Summary

Hoe inter-brain synchronisatie te berekenen en te valideren in een fNIRS Hyperscanning-studie

Published: September 08, 2021
doi:

Summary

De dynamiek tussen gekoppelde hersenen van individuen wordt in toenemende mate weergegeven door inter-hersensynchronisatie (PDS) wanneer ze met elkaar coördineren, meestal met behulp van gelijktijdig opnemende signalen van hersenen (namelijk hyperscanning) met fNIRS. In fNIRS hyperscanning studies is IBS vaak beoordeeld via de wavelet transform coherence (WTC) methode vanwege het voordeel op het uitbreiden van tijdreeksen in tijd-frequentie ruimte waar oscillaties op een zeer intuïtieve manier kunnen worden gezien. De waargenomen PDS kan verder worden gevalideerd via de op permutatie gebaseerde willekeurige paring van de studie, partner en aandoening. Hier wordt een protocol gepresenteerd om te beschrijven hoe hersensignalen kunnen worden verkregen via fNIRS-technologie, IBS kan worden berekend via de WTC-methode en IBS kan worden gevalideerd door permutatie in een hyperscanningstudie. Verder bespreken we de kritieke problemen bij het gebruik van de bovenstaande methoden, waaronder de keuze van fNIRS-signalen, methoden voor het voorbewerken van gegevens en optionele parameters van berekeningen. Samenvattend, het gebruik van de WTC-methode en permutatie is een potentieel standaard pijplijn voor het analyseren van IBS in fNIRS hyperscanning studies, wat bijdraagt aan zowel de reproduceerbaarheid als de betrouwbaarheid van IBS.

Abstract

De dynamiek tussen gekoppelde hersenen van individuen wordt in toenemende mate weergegeven door inter-hersensynchronisatie (PDS) wanneer ze met elkaar coördineren, meestal met behulp van gelijktijdig opnemende signalen van hersenen (namelijk hyperscanning) met fNIRS. In fNIRS hyperscanning studies is IBS vaak beoordeeld via de wavelet transform coherence (WTC) methode vanwege het voordeel op het uitbreiden van tijdreeksen in tijd-frequentie ruimte waar oscillaties op een zeer intuïtieve manier kunnen worden gezien. De waargenomen PDS kan verder worden gevalideerd via de op permutatie gebaseerde willekeurige paring van de studie, partner en aandoening. Hier wordt een protocol gepresenteerd om te beschrijven hoe hersensignalen kunnen worden verkregen via fNIRS-technologie, IBS kan worden berekend via de WTC-methode en IBS kan worden gevalideerd door permutatie in een hyperscanningstudie. Verder bespreken we de kritieke problemen bij het gebruik van de bovenstaande methoden, waaronder de keuze van fNIRS-signalen, methoden voor het voorbewerken van gegevens en optionele parameters van berekeningen. Samenvattend, het gebruik van de WTC-methode en permutatie is een potentieel standaard pijplijn voor het analyseren van IBS in fNIRS hyperscanning studies, wat bijdraagt aan zowel de reproduceerbaarheid als de betrouwbaarheid van IBS.

Introduction

Wanneer mensen coördineren met anderen, worden hun hersenen en lichamen een gekoppelde eenheid door voortdurende wederzijdse aanpassing. De koppeling tussen hersenen kan worden weergegeven door inter-hersensynchronisatie (IBS) via de hyperscanning-benadering, die tegelijkertijd de hersensignalen van twee of meer individuen registreert1. Inderdaad, een groeiend aantal fNIRS / EEG hyperscanning studies heeft IBS gevonden in verschillende samenwerkingscontexten, waaronder vingertikken2,groep lopen3,drumsspelen 4,gitaar spelen 5 enzingen/ neuriën6. fNIRS wordt veel gebruikt voor het onderzoek naar PDS tijdens sociale interactie, omdat het de bewegingen van hoofd / lichaam in relatief natuurlijke omgevingen (in vergelijking met fMRI / EEG) minder beperkt7.

