Summary

Transkraniyal Manyetik Stimülasyon ile İnsan Motor Sisteminde İşlevsel Olarak Spesifik Nöral Yolların Ölçülmesi ve Manipüle Edilmesi

Published: February 23, 2020
doi:

Summary

Bu makalede, transkraniyal manyetik stimülasyon ile işlevsel olarak spesifik nöral yolları ölçmek ve güçlendirmek için yeni yaklaşımlar açıklanmaktadır. Bu gelişmiş noninvaziv beyin stimülasyon metodolojileri beyin-davranış ilişkilerinin anlaşılması ve beyin bozukluklarının tedavisinde yeni tedavilerin geliştirilmesi için yeni fırsatlar sağlayabilir.

Abstract

Beyin bölgeleri arasındaki etkileşimleri anlamak, hedefe yönelik davranışların incelenmesi için önemlidir. Beyin bağlantısının fonksiyonel nörogörüntüleme biliş gibi beynin temel süreçleri içine önemli bilgiler sağlamıştır, öğrenme, ve motor kontrol. Ancak, bu yaklaşım ilgi beyin alanlarının katılımı için nedensel kanıt sağlayamaz. Transkraniyal manyetik stimülasyon (TMS) geçici beyin aktivitesi değiştirerek bu sınırlama üstesinden gelebilir insan beyninin incelenmesi için güçlü, noninvaziv bir araçtır. Burada, farklı görev bağlamları sırasında insan motor sistemindeki kortiko-kortikal etkileşimleri nedensel olarak inceleyen iki bobinli eşleştirilmiş darbe, çift siteli TMS yöntemi kullanılarak son gelişmeleri vurguluyoruz. Ayrıca, kortikal eşleştirilmiş ilişkilendirici stimülasyona (cPAS) dayalı, birbirine bağlı iki beyin bölgesinde sinaptik verimliliği geçici olarak artıran çift siteli bir TMS protokolünü, iki bobinle tekrarlanan kortikal uyaran çiftleri uygulayarak tanımlıyoruz. Bu yöntemler, bilişsel-motor fonksiyonun altında yatan mekanizmaların daha iyi anlaşılmasını ve beyin devrelerini modüle etmek ve davranışı iyileştirmek için belirli sinir yollarının hedeflenen şekilde manipüle edilmesine yönelik yeni bir bakış açısı sağlayabilir. Bu yaklaşım, beyin-davranış ilişkilerinin daha sofistike modellerini geliştirmek ve birçok nörolojik ve psikiyatrik hastalığın tanı ve tedavisini iyileştirmek için etkili bir araç olabilir.

Introduction

Noninvaziv beyin stimülasyonu umut verici bir değerlendirme aracı ve parkinson hastalığı, Alzheimer hastalığı ve inme1,2,3,4gibi birçok nörolojik bozukluklar için tedavi . Nörolojik hastalıkların davranışsal belirtileri ile kortikal eksilite, nöroplastisite, kortiko-kortikal ve kortiko-subkortikal bağlantıanormallikleriarasındaki ilişkiyi kanıtlayan kanıtlar birikmektedir 5,6. Bu nedenle, nörolojik koşullarda beyin ağı dinamiği ve plastisite hakkında temel bilgi hastalık tanısı, ilerleme ve tedaviye yanıt içine paha biçilmez bir fikir sağlayabilir. Fonksiyonel manyetik rezonans görüntüleme(fMRG) sağlıklı ve hastalıklı beyin ağlarında beyin ve davranış arasındaki karmaşık ilişkileri anlamak için yararlı bir araçtır ve bir ağ perspektifi 7 dayalı tedavi geliştirmek için potansiyele sahiptir7,8,9. Ancak, fMRG doğada korelasyonel ve beyin fonksiyonu ve davranış arasında nedensel bir bağlantı sağlayamaz, ne de hastalarda davranış bozuklukları ile ilişkili anormal nöral devreleri geri fonksiyonel bağlantı manipüle10,11,12. Transkraniyal manyetik stimülasyon (TMS) hem nedensel olarak ölçmek ve insan beyin fonksiyonu ve sağlık ve hastalık davranışı modüle3,13,14,15.

