Het meten van de invloed van magnetische vestibulaire stimulatie op nystagmus, zelfbewegingsperceptie en cognitieve prestaties in een 7T MRT
Summary
In dit artikel beschrijven we de experimentele opstelling, het materiaal en de procedures om reflexieve oogbewegingen, zelfbewegingsperceptie en cognitieve taken onder magnetische vestibulaire stimulatie te beoordelen, evenals de anatomische oriëntatie van de vestibulaire organen, in een 7 Tesla magnetische resonantietomografie (7T-MRT) scanner.
Abstract
Sterke magnetische velden veroorzaken duizeligheid, duizeligheid en nystagmus als gevolg van Lorentzkrachten die inwerken op de cupula in de halfronde kanalen, een effect dat magnetische vestibulaire stimulatie (MVS) wordt genoemd. In dit artikel presenteren we een experimentele opstelling in een 7T MRT-scanner (MRI-scanner) die het mogelijk maakt om de invloed van sterke magnetische velden op nystagmus en perceptuele en cognitieve reacties te onderzoeken. De kracht van MVS wordt gemanipuleerd door de hoofdposities van de deelnemers te veranderen. De oriëntatie van de halfronde kanalen van de deelnemers ten opzichte van het statische magnetische veld wordt beoordeeld door een 3D-magnetometer en 3D-constructieve interferentie in steady-state (3D-CISS) beelden te combineren. Deze aanpak maakt het mogelijk om rekening te houden met intra- en interindividuele verschillen in de reacties van deelnemers op MVS. In de toekomst kan MVS nuttig zijn voor klinisch onderzoek, bijvoorbeeld bij het onderzoek naar compenserende processen bij vestibulaire stoornissen. Bovendien zou het inzicht kunnen bevorderen in de wisselwerking tussen vestibulaire informatie en cognitieve processen in termen van ruimtelijke cognitie en het ontstaan van zelfbewegingspercepties onder conflicterende sensorische informatie. In fMRI-studies kan MVS een mogelijk verstorend effect veroorzaken, vooral in taken die worden beïnvloed door vestibulaire informatie of in studies waarin vestibulaire patiënten worden vergeleken met gezonde controles.
Introduction
Van sterke magnetische velden, d.w.z. boven 1 T, is bekend dat ze duizeligheid, duizeligheid en nystagmus veroorzaken, een effect dat magnetische vestibulaire stimulatie (MVS) wordt genoemd1,2,3. Het vestibulaire systeem bevindt zich in het binnenoor en meet versnelling rond rotatieassen (gier, toonhoogte en rol) met drie halfronde kanalen en versnelling langs translatieassen (naso-occipitaal, inter-auditief en hoofdverticaal) met twee macula-organen, de utricle en saccule4 (zie figuur 1A). Het ontstaan van het MVS-effect kan worden verklaard door een door ionische stroom geïnduceerde Lorentzkracht die inwerkt op de cupula van de halfronde kanalen van het vestibulaire systeem 1,2.
Het effect van MVS neemt toe bij hogere veldsterktes 3,5. De stimulatie wordt veroorzaakt door twee verschillende componenten. Ten eerste resulteert het verplaatsen van de deelnemer in de boring door het B0-veld van de MRI-scanner in een dynamisch magnetisch veld dat Lorentz-krachten opwekt die op de cupula werken. Ten tweede veroorzaakt het statische magnetische veld van de MRI-scanner waarin de deelnemers tijdens de experimenten zonder beweging liggen ook een constante Lorentzkracht. Zo wordt in alle experimenten met MRI-scanners het vestibulaire systeem van de deelnemer voortdurend gestimuleerd door het statische magnetische veld. Dit omvat alle fMRI-onderzoeken, vooral die in ultrahoge magnetische velden (> 3 T).
Nystagmus wordt opgewekt door te worden bewogen of te bewegen, maar ook door statisch te rusten in een sterk magnetisch veld. De bewegingsgerelateerde krachten veroorzaken sterke nystagmus, die na een paar minuten vervalt6. De nystagmus die onder statische magnetische velden wordt opgewekt, is zwakker en neemt geleidelijk af in de loop van de tijd, maar verdwijnt niet volledig tijdens blootstelling. De richting van de nystagmus hangt af van de polariteit van het magnetisch veld en keert om bij terugtrekking uit het magnetisch veld 6,7,8. MVS werkt voornamelijk op de horizontale en superieure kanalen, wat resulteert in reflexieve oogbewegingen, d.w.z. meestal horizontale en torsie-nystagmus en, in mindere mate, verticale nystagmus9. Bij bilaterale vestibulaire patiënten kan geen nystagmus worden waargenomen1 en bij unilaterale vestibulaire patiënten zijn meer uitgesproken verticale nystagmuscomponenten aanwezig10. Omdat de nystagmus onvrijwillig is, is het een zeer geschikte maat voor de sterkte van de vestibulaire stimulatie. Nystagmus kan worden onderdrukt door visuele fixatie; daarom moeten oogbewegingen in volledige duisternis worden beoordeeld.
Niet-veridische zelfbewegingsperceptie, duizeligheid en duizeligheid worden vaak beschreven door deelnemers terwijl ze in of uit de boring worden verplaatst, vooral in veldsterkten boven 3 T. De waarnemingen van zelfbeweging zijn meestal beschreven als rotaties in rol en, in mindere mate, in gier- en toonhoogtevlak7 (zie figuur 1A). Terwijl nystagmus aanhoudt gedurende de duur van de blootstelling, verdwijnt zelfbewegingsperceptie meestal na 1-3 min7. Het constante deel van de MVS is op zich een interessante stimulatie omdat het langdurige vestibulaire input mogelijk maakt die niet gepaard gaat met bewuste zelfbewegingsperceptie.
Uit studies met behulp van calorische of galvanische vestibulaire stimulatie, passieve beweging of microzwaartekracht, is het bekend dat vestibulaire informatie de prestaties in ruimtelijke taken 11,12 en de neurale correlaten13 kan beïnvloeden. Van bewegen of bewegen in sterke magnetische velden is gemeld dat het de cognitieve prestaties beïnvloedt14,15. Een studie wees uit dat MVS mogelijk kan leiden tot symptomen van derealisatie als gevolg van niet-veridische zelfbewegingsperceptie16. Studies die de invloed van statisch rusten in magnetische velden onderzoeken, hebben echter geen sluitende resultaten laten zien met betrekking tot neuropsychologische taken, behalve een gerepliceerde verslechtering van de visuele nauwkeurigheid17,18,19,20. Onlangs is het eerste bewijs gevonden dat MVS de ruimtelijke aandacht kan veranderen door een verwaarlozingsachtige bias te induceren21. Dit roept de vraag op of MVS de prestaties kan beïnvloeden bij gedragstaken die hogere cognitieve functies meten. Het is bijvoorbeeld onduidelijk in hoeverre MVS het ruimtelijk redeneren beïnvloedt, d.w.z. het vermogen om objecten en rotaties van het eigen lichaam te mentaliseren.
Neuroimaging-studies die rusttoestandactiviteit analyseren, hebben aangetoond dat MVS veranderingen in standaardmodusnetwerken 3,22 kan induceren, wat kan worden verklaard door onderwerpspecifieke anatomische oriëntatie van de vestibulaire organen ten opzichte van de magnetische veldrichting 23. Met betrekking tot fMRI-experimenten moeten de effecten van MVS zorgvuldig worden overwogen in het ontwerp van het onderzoek. Bovendien kan MVS interfereren met galvanische of vestibulaire stimulatie die wordt gebruikt in fMRI-experimenten. Het zou kunnen fungeren als een confounder in neuroimaging-studies die deelnemers vergelijken met intacte en disfunctionele vestibulaire systemen, omdat de effecten van MVS afwezig zijn bij bilaterale vestibulaire patiënten1.
Om de effecten van MVS te beoordelen en verschillende sterke punten van MVS bij deelnemers te vergelijken, beschrijven we hier een experimentele en technische opstelling om nystagmus, zelfbewegingsperceptie, cognitieve prestaties en de anatomische positie van de kanalen in een 7 T MRI-scanner te meten (zie figuur 2). De beschreven opstelling kan worden aangepast en gebruikt voor experimenten om specifiek vestibulaire en hogere cognitieve functies onder MVS te onderzoeken of om de mogelijke verstorende effecten van MVS in fMRI-studies te beoordelen en te controleren.
Interessant is dat de sterkte van MVS kan worden gemoduleerd door de hoofdpositie te veranderen en daarom de oriëntatie van de vestibulaire eindorganen ten opzichte van de richting van het magnetisch veld te veranderen. Het effect van MVS kan bij de meeste deelnemers worden verminderd door het hoofd naar voren te kantelen naar het lichaam (kin naar borst)1,24. Het veranderen van de hoofdpositie in de pitch-as maakt het dus mogelijk om meetbare MVS-effecten onder verschillende stimulatiesterktes te vergelijken.
In deze procedure werd de sterkte van MVS bij de deelnemers gemanipuleerd door metingen tussen twee hoofdposities te vergelijken (zie figuur 1B). In de toestand die een sterkere MVS zou moeten uitlokken, lag de deelnemer liggend in de scanner met een ongeveer aardverticaal oriëntatie van Reid’s vlak (rugligging). In de toestand die zwakkere MVS zou moeten uitlokken, werd het hoofd van de deelnemer ongeveer 30° in toonhoogte naar voren gekanteld (gekantelde positie). Het is theoretisch mogelijk om de rugligging te vergelijken met een nulpositie waar geen nystagmus aanwezig is1. De vereiste pitch-kanteling voor de nulpositie is echter voor elke deelnemer anders en tijdrovend om te bepalen, omdat dit verschillende gevallen van herpositionering vereist en de deelnemer in en uit de scanner beweegt om de positie te testen. Dit is mogelijk niet haalbaar voor de meeste onderzoeksontwerpen. De twee hoofdposities, liggend en gekanteld, maken het mogelijk om verschillende metingen te vergelijken, bijvoorbeeld zelfbewegingsperceptie of prestaties in taken tussen en binnen deelnemers.
Figuur 1: Assen en vlakken van hoofdpositie in het magnetisch veld . (A) Hoofd-verticale (HV), inter-auditieve (IA) en naso-occipitale (NO) as van het hoofd. De richting van het magnetisch veld (B0) komt overeen met de kop-verticale as (HV) wanneer deelnemers in rugligging in de boring liggen31. (B) De twee hoofdposities tijdens het experiment, waarbij de liggende positie (rechtop liggend) bekend is om bij de meeste deelnemers een sterkere MVS op te wekken dan de gekantelde positie (hoofd omhoog gekanteld in het pitchvlak op ongeveer 30 °). Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Om te bepalen hoe de vestibulaire organen werden georiënteerd tijdens de experimentele runs zonder beeldvorming, bevestigden we een 3D-magnetometer aan de hoofden van de deelnemers en maten we de oriëntatie van de sonde ten opzichte van de Z-as van het magnetisch veld (figuur 3B). De oriëntatie van de vestibulaire organen in het magnetisch veld werd beoordeeld met een anatomische 3D-CISS-sequentie met hoge resolutie. Tijdens de beeldacquisitie werd de magnetometer vervangen door een waterpipet (figuur 3D). Dit maakte het mogelijk om de oriëntatie van de magnetometer ten opzichte van de richting van de Z-as van het magnetisch veld te extraheren en uit te lijnen met de binnenoorstructuren. We kunnen dan conclusies trekken over de oriëntatie van de vestibulaire organen gedurende de duur van het experiment.
Nystagmus werd gevolgd met een MRI-geschikte bril (figuur 3C). MVS lokt niet alleen horizontale en soms verticale maar ook torsie-nystagmus uit; Daarom wordt aanbevolen om software te gebruiken die ook het volgen van torsie-oogbewegingen 9,25 mogelijk maakt.
Zelfbewegingswaarnemingen kunnen worden beoordeeld tijdens waarneming7 (tijdens het in- en uitstappen van de boring) en nadat de zelfbewegingswaarnemingen zijn verdwenen, bijvoorbeeld met vragenlijsten. Het is belangrijk om de deelnemers goed te instrueren, omdat het verbaal melden van niet-veridische zelfbeweging vaak moeilijk is voor deelnemers. We geven in het protocol aan waar de zelfbewegingsperceptie en cognitieve prestaties gemeten zouden kunnen worden, maar specificeren niet de taken of vragenlijsten, omdat deze sterk afhankelijk zijn van de onderzoeksvraag. We geven echter voorbeeldvragenlijsten en paradigma’s26.
Figuur 2: Technische opzet van het experiment. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Samenvattend kan MVS worden gebruikt om de invloed van vestibulaire stimulatie op nystagmus, perceptie en cognitieve processen te onderzoeken, evenals om gewenningsprocessen te bestuderen bij patiënten met vestibulaire disfunctie. Het effect van het statische magnetische veld op de cupula blijft constant gedurende de blootstelling aan het magnetisch veld. Omdat dit een constante rotatieversnelling simuleert, is MVS een interessante en geschikte methode om de vestibulaire functie en de invloed ervan op perceptie en cognitie te onderzoeken27,28. Het kan worden gebruikt om specifiek onderzoeksvragen te beantwoorden met betrekking tot de invloed van vestibulaire informatie op hogere cognitieve functies, zoals ruimtelijk redeneren. Het dient als een geschikt niet-invasief model voor eenzijdig falen van het vestibulaire systeem, dat de studie mogelijk maakt van compenserende processen die zich kunnen voordoen bij vestibulaire patiënten28. Bovendien is het belangrijk om rekening te houden met de verstorende effecten van MVS in fMRI-studies, omdat gedrags- en neurale correlaten kunnen worden veranderd door vestibulaire stimulatie en ook interfereren bij het onderzoeken van vestibulaire patiënten in een sterk statisch magnetisch veld.
Protocol
Representative Results
Discussion
De gerapporteerde opstelling is geschikt om verschillende aspecten van MVS-effecten op nystagmus, zelfbewegingsperceptie en prestaties bij cognitieve taken te onderzoeken. Het combineren van de metingen van de uitgelokte MVS-respons zou inzichten kunnen geven, zoals hoe de hersenen conflicterende vestibulaire informatie verwerken en laten zien hoe vestibulaire informatie perceptuele en cognitieve processen op inter- en intraindividueel niveau beïnvloedt. In tegenstelling tot andere vestibulaire stimulatiemethoden, zoals rotatiestoelen, lokt MVS een constante versnellingsprikkel uit, waardoor het geschikt is voor langdurige gedragsstudies en wordt gebruikt als een niet-invasief model voor eenzijdig falen 8,28. Daarom zou deze benadering inzicht kunnen geven in de wisselwerking tussen vestibulaire informatie en cognitieve processen in termen van ruimtelijke cognitie en het ontstaan van zelfbewegingspercepties onder conflicterende sensorische informatie. In de toekomst kan het gebruik van MVS worden gebruikt in klinisch onderzoek, bijvoorbeeld om acute fase vroege compensatie voor vestibulaire onbalans tijdens blootstelling aan MVS te onderzoeken. Deze bevindingen kunnen vervolgens worden gekoppeld aan compensatiemechanismen na vestibulaire laesies. De vergelijking van deelnemers met normale en disfunctionele vestibulaire organen zou de kennis over aanpassingsprocessen bij vestibulaire patiënten aan de veranderde inkomende vestibulaire informatie kunnen bevorderen.
De beschreven procedure omvat kritieke stappen voor veilige en nauwkeurige gegevensverzameling in een 7 T MRI-scanner. Ten eerste levert de MRI-omgeving verschillende problemen op. De experimentele opstelling moet MRI-veilig zijn, wat mogelijk wijzigingen in de eye-trackingbril of kabelverbindingen vereist in vergelijking met een niet-MRI-opstelling. Dit kan leiden tot compromissen in de datakwaliteit. Ook moeten de deelnemers voldoen aan de MRI-inclusiecriteria en moeten ze het ongemak van het proces tolereren (bijvoorbeeld het hoofd kantelen terwijl ze enkele minuten in de MRI-scanner liggen). Ten tweede is eye-tracking in de scanner, met name de verwerving van torsienystagmus, moeilijk en vereist gespecialiseerde software25. Voor torsie wordt het patroon van de iris gebruikt voor tracking, wat beelden van hoge kwaliteit vereist en ook wordt beïnvloed door verschillen in individuele irispatronen. Een andere benadering kan het gebruik van kunstmatige pigmentmarkers op de sclera3 zijn, wat onaangenaam kan zijn voor de deelnemer. Ten derde zijn zelfbewegingspercepties als gevolg van MVS niet-veridisch en impliceren ze dus zowel intra-vestibulaire als multisensorische conflicten28. Daarom is de verbalisatie van deze hoofd- en/of lichaamsrotatie- en vertaalervaringen vaak moeilijk te beschrijven voor deelnemers. Duidelijke instructies aangepast aan de onderzoeksvraag zijn van cruciaal belang. We raden aan om bekende rotatie- en vertaaltermen te gebruiken waarmee deelnemers zich kunnen identificeren, zodat ze hun perceptuele ervaring beter kunnen beschrijven. Voor het beoordelen van specifieke bewegingsparameters kunnen meer fijnmazige methoden worden gebruikt, zoals waarden van rotatiesnelheid in de loop van tijd7.
De gepresenteerde opstelling wordt beperkt door de technische beperkingen van onze apparatuur en kan worden verbeterd als deze kunnen worden overwonnen. Om bijvoorbeeld niet alleen statische maar ook dynamische kopposities in de boring te beoordelen, kunnen de magnetometergegevens ook worden gesynchroniseerd met eye-tracking en gedragsgegevens. De kalibratie van de bril zou beter zijn als deze voor elke run wordt herhaald. Ook de lengte van de eye-tracking kabel is van belang, omdat dit bepaalt of spontane nystagmus buiten de scannerruimte kan worden gemeten. De beste oplossing zou een afneembaar MRI-bed zijn, dat buiten het magnetisch veld kan worden verplaatst. Het eye-tracking computerscherm moet echter vanuit de scannerruimte worden gezien om de kalibratie en fijnafstelling van de eye-trackingparameters mogelijk te maken terwijl u toegang hebt tot de bril. In ons geval hebben we dat opgelost via een tweede scherm dat naar het raam van de scannerkamer is gedraaid.
MVS kan de prestaties en hersenreacties in fMRI-studies beïnvloeden. In studies waarin vestibulaire patiënten met gezonde controles werden vergeleken, kon MVS leiden tot groepsverschillen vanwege een verschil in stimulatiesterkte in plaats van andere patiëntkenmerken. Om verstorende MVS-effecten te beheersen, is de huidige opzet een tijdrovend proces, zowel tijdsgewijs als financieel (apparatuur). Als alternatief kan het kantelen van het hoofd omhoog voor kleine hoeken 7,23 (voor zover toegestaan door de hoofdspoel) of het beoordelen van covarianten, zoals de oriëntatie van de vestibulaire organen met MRI zoals hierboven beschreven23,30 en/of nystagmus (bijv. recente op fMRI gebaseerde eye-tracking benaderingen 32), van nut zijn.
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
We bedanken de deelnemers en het MR-team, evenals de reviewers wiens waardevolle opmerkingen de kwaliteit van het manuscript hebben verbeterd. Wij danken D. S. Zee voor zijn waardevolle advies. We zijn dankbaar dat DIATEC AG een eye-tracking laptop voor het experiment heeft geleverd. Het project wordt ondersteund door een SITEM-Insel subsidie van de Universiteit van Bern toegekend aan FWM en GM.
Materials
| 3D Magnetometer | Metrolab Technology, Switzerland | THM1176-HF | Calibrated for 7 Tesla, with fibre optic cable, CE-labelled |
| AMIRA 6.3 (Software) | Thermo Fisher Scientific, USA | Medical image processing and visualization software | |
| Celeritas Fiber Optic Response Box Unit | Psychology Software Tools | Response box | |
| Celeritas Fiber Optic Response Unit | Psychology Software Tools | PST-100761 | Response buttons, 5 buttons for each hand |
| Ear plugs | |||
| EEG cap | Any MRI safe EEG cap is suitable | ||
| Elastic band | Used to fixate the Magnetometer behind the ear | ||
| Ethernet cable (crossover) | Daetwyler | Uninet 5502 flex 4P FRNC/LSOH 522830.01 | |
| Ethernet cable adapter | TP-Link | UE305 | |
| Experimental laptop | Computer with enough performance, with Response Buttons software (e.g. Celeritas), software for running paradigm (e.g. MATLAB, PsychToolBox), Ethernet cable link to eye-tracking computer | ||
| Eye-tracking Goggles (Visual Eyes) | Interacoustics | 515b | Micromedical goggles with infrared camera: Point Grey Firefly, CE-labelled, modified for 7 Tesla, shielded firewire cable |
| Eye-tracking laptop | Computer with enough performance, with eye-tracking software (e.g. OpenIris), Ethernet cable link to experimental computer | ||
| Headband | MRI safe headband | ||
| Magnetom Terra 7T MRI Scanner | Siemens Healthcare, Erlangen Germany | Located at Translational Imaging Center (TIC) in the Swiss Institute of Translational and Entrepreneurial Medicine (sitem-insel AG) in Bern, Switzerland | |
| Magnetometer laptop | Computer with enough performance, with magnetometer software (e.g. EZMag3D) | ||
| MATLAB R2017b (Software) | MathWorks | Experimental paradigm can be run e.g. with PsychToolBox (Brainard, D. H., & Vision, S. (1997). The psychophysics toolbox. Spatial vision, 10(4), 433-436.) | |
| Metrolab EZMag3D v1.1.2 (Software) | Metrolab Technology, Switzerland | 3D magnetometer software: https://www.metrolab.com/resources/downloads/ | |
| MRI-Mirror | Siemens Healthcare, Erlangen Germany | ||
| OpenIris (Software) | Software to record and analyse the eye movements within the MRI-scanner. Reference: Otero-Millan, J., Roberts, D.C., Lasker, A., Zee, D.S., Kheradmand, A. Knowing what the brain is seeing in three dimensions: A novel, noninvasive, sensitive, accurate, and low-noise technique for measuring ocular torsion. Journal of Vision. 15 (14), 11, doi: 10.1167/15.14.11 (2015). | ||
| Pregnancy test | e.g. early pregnancy test stripes (10 mIU/mL) | ||
| Projector system | Hyperion Psychology Tools | ||
| Triangle Cushion | Siemens Healthcare, Erlangen Germany |
References
- Roberts, D. C., et al. MRI magnetic field stimulates rotational sensors of the brain. Current Biology. 21 (19), 1635-1640 (2011).
- Ward, B. K., Roberts, D. C., Della Santina, C. C., Carey, J. P., Zee, D. S. Vestibular stimulation by magnetic fields. Annals of the New York Academy of Sciences. 1343 (1), 69-79 (2015).
- Boegle, R., Stephan, T., Ertl, M., Glasauer, S., Dieterich, M. Magnetic vestibular stimulation modulates default mode network fluctuations. NeuroImage. 127, 409-421 (2016).
- Goldberg, J. M., et al. . The Vestibular System: A Sixth Sense. , (2012).
- Antunes, A., Glover, P. M., Li, Y., Mian, O. S., Day, B. L. Magnetic field effects on the vestibular system: Calculation of the pressure on the cupula due to ionic current-induced Lorentz force. Physics in Medicine and Biology. 57 (14), 4477-4487 (2012).
- Glover, P. M., Li, Y., Antunes, A., Mian, O. S., Day, B. L. A dynamic model of the eye nystagmus response to high magnetic fields. Physics in Medicine and Biology. 59 (3), 631-645 (2014).
- Mian, O. S., Li, Y., Antunes, A., Glover, P. M., Day, B. L. On the vertigo due to static magnetic fields. PloS One. 8 (10), 78748 (2013).
- Jareonsettasin, P., et al. Multiple time courses of vestibular set-point adaptation revealed by sustained magnetic field stimulation of the labyrinth. Current Biology. 26 (10), 1359-1366 (2016).
- Otero-Millan, J., Zee, D. S., Schubert, M. C., Roberts, D. C., Ward, B. K. Three-dimensional eye movement recordings during magnetic vestibular stimulation. Journal of Neurology. 264, 7-12 (2017).
- Ward, B. K., Roberts, D. C., Della Santina, C. C., Carey, J. P., Zee, D. S. Magnetic vestibular stimulation in subjects with unilateral labyrinthine disorders. Frontiers in Neurology. 5, 28 (2014).
- Grabherr, L., et al. Mental own-body and body-part transformations in microgravity. Journal of Vestibular Research: Equilibrium and Orientation. 17 (5-6), 279-287 (2007).
- van Elk, M., Blanke, O. Imagined own-body transformations during passive self-motion. Psychological Research. 78 (1), 18-27 (2014).
- Klaus, M. P., et al. Vestibular stimulation modulates neural correlates of own-body mental imagery. Journal of Cognitive Neuroscience. 32 (3), 484-496 (2020).
- Heinrich, A., et al. Cognition and sensation in very high static magnetic fields: A randomized case-crossover study with different field strengths. Radiology. 266 (1), 236-245 (2013).
- Van Nierop, L. E., Van Slottje, Z., Kromhout, V. Effects of MRI related magnetic fields on cognitive performance. Occupational and Environmental Medicine. 70, 83 (2013).
- Martínez-Gallardo, S., Miguel-Puga, J. A., Cooper-Bribiesca, D., Bronstein, A. M., Jáuregui-Renaud, K. Derealization and motion-perception related to repeated exposure to 3T magnetic resonance image scanner in healthy adults. Journal of Vestibular Research. 31 (2), 69-80 (2021).
- Chakeres, D. W., Bornstein, R., Kangarlu, A. Randomized comparison of cognitive function in humans at 0 and 8 Tesla. Journal of Magnetic Resonance Imaging. 18 (3), 342-345 (2003).
- De Vocht, F., et al. Cognitive effects of head-movements in stray fields generated by a 7 Tesla whole-body MRI magnet. Bioelectromagnetics. 28 (4), 247-255 (2007).
- Heinrich, A., et al. Effects of static magnetic fields on cognition, vital signs, and sensory perception: A meta-analysis. Journal of Magnetic Resonance Imaging. 34 (4), 758-763 (2011).
- Van Nierop, L. E., Slottje, P., Van Zandvoort, M. J. E., De Vocht, F., Kromhout, H. Effects of magnetic stray fields from a 7 Tesla MRI scanner on neurocognition: A double-blind randomised crossover study. Occupational and Environmental Medicine. 69 (10), 759-766 (2012).
- Lindner, A., Wiesen, D., Karnath, H. -. O. Lying in a 3T MRI scanner induces neglect-like spatial attention bias. eLife. 10, 71076 (2021).
- Boegle, R., Ertl, M., Stephan, T., Dieterich, M. Magnetic vestibular stimulation influences resting-state fluctuations and induces visual-vestibular biases. Journal of Neurology. 264 (5), 999-1001 (2017).
- Boegle, R., Kirsch, V., Gerb, J., Dieterich, M. Modulatory effects of magnetic vestibular stimulation on resting-state networks can be explained by subject-specific orientation of inner-ear anatomy in the MR static magnetic field. Journal of Neurology. 267, 91-103 (2020).
- Mian, O. S., Li, Y., Antunes, A., Glover, P. M., Day, B. L. Effect of head pitch and roll orientations on magnetically induced vertigo. Journal of Physiology. 594 (4), 1051-1067 (2016).
- Otero-Millan, J., Roberts, D. C., Lasker, A., Zee, D. S., Kheradmand, A. Knowing what the brain is seeing in three dimensions: A novel, noninvasive, sensitive, accurate, and low-noise technique for measuring ocular torsion. Journal of Vision. 15 (14), 11 (2015).
- Wyssen, G. Measuring the influence of magnetic vestibular stimulation on reflexive eye-movements, self-motion perception, and cognitive performance in a 7T MRT. OSF. , (2022).
- Ward, B. K., et al. Magnetic vestibular stimulation (MVS) as a technique for understanding the normal and diseased labyrinth. Frontiers in Neurology. 8, 122 (2017).
- Ertl, M., Boegle, R. Investigating the vestibular system using modern imaging techniques-A review on the available stimulation and imaging methods. Journal of Neuroscience Methods. 326, 108363 (2019).
- Jacobson, G. P., Newman, C. W. The development of the dizziness handicap inventory. Archives of Otolaryngology – Head and Neck Surgery. 116 (4), 424-427 (1990).
- Go, C. C., et al. Persistent horizontal and vertical, MR-induced nystagmus in resting state Human Connectome Project data. NeuroImage. 255, 119170 (2022).
- Dmitry, L., et al. Raw data repository for the article "Spatially resolved fluorescence of caesium lead halide perovskite supercrystals reveals quasi-atomic behavior of nanocrystals" [Data set]. Zenodo. , (2022).
- Son, J., et al. Evaluating fMRI-based estimation of eye gaze during naturalistic viewing. Cerebral Cortex. 30 (3), 1171-1184 (2020).