Het artikel presenteert een protocol voor het berekenen van IBS via wavelet transform coherence (WTC) methode in een fNIRS hyperscanning studie. WTC is een methode voor het beoordelen van de kruiscorrelatie tussen twee bewegingssignalen op het tijd-frequentievlak en kan daarom meer informatie geven dan de traditionele correlatieanalyse (bijv. Pearson-correlatie en kruiscorrelatie), die alleen in het tijdsdomein8ligt . Bovendien worden hemodynamische signalen omgezet in wavelet-componenten, die de laagfrequente ruis effectief kunnen verwijderen. Hoewel WTC tijdrovend is, is het de meest gebruikte methode voor het berekenen van PDS in actie imitatie9,coöperatief gedrag10,verbale communicatie11,besluitvorming12en interactief leren13.

Het artikel presenteert ook hoe IBS te valideren met de op permutatie gebaseerde willekeurige paring van onderzoeken, omstandigheden en deelnemers. De IBS in hyperscanningstudies wordt altijd voorgesteld om online sociale interactie tussen individuen te volgen, terwijl het ook kan worden geïnterpreteerd door andere verklaringen, zoals de stimulusovereenkomst, bewegingsgelijkvormigheid of conditieovereenkomst14. Permutatietest, ook wel randomisatietest genoemd, kan worden gebruikt om de bovengenoemde nulhypothesen te testen door de waargenomen gegevens opnieuw te bemonsteren15. Door permutatie te gebruiken, is het nuttig om te onderzoeken of de geïdentificeerde IBS specifiek is voor interactief gedrag, variërend van modulatie van IBS binnen dyads tot tussen groepen partners16.

Het protocol dat hier wordt beschreven, beschrijft hoe hersensignalen kunnen worden verkregen via fNIRS-technologie, IBS kunnen worden berekend via de WTC-methode en IBS kan worden gevalideerd door permutatietests in een hyperscanningstudie. Deze studie heeft tot doel te onderzoeken of geprivilegieerde PDS wordt opgewekt door muziekmeters tijdens sociale coördinatie. De hersensignalen werden geregistreerd in de frontale cortex, gebaseerd op de locatie van de PDS in een eerdere bevinding1. De experimentele taak werd oorspronkelijk ontwikkeld door Konvalinka en haar colleges17, waarbij deelnemers werd gevraagd om op hun vingers te tikken met de auditieve feedback van de partner of zichzelf na het luisteren naar de meter of niet-meter stimuli.

Protocol

Het hier gepresenteerde protocol werd goedgekeurd door de University Committee on Human Research Protection van de East China Normal University. 1. Voorbereiding op het experiment Deelnemers Rekruteer een groep niet-gegradueerde en afgestudeerde studenten met geldelijke compensatie door de campusreclame. Zorg ervoor dat de deelnemers rechtshandig zijn en een normaal of gecorrigeerd naar normaal zicht en gehoor hebben. Zorg ervoor dat ze geen muziek hebben gestudeer…

Representative Results

De resultaten toonden aan dat er IBS was bij kanaal 5 in de metercoördinatieconditie, terwijl er geen IBS bestond in andere omstandigheden (d.w.z. meteronafhankelijkheid, niet-metercoördinatie, niet-meteronafhankelijkheid; Figuur 2A). Bij kanaal 5 was de IBS in de metercoördinatieconditie significant hoger dan de coherentiewaarden in de niet-metercoördinatie en meteronafhankelijkheidsconditie (figuur 2B). Kanaal 5 behoorde ongeveer tot de linker dorsolateral…

Discussion

Dit protocol biedt een stapsgewijze procedure om IBS te berekenen en te valideren, met behulp van de fNIRS hyperscanning-benadering om tegelijkertijd de hersensignalen van twee deelnemers te verzamelen. Enkele kritieke kwesties die verband houden met fNIRS-gegevensvoorverwerking, IBS-berekening, statistieken en IBS-validatie worden hieronder besproken.

Voorbehandeling van gegevens
Het is noodzakelijk om fNIRS-gegevens voor te verwerken in hyperscanningstudies om echte signa…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dit onderzoek werd ondersteund door: National Natural Science Foundation of China (31872783, 31800951).

Materials

Computer Hewlett-Packard Development Company, L.P. HP S01-pF157mcn
Earphone Royal Philips Electronics, Eindhoven, The Netherlands SHE2405BK/00
EEG cap Compumedics Neuroscan, Charlotte, USA 64-channel Quik-Cap
E-Prime software Psychology Software Tools, Inc., Pittsburgh, USA E-Prime 3
fNIRS system Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan ETG-7100 Optical Topography System
MATLAB 2014b The MathWorks, Inc., Natick, MA MATLAB 2014b
MuseScore Musescore Company, Belgium MuseScore 3.6.2.548021803
Swimming cap Decathlon Group, Villeneuve-d'Ascq, France 1681552

References

  1. Kingsbury, L., Hong, W. A Multi-Brain Framework for Social Interaction. Trends in Neurosciences. 43 (9), 651-666 (2020).
  2. Konvalinka, I., Bauer, M., Stahlhut, C., Hansen, L. K., Roepstorff, A., Frith, C. D. Frontal alpha oscillations distinguish leaders from followers: multivariate decoding of mutually interacting brains. NeuroImage. 94, 79-88 (2014).
  3. Ikeda, S., et al. Steady Beat Sound Facilitates both Coordinated Group Walking and Inter-Subject Neural Synchrony. Frontiers in Human Neuroscience. 11, 147 (2017).
  4. Duan, L., et al. Cluster imaging of multi-brain networks (CIMBN): a general framework for hyperscanning and modeling a group of interacting brains. Frontiers in Neuroscience. 9, 267 (2015).
  5. Sanger, J., Muller, V., Lindenberger, U. Intra- and interbrain synchronization and network properties when playing guitar in duets. Frontiers in Human Neuroscience. 6, 312 (2012).
  6. Muller, V., Delius, J. A. M., Lindenberger, U. Hyper-frequency network topology changes during choral singing. Frontiers in Physiology. 10, 207 (2019).
  7. Egetemeir, J., Stenneken, P., Koehler, S., Fallgatter, A. J., Herrmann, M. J. Exploring the neural basis of real-life joint action: Measuring brain activation during joint table setting with functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Human Neuroscience. 5, 95 (2011).
  8. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11 (5-6), 561-566 (2004).
  9. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63 (1), 212-222 (2012).
  10. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  11. Jiang, J., Dai, B., Peng, D., Zhu, C., Liu, L., Lu, C. Neural synchronization during face-to-face communication. Journal of Neuroscience. 32 (45), 16064-16069 (2012).
  12. Tang, H., Mai, X., Wang, S., Zhu, C., Krueger, F., Liu, C. Interpersonal brain synchronization in the right temporo-parietal junction during face-to-face economic exchange. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 11 (1), 23-32 (2016).
  13. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  14. Konvalinka, I., Roepstorff, A. The two-brain approach: how can mutually interacting brains teach us something about social interaction. Frontiers in Human Neuroscience. 6, 215 (2012).
  15. Karlsson, A. Permutation, parametric, and bootstrap tests of hypotheses. Journal of the Royal Statistical Society Series a-Statistics in Society. 169, 171 (2006).
  16. Ayrolles, A., et al. HyPyP: a Hyperscanning python pipeline for inter-brain connectivity analysis. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 72-83 (2021).
  17. Konvalinka, I., Vuust, P., Roepstorff, A., Frith, C. D. Follow you, follow me: continuous mutual prediction and adaptation in joint tapping. Quarterly Journal of Experimental Psychology. 63 (11), 2220-2230 (2010).
  18. Majolo, B., et al. Human friendship favours cooperation in the iterated prisoner’s dilemma. Behaviour. 143, 1383-1395 (2006).
  19. . Homer2 Available from: https://www.nitrc.org/projects/hitachi2nirs (2021)
  20. . Hitachi2nirs Available from: https://www.nitrc.org/projects/hitachi2nirs (2021)
  21. . xjview Available from: https://www.alivelearn.net/xjview/ (2021)
  22. . Groppe’s scripts in MathWork Available from: https://uk.mathworks.com/matlabcentral/profile/authors/1948879 (2021)
  23. Zhang, Y., Brooks, D. H., Franceschini, M. A., Boas, D. A. Eigenvector-based spatial filtering for reduction of physiological interference in diffuse optical imaging. Journal of Biomedical Optics. 10 (1), 011014 (2005).
  24. Cui, X., Bray, S., Reiss, A. L. Functional near infrared spectroscopy (NIRS) signal improvement based on negative correlation between oxygenated and deoxygenated hemoglobin dynamics. NeuroImage. 49 (4), 3039-3046 (2010).
  25. Lumley, T., Diehr, P., Emerson, S., Chen, L. The importance of the normality assumption in large public health data sets. Annual Review of Public Health. 23 (1), 151-169 (2002).
  26. Benjamini, Y., Yekutieli, D. The control of the false discovery rate in multiple testing under dependency. Annals of Statistics. 29 (4), 1165-1188 (2001).
  27. Miller, B. L., Cummings, J. L. . The human frontal lobes: Functions and disorders. , (2007).
  28. vanden Bos, W., van Dijk, E., Westenberg, M., Rombouts, S. A. R. B., Crone, E. A. What motivates repayment? Neural correlates of reciprocity in the Trust Game. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 4 (3), 294-304 (2009).
  29. Corbetta, M., Shulman, G. L. Control of goal-directed and stimulus-driven attention in the brain. Nature Reviews Neuroscience. 3 (3), 201-215 (2002).
  30. Ferreri, L., Aucouturier, J. J., Muthalib, M., Bigand, E., Bugaiska, A. Music improves verbal memory encoding while decreasing prefrontal cortex activity: an fNIRS study. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 779 (2013).
  31. Cheng, X., Li, X., Hu, Y. Synchronous brain activity during cooperative exchange depends on gender of partner: A fNIRS-based hyperscanning study. Human Brain Mapping. 36 (6), 2039-2048 (2015).
  32. Hu, Y., Hu, Y., Li, X., Pan, Y., Cheng, X. Brain-to-brain synchronization across two persons predicts mutual prosociality. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 12 (12), 1835-1844 (2017).
  33. Delgado Reyes, L. M., Bohache, K., Wijeakumar, S., Spencer, J. P. Evaluating motion processing algorithms for use with functional near-infrared spectroscopy data from young children. Neurophotonics. 5 (2), 025008 (2018).
  34. Zhang, Y., Brooks, D. H., Franceschini, M. A., Boas, D. A. Eigenvector-based spatial filtering for reduction of physiological interference in diffuse optical imaging. Journal of Biomedical Optics. 10 (1), 11014 (2005).
  35. Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259-270 (2012).
  36. Scholkmann, F., Spichtig, S., Muehlemann, T., Wolf, M. How to detect and reduce movement artifacts in near-infrared imaging using moving standard deviation and spline interpolation. Physiological Measurement. 31 (5), 649 (2010).
  37. Izzetoglu, M., Chitrapu, P., Bunce, S., Onaral, B. Motion artifact cancellation in NIR spectroscopy using discrete Kalman filtering. Biomedical Engineering Online. 9 (1), (2010).
  38. Barker, J. W., Aarabi, A., Huppert, T. J. Autoregressive model based algorithm for correcting motion and serially correlated errors in fNIRS. Biomedical Optics Express. 4 (8), 1366-1379 (2013).
  39. Gagnon, L., et al. Short separation channel location impacts the performance of short channel regression in NIRS. NeuroImage. 59 (3), 2518 (2012).
  40. Di Lorenzo, R., et al. Brain responses to faces and facial expressions in 5-month-olds: An fNIRS study. Frontiers in Psychology. 10, 1240 (2019).
  41. Duan, L., et al. Wavelet-based method for removing global physiological noise in functional near-infrared spectroscopy. Biomed Opt Express. 9 (8), 3805-3820 (2018).
  42. Hamilton, A. Hype, hyperscanning and embodied social neuroscience. PsyArXiv. , (2020).
  43. Zhang, X., Noah, J. A., Dravida, S., Hirsch, J. Optimization of wavelet coherence analysis as a measure of neural synchrony during hyperscanning using functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 7 (1), 015010 (2020).
  44. Ikeda, S., et al. Steady beat sound facilitates both coordinated group walking and inter-subject neural synchrony. Frontiers in Human Neuroscience. 11, 147 (2017).
  45. Osaka, N., et al. How two brains make one synchronized mind in the inferior frontal cortex: fNIRS-based hyperscanning during cooperative singing. Frontiers in Psychology. 6, 1811 (2015).
  46. Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
  47. Hou, Y., Song, B., Hu, Y., Pan, Y., Hu, Y. The averaged inter-brain coherence between the audience and a violinist predicts the popularity of violin performance. NeuroImage. 211, 116655 (2020).
  48. Baker, J. M., et al. Sex differences in neural and behavioral signatures of cooperation revealed by fNIRS hyperscanning. Scientific Reports. 6, 26492 (2016).
  49. Kruppa, J. A., et al. Brain and motor synchrony in children and adolescents with ASD-a fNIRS hyperscanning study. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 103-116 (2021).
  50. Liu, T., Duan, L., Dai, R., Pelowski, M., Zhu, C. Team-work, Team-brain: Exploring synchrony and team interdependence in a nine-person drumming task via multiparticipant hyperscanning and inter-brain network topology with fNIRS. NeuroImage. 237, 118147 (2021).
  51. Dai, B., et al. Neural mechanisms for selectively tuning in to the target speaker in a naturalistic noisy situation. Nature Communications. 9 (1), 2405 (2018).
  52. Li, R., Mayseless, N., Balters, S., Reiss, A. L. Dynamic inter-brain synchrony in real-life inter-personal cooperation: A functional near-infrared spectroscopy hyperscanning study. NeuroImage. 238, 118263 (2021).
  53. Boas, D. A., Dale, A. M., Franceschini, M. A. Diffuse optical imaging of brain activation: approaches to optimizing image sensitivity, resolution, and accuracy. NeuroImage. 23, 275-288 (2004).
  54. Ferrari, M., Quaresima, V. A brief review on the history of human functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) development and fields of application. NeuroImage. 63 (2), 921-935 (2012).
  55. Mu, Y., Guo, C., Han, S. Oxytocin enhances inter-brain synchrony during social coordination in male adults. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 11 (12), 1882-1893 (2016).
  56. Chen, J., et al. Shared memories reveal shared structure in neural activity across individuals. Nature Neuroscience. 20 (1), 115-125 (2017).
  57. Regev, M., et al. Propagation of Information Along the Cortical Hierarchy as a Function of Attention While Reading and Listening to Stories. Cerebral Cortex. 29 (10), 4017-4034 (2019).

Play Video

Cite This Article
Hu, Y., Wang, Z., Song, B., Pan, Y., Cheng, X., Zhu, Y., Hu, Y. How to Calculate and Validate Inter-brain Synchronization in a fNIRS Hyperscanning Study. J. Vis. Exp. (175), e62801, doi:10.3791/62801 (2021).

View Video