TMS insan beynini uyarmak için güvenli, noninvaziv bir yöntemdir16,17ve plastisiteyi teşvik etmek ve ölçmek için kullanılabilir18. Bu yöntem, bireysel beyin alanları ve davranış arasındaki nedensel ilişkileri anlayışımızı ilerletebilir10,11,12,19ve bir beyin ağının diğer düğümleri ile özel fonksiyonel etkileşimleri20,21,22,23. Bugüne kadar yapılan çalışmaların çoğu, motor korteksin (M1) el bölgesine tms motor davranışı ile ilgili değişiklikler için fizyolojik okumalar olarak motor uyarılmış potansiyelleri (MEP) üretebilir göz önüne alındığında, insan motor sistemi üzerinde duruldu24, insan beyninde sistem düzeyinde farklı inhibitör ve uyarıcı devrelerin incelenmesine izin25. İki bobinli bir koşullandırma testi TMS yaklaşımı kullanılarak yapılan son gelişmeler, farklı kortikal alanlar arasındaki işlevsel etkileşimlerin ölçülmesinin mümkün olduğunu göstermektedir. Motor sistemde, çift siteli TMS deneyleri, M1 ile birbirine bağlı kortikal alanlardan gelen girdilerin görev talepleri, yaş veya hastalıkla değişebileceğini göstermektedir.14,26. Ferbert ve meslektaşları tarafından seminal çalışma diğer M1 bir test uyarıcı önce M1 bir klima uyarıcı uygulanması MEP genlik inhibisyonu neden olabilir buldu, kısa aralık interhemisferik inhibisyon olarak bilinen bir fenomen (SIHI)28. Bu yaklaşımı kullanan bir dizi TMS çalışması da M1 kontralateral M1, ventral premotor korteks (PMv), dorsal premotor korteks (PMd), ek motor alan (SMA), pre-SMA, primer duyusal korteks (S1), dorsolateral prefrontal korteks (DLPFC) ve posterior parietal korteks (PPC) istirahat27,28,29,30,31,32,33,34,35,36,37,38,39,40,41,42. İlginçtir ki, bu kortikal bölgelerden gelen stimülasyonun motor kortikal uyarılabilirlik üzerindeki etkisi anatomik, zamansal ve işlevsel olarak bir hareketin hazırlanması sırasında devam eden beyin aktivitesine özgüdir (devlet ve bağlam-bağımlı43,44,45,46,47,48,49,50,51,52,53,54,55,56,57,58,59,60,61,62,63,64,65,66,67,69). Ancak, çift-site TMS kullanarak çok az çalışma beyin bozukluğu olan hastalarda motor ve bilişsel bozukluklar ile fonksiyonel kortiko-kortikal bağlantı desenleri karakterize var70,71,72. Bu değerlendirmek ve motor ve bilişsel bozuklukların tedavisi için yeni yöntemler geliştirmek için fırsatlar sağlar.

Bu tekniği kullanarak, aynı zamanda kortikal TMS tekrarlanan çiftleri karşıt M168,69,70, PMv 76,77,78, SMA71ve PPC80,81,82 gibi M1 ile birbirine bağlı kortikal TMS çiftleri associ plastisite 83 Hebbian ilkesine dayalı belirli nöral yollarda sinaptik verimlilik değişiklikleri neden olabilir bulunmuştur83 ,84,85,86 ve davranışsal performansı geliştirmek72,73,74. Yine de, birkaç çalışma nörolojik bozukluklar2,75,76, 77,78,79,80,81,82,83,84,90,91, 92devre ve plastisite disfonksiyon çalışma için bu yaklaşımı kullandık , 93,94,95,96. TMS ile işlevsel olarak spesifik nöral yolların güçlendirilmesinin işlevsiz devrelerde aktiviteyi geri getirip getiremeyeceği veya bozulmadan devrenin olası güçlendirilmesinin yaşam süresi boyunca ve hastalıkta motor ve bilişsel işlevi destekleyen beyin ağlarında97’nin esnekliği artırıp artırmayacağı gösterilmelidir. Nörolojik bozuklukların altında yatan nöral mekanizmaların temel olarak anlaşılması ve stimülasyonun birbirine bağlı işlevsiz beyin ağları üzerindeki etkileri mevcut tedaviyi sınırlandırmaktadır.

Yeteneğine rağmen, TMS beyin-davranış ilişkileri, beyin bozukluklarının patofizyolojisi ve tedavinin etkinliğini anlamak için nörobilim ve klinik araçların silahlanma standart bir parçası haline gelmiştir. Bu nedenle, potansiyelini gerçekleştirmek ve büyük ölçekli uygulamasını desteklemek için, TMS yöntemlerini standartlaştırmak önemlidir, çünkü gelecekteki TMS deneylerinin sertliğini ve bağımsız laboratuvarlarda tekrarlanabilirliği artırma olasılığı daha yüksektir. Bu makalede, TMS’nin işlevsel etkileşimleri ölçmek ve işlemek için nasıl kullanılabileceğini özetler. Burada, bu tekniği motor sisteminde (örneğin, parieto-motor pathway44)tms tabanlı çıkış ölçülerini (örneğin, MEP’ler) ölçerek tanımlıyoruz. Ancak, bu protokol aynı zamanda diğer subkortikal85, serebellar86,87, ve kortikal alanların hedef fonksiyonel kaplin adapte edilebilir dikkat etmek önemlidir. 73,74,88 Ayrıca, EEG89,90,91 ve fMRI92,93 gibi nörogörüntüleme teknikleri aktivite ve bağlantı da TMS kaynaklı değişiklikleri değerlendirmek için kullanılabilir26,94. Devre düzeyinde kortikal bağlantının bu TMS yöntemleri ile hem sağlık hem de hastalık ta işlevsel katılımının incelenmesinin, beyin-davranış ilişkilerinin daha sofistike ağ modellerine dayalı hedefli tanılar ve yenilikçi tedaviler geliştirilmesini mümkün kılmaktadır.

Protocol

Aşağıdaki üç TMS yöntemi aşağıda açıklanmıştır. İlk olarak, iki yöntem çift siteli transkraniyal manyetik stimülasyon (dsTMS) kullanarak kortiko-kortikal bağlantı ölçmek için açıklanmıştır katılımcılar ya 1) istirahat (dinlenme durumu) veya 2) bir nesne yönelimli erişim-kavrama hareketi gerçekleştirerek ( görev bağımlı). İkinci olarak, kortikal eşleştirilmiş bir assosiyatif stimülasyon (cPAS) yöntemi, fonksiyonel güçlendirmek için kortikal uyaranları (örn. posterior parie…

Representative Results

Şekil 5, katılımcı istirahatteyken (üst panelde) veya bir nesneye (alt panel) hedefe yönelik kavrama eylemi planlarken, koşulsuz bir test uyaranları (TS’den M1’e, mavi iz) veya PPC’den koşullu uyaranlar (TS- mavi iz) için TMS tarafından DYY kaslarında ortaya çıkan örnek bir MEP yanıtının boyutunu gösterir. Istirahatte, PPC ipsilateral M1 üzerinde inhibitör etkisi uygular, MEP genlikleri azalma gösterildiği gibi PPC üzerinden teslim bir alt eşik CS tarafından potenti…

Discussion

Burada açıklanan çift siteli TMS yöntemi, bir katılımcı istirahatte yken veya hedefe yönelik bir eylem planlarken, birincil motor korteksle bağlantılı farklı kortikal alanlar arasındaki fonksiyonel etkileşimleri araştırmak için kullanılabilir. Beyin görüntüleme sorkan etiolmakla birlikte, çift siteli TMS yöntemlerinden elde edilen temel bilgiler kortiko-kortikal devrelerde ki değişikliklerle ilişkili nedensel beyin davranışı ilişkilerini ortaya çıkarabilir. Buna ek olarak, hareket kontrol?…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Bu çalışma Michigan Üniversitesi: MCubed Scholars Programı ve Kinesiyoloji Okulu tarafından desteklenmiştir.

Materials

Alpha B.I. D50 coil (coated) Magstim 50mm coil
BrainSight 2.0 Software Rogue Research Neuronavigation software
BrainSight frameless Stereotactic System Rogue Research Neuronavigation equiptment
D702 Coil Magstim 70mm coil
Discovery MR750 General Electric 3.0T MRI machine
Disposable Earplugs 3M Foam earplugs
ECG Electrodes 30mm x 24mm Coviden-Kendall H124SG Disposable electrodes
Four Channel Isolated Amplifier Intronix Technologies Corporation 2024F EMG amplifier
gGAMMAcap g.tec Medical Engineering EEG head cap
Micro1401-3 Cambridge Electronic Design Scientific data recorder and processing machine
Nuprep Skin Prep Gel Weaver and Company Skin prep abrasive gel
Signal v.7 Cambridge Electronic Design Data acquisition and analysis software
The Magstim BiStim2 Magstim Transcranial magnetic stimulator (two 2002 units)

References

  1. Ni, Z., Chen, R. Transcranial magnetic stimulation to understand pathophysiology and as potential treatment for neurodegenerative diseases. Translational Neurodegeneration. 4 (1), 1-12 (2015).
  2. Koch, G., Martorana, A., Caltagirone, C. Transcranial magnetic stimulation_ Emerging biomarkers and novel therapeutics in Alzheimer’s disease. Neuroscience Letters. 134355, (2019).
  3. Hallett, M., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to assessment of brain connectivity and networks. Clinical Neurophysiology. 128 (11), 2125-2139 (2017).
  4. Hummel, F. C., Cohen, L. G. Non-invasive brain stimulation: a new strategy to improve neurorehabilitation after stroke. The Lancet Neurology. 5 (8), 708-712 (2006).
  5. Caligiore, D., et al. Parkinson’s disease as a system-level disorder. Nature Publishing Group. 2 (1), 1-9 (2016).
  6. Grefkes, C., Fink, G. R. Reorganization of cerebral networks after stroke: new insights from neuroimaging with connectivity approaches. Brain. 134 (5), 1264-1276 (2011).
  7. Calhoun, V. D., Miller, R., Pearlson, G., Adalı, T. The Chronnectome: Time-Varying Connectivity Networks as the Next Frontier in fMRI Data Discovery. Neuron. 84 (2), 262-274 (2014).
  8. Fox, M. D., et al. Resting-state networks link invasive and noninvasive brain stimulation across diverse psychiatric and neurological diseases. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 111 (41), 4367-4375 (2014).
  9. Fox, M. D., Halko, M. A., Eldaief, M. C., Pascual-Leone, A. Measuring and manipulating brain connectivity with resting state functional connectivity magnetic resonance imaging (fcMRI) and transcranial magnetic stimulation (TMS). NeuroImage. 62 (4), 2232-2243 (2012).
  10. Pascual-Leone, A., Walsh, V., Rothwell, J. Transcranial magnetic stimulation in cognitive neuroscience–virtual lesion, chronometry, and functional connectivity. Current Opinion in Neurobiology. 10 (2), 232-237 (2000).
  11. Pascual-Leone, A., Bartres-Faz, D., Keenan, J. P. Transcranial magnetic stimulation: studying the brain-behaviour relationship by induction of “virtual lesions”. Philosophical transactions of the Royal Society of London Series B, Biological Sciences. 354 (1387), 1229-1238 (1999).
  12. Bolognini, N., Ro, T. Transcranial magnetic stimulation: disrupting neural activity to alter and assess brain function. The Journal of Neuroscience. 30 (29), 9647-9650 (2010).
  13. Rothwell, J. C. Using transcranial magnetic stimulation methods to probe connectivity between motor areas of the brain. Human Movement Science. 30 (5), 906-915 (2010).
  14. Lafleur, L. P., Tremblay, S., Whittingstall, K., Lepage, J. F. Assessment of Effective Connectivity and Plasticity With Dual-Coil Transcranial Magnetic Stimulation. Brain Stimulation. 9 (3), 347-355 (2016).
  15. Chouinard, P. A., Paus, T. What have We Learned from “Perturbing” the Human Cortical Motor System with Transcranial Magnetic Stimulation. Frontiers in Human Neuroscience. 4, 173 (2010).
  16. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve. 23 (S9), 26-32 (2000).
  17. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  18. Chen, R., Udupa, K. Measurement and modulation of plasticity of the motor system in humans using transcranial magnetic stimulation. Motor Control. 13 (4), 442-453 (2009).
  19. Walsh, V., Rushworth, M. A primer of magnetic stimulation as a tool for neuropsychology. Neuropsychologia. 37 (2), 125-135 (1999).
  20. Bestmann, S., et al. Mapping causal interregional influences with concurrent TMS-fMRI. Experimental Brain Research. 191 (4), 383-402 (2008).
  21. Siebner, H. R., Hartwigsen, G., Kassuba, T., Rothwell, J. C. How does transcranial magnetic stimulation modify neuronal activity in the brain? Implications for studies of cognition. Cortex. 45 (9), 1035-1042 (2009).
  22. Dayan, E., Censor, N., Buch, E. R., Sandrini, M., Cohen, L. G. Noninvasive brain stimulation: from physiology to network dynamics and back. Nature Publishing Group. 16 (7), 838-844 (2013).
  23. Sack, A. T. Transcranial magnetic stimulation, causal structure-function mapping and networks of functional relevance. Current Opinion in Neurobiology. 16 (5), 593-599 (2006).
  24. Bestmann, S., Krakauer, J. W. The uses and interpretations of the motor-evoked potential for understanding behaviour. Experimental Brain Research. 233 (3), 679-689 (2015).
  25. Vesia, M., Davare, M. Decoding Action Intentions in Parietofrontal Circuits. Journal of Neuroscience. 31 (46), 16491-16493 (2011).
  26. Cantarero, G., Celnik, P. Applications of TMS to Study Brain Connectivity. Brain Stimulation: Methodologies and Interventions. , 191-211 (2015).
  27. Ni, Z., et al. Two Phases of Interhemispheric Inhibition between Motor Related Cortical Areas and the Primary Motor Cortex in Human. Cerebral Cortex. 19 (7), 1654-1665 (2009).
  28. Ferbert, A., et al. Interhemispheric inhibition of the human motor cortex. The Journal of Physiology. 453, 525-546 (1992).
  29. Bäumer, T., et al. Inhibitory and facilitatory connectivity from ventral premotor to primary motor cortex in healthy humans at rest – A bifocal TMS study. Clinical Neurophysiology. 120 (9), 1724-1731 (2009).
  30. Koch, G., et al. Asymmetry of Parietal Interhemispheric Connections in Humans. Journal of Neuroscience. 31 (24), 8967-8975 (2011).
  31. Koch, G., et al. Focal stimulation of the posterior parietal cortex increases the excitability of the ipsilateral motor cortex. The Journal of Neuroscience. 27 (25), 6815-6822 (2007).
  32. Koch, G., et al. Interactions between pairs of transcranial magnetic stimuli over the human left dorsal premotor cortex differ from those seen in primary motor cortex. The Journal of Physiology. 578 (2), 551-562 (2007).
  33. Koch, G., et al. TMS activation of interhemispheric pathways between the posterior parietal cortex and the contralateral motor cortex. The Journal of Physiology. 587, 4281-4292 (2009).
  34. Ziluk, A., Premji, A., Nelson, A. J. Functional connectivity from area 5 to primary motor cortex via paired-pulse transcranial magnetic stimulation. Neuroscience Letters. 484 (1), 81-85 (2010).
  35. Karabanov, A. N., Chao, C. C., Paine, R., Hallett, M. Mapping different intra-hemispheric parietal-motor networks using twin coil TMS. Brain Stimulation. 6 (3), 384-389 (2012).
  36. Mochizuki, H., Huang, Y. Z., Rothwell, J. C. Interhemispheric interaction between human dorsal premotor and contralateral primary motor cortex. The Journal of Physiology. 561, 331-338 (2004).
  37. Civardi, C., Cantello, R., Asselman, P., Rothwell, J. C. Transcranial Magnetic Stimulation Can Be Used to Test Connections to Primary Motor Areas from Frontal and Medial Cortex in Humans. NeuroImage. 14 (6), 1444-1453 (2001).
  38. Groppa, S., et al. The human dorsal premotor cortex facilitates the excitability of ipsilateral primary motor cortex via a short latency cortico-cortical route. Human Brain Mapping. 33 (2), 419-430 (2011).
  39. Shirota, Y., et al. Increased primary motor cortical excitability by a single-pulse transcranial magnetic stimulation over the supplementary motor area. Experimental Brain Research. 219 (3), 339-349 (2012).
  40. Cattaneo, L., Barchiesi, G. Transcranial Magnetic Mapping of the Short-Latency Modulations of Corticospinal Activity from the Ipsilateral Hemisphere during Rest. Frontiers in Neural Circuits. 5, 14 (2011).
  41. Brown, M. J. N., et al. Somatosensory-motor cortex interactions measured using dual-site transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 12 (5), 1229-1243 (2019).
  42. Brown, M. J. N., Goldenkoff, E. R., Chen, R., Gunraj, C., Vesia, M. Using Dual-Site Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Connectivity between the Dorsolateral Prefrontal Cortex and Ipsilateral Primary Motor Cortex in Humans. Brain Sciences. 9 (8), 177 (2019).
  43. Vesia, M., et al. Functional interaction between human dorsal premotor cortex and the ipsilateral primary motor cortex for grasp plans. Neuroreport. 29, 1355-1359 (2018).
  44. Vesia, M., et al. Human dorsomedial parieto-motor circuit specifies grasp during the planning of goal-directed hand actions. Cortex. 92, 175-186 (2017).
  45. Vesia, M., Bolton, D. A., Mochizuki, G., Staines, W. R. Human parietal and primary motor cortical interactions are selectively modulated during the transport and grip formation of goal-directed hand actions. Neuropsychologia. 51 (3), 410-417 (2013).
  46. Davare, M., Kraskov, A., Rothwell, J. C., Lemon, R. N. Interactions between areas of the cortical grasping network. Current Opinion in Neurobiology. 21 (4), 565-570 (2011).
  47. Davare, M., Rothwell, J. C., Lemon, R. N. Causal connectivity between the human anterior intraparietal area and premotor cortex during grasp. Current Biology. 20 (2), 176-181 (2010).
  48. Davare, M., Lemon, R., Olivier, E. Selective modulation of interactions between ventral premotor cortex and primary motor cortex during precision grasping in humans. The Journal of Physiology. 586, 2735-2742 (2008).
  49. Davare, M., Montague, K., Olivier, E., Rothwell, J. C., Lemon, R. N. Ventral premotor to primary motor cortical interactions during object-driven grasp in humans. Cortex. 45 (9), 1050-1057 (2009).
  50. Schintu, S., et al. Paired-Pulse Parietal-Motor Stimulation Differentially Modulates Corticospinal Excitability across Hemispheres When Combined with Prism Adaptation. Neural Plasticity. 2016 (4-6), 1-9 (2016).
  51. Isayama, R., et al. Rubber hand illusion modulates the influences of somatosensory and parietal inputs to the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 121 (2), 563-573 (2019).
  52. Karabanov, A., et al. Timing-dependent modulation of the posterior parietal cortex-primary motor cortex pathway by sensorimotor training. Journal of Neurophysiology. 107 (11), 3190-3199 (2012).
  53. Picazio, S., et al. Prefrontal Control over Motor Cortex Cycles at Beta Frequency during Movement Inhibition. Current Biology. 24 (24), 2940-2945 (2014).
  54. Mackenzie, T. N., et al. Human area 5 modulates corticospinal output during movement preparation. Neuroreport. 27 (14), 1056-1060 (2016).
  55. Groppa, S., et al. A novel dual-site transcranial magnetic stimulation paradigm to probe fast facilitatory inputs from ipsilateral dorsal premotor cortex to primary motor cortex. NeuroImage. 62 (1), 500-509 (2012).
  56. O’Shea, J., Sebastian, C., Boorman, E. D., Johansen-Berg, H., Rushworth, M. F. S. Functional specificity of human premotor-motor cortical interactions during action selection. The European Journal of Neuroscience. 26 (7), 2085-2095 (2007).
  57. Mars, R. B., et al. Short-latency influence of medial frontal cortex on primary motor cortex during action selection under conflict. The Journal of Neuroscience. 29 (21), 6926-6931 (2009).
  58. Hasan, A., et al. Muscle and timing-specific functional connectivity between the dorsolateral prefrontal cortex and the primary motor cortex. Journal of Cognitive Neuroscience. 25 (4), 558-570 (2013).
  59. Fujiyama, H., et al. Age-Related Changes in Frontal Network Structural and Functional Connectivity in Relation to Bimanual Movement Control. The Journal of Neuroscience. 36 (6), 1808-1822 (2016).
  60. Koch, G., et al. Functional Interplay between Posterior Parietal and Ipsilateral Motor Cortex Revealed by Twin-Coil Transcranial Magnetic Stimulation during Reach Planning toward Contralateral Space. The Journal of Neuroscience. 28 (23), 5944-5953 (2008).
  61. Koch, G., et al. In vivo definition of parieto-motor connections involved in planning of grasping movements. NeuroImage. 51 (1), 300-312 (2010).
  62. Koch, G., et al. Resonance of cortico-cortical connections of the motor system with the observation of goal directed grasping movements. Neuropsychologia. 48 (12), 3513-3520 (2010).
  63. Koch, G., et al. Time course of functional connectivity between dorsal premotor and contralateral motor cortex during movement selection. The Journal of Neuroscience. 26 (28), 7452-7459 (2006).
  64. Koch, G., Rothwell, J. C. TMS investigations into the task-dependent functional interplay between human posterior parietal and motor cortex. Behavioural Brain Research. 202 (2), 147-152 (2009).
  65. Lago, A., et al. Ventral premotor to primary motor cortical interactions during noxious and naturalistic action observation. Neuropsychologia. 48 (6), 1802-1806 (2010).
  66. Picazio, S., Ponzo, V., Koch, G. Cerebellar Control on Prefrontal-Motor Connectivity During Movement Inhibition. The Cerebellum. 15 (6), 680-687 (2015).
  67. Byblow, W. D., et al. Functional Connectivity Between Secondary and Primary Motor Areas Underlying Hand-Foot Coordination. Journal of Neurophysiology. 98 (1), 414-422 (2007).
  68. Rizzo, V., et al. Associative cortico-cortical plasticity may affect ipsilateral finger opposition movements. Behavioural Brain Research. 216 (1), 433-439 (2011).
  69. Rizzo, V., et al. Paired Associative Stimulation of Left and Right Human Motor Cortex Shapes Interhemispheric Motor Inhibition based on a Hebbian Mechanism. Cerebral Cortex. 19 (4), 907-915 (2009).
  70. Koganemaru, S., et al. Human motor associative plasticity induced by paired bihemispheric stimulation. The Journal of Physiology. 587 (19), 4629-4644 (2009).
  71. Arai, N., et al. State-dependent and timing-dependent bidirectional associative plasticity in the human SMA-M1 network. Journal of Neuroscience. 31 (43), 15376-15383 (2011).
  72. Fiori, F., Chiappini, E., Avenanti, A. Enhanced action performance following TMS manipulation of associative plasticity in ventral premotor-motor pathway. NeuroImage. 183, 847-858 (2018).
  73. Chiappini, E., Silvanto, J., Hibbard, P. B., Avenanti, A., Romei, V. Strengthening functionally specific neural pathways with transcranial brain stimulation. Current Biology. 28 (13), 735-736 (2018).
  74. Romei, V., Chiappini, E., Hibbard, P. B., Avenanti, A. Empowering Reentrant Projections from V5 to V1 Boosts Sensitivity to Motion. Current Biology. 26 (16), 2155-2160 (2016).
  75. Zittel, S., et al. Effects of dopaminