destacável, que pode ser movido para fora do campo magnético. No entanto, a tela do computador de rastreamento ocular deve ser vista de dentro da sala do scanner para permitir a calibração e o ajuste fino dos parâmetros de rastreamento ocular enquanto se tem acesso aos óculos. No nosso caso, resolvemos isso através de uma segunda tela girada em direção à janela da sala do scanner.
A SVM pode afetar o desempenho e as respostas cerebrais em estudos de RMf. Em estudos comparando pacientes vestibulares com controles saudáveis, a EVM poderia levar a diferenças entre os grupos devido a uma diferença na força de estimulação em relação a outras características do paciente. Com a finalidade de controlar os efeitos confusos do MVS, a configuração atual é um processo demorado tanto em termos de tempo quanto de custo (equipamento). Alternativamente, inclinar a cabeça para cima em pequenos ângulos7,23 (na medida permitida pela bobina cefálica) ou avaliar covariáveis, como a orientação dos órgãos vestibulares com RM como descritoacima23,30 e/ou nistagmo (por exemplo, abordagens recentes de rastreamento ocular baseadas em RMf32), poderia ser útil.
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Agradecemos aos participantes e à equipe de RM, bem como aos revisores cujos valiosos comentários melhoraram a qualidade do manuscrito. Agradecemos a D. S. Zee por seus valiosos conselhos. Estamos gratos que a DIATEC AG forneceu um laptop de rastreamento ocular para o experimento. O projeto é apoiado por uma bolsa de apoio SITEM-Insel da Universidade de Berna concedida à FWM e à GM.
Materials
| 3D Magnetometer | Metrolab Technology, Switzerland | THM1176-HF | Calibrated for 7 Tesla, with fibre optic cable, CE-labelled |
| AMIRA 6.3 (Software) | Thermo Fisher Scientific, USA | Medical image processing and visualization software | |
| Celeritas Fiber Optic Response Box Unit | Psychology Software Tools | Response box | |
| Celeritas Fiber Optic Response Unit | Psychology Software Tools | PST-100761 | Response buttons, 5 buttons for each hand |
| Ear plugs | |||
| EEG cap | Any MRI safe EEG cap is suitable | ||
| Elastic band | Used to fixate the Magnetometer behind the ear | ||
| Ethernet cable (crossover) | Daetwyler | Uninet 5502 flex 4P FRNC/LSOH 522830.01 | |
| Ethernet cable adapter | TP-Link | UE305 | |
| Experimental laptop | Computer with enough performance, with Response Buttons software (e.g. Celeritas), software for running paradigm (e.g. MATLAB, PsychToolBox), Ethernet cable link to eye-tracking computer | ||
| Eye-tracking Goggles (Visual Eyes) | Interacoustics | 515b | Micromedical goggles with infrared camera: Point Grey Firefly, CE-labelled, modified for 7 Tesla, shielded firewire cable |
| Eye-tracking laptop | Computer with enough performance, with eye-tracking software (e.g. OpenIris), Ethernet cable link to experimental computer | ||
| Headband | MRI safe headband | ||
| Magnetom Terra 7T MRI Scanner | Siemens Healthcare, Erlangen Germany | Located at Translational Imaging Center (TIC) in the Swiss Institute of Translational and Entrepreneurial Medicine (sitem-insel AG) in Bern, Switzerland | |
| Magnetometer laptop | Computer with enough performance, with magnetometer software (e.g. EZMag3D) | ||
| MATLAB R2017b (Software) | MathWorks | Experimental paradigm can be run e.g. with PsychToolBox (Brainard, D. H., & Vision, S. (1997). The psychophysics toolbox. Spatial vision, 10(4), 433-436.) | |
| Metrolab EZMag3D v1.1.2 (Software) | Metrolab Technology, Switzerland | 3D magnetometer software: https://www.metrolab.com/resources/downloads/ | |
| MRI-Mirror | Siemens Healthcare, Erlangen Germany | ||
| OpenIris (Software) | Software to record and analyse the eye movements within the MRI-scanner. Reference: Otero-Millan, J., Roberts, D.C., Lasker, A., Zee, D.S., Kheradmand, A. Knowing what the brain is seeing in three dimensions: A novel, noninvasive, sensitive, accurate, and low-noise technique for measuring ocular torsion. Journal of Vision. 15 (14), 11, doi: 10.1167/15.14.11 (2015). | ||
| Pregnancy test | e.g. early pregnancy test stripes (10 mIU/mL) | ||
| Projector system | Hyperion Psychology Tools | ||
| Triangle Cushion | Siemens Healthcare, Erlangen Germany |
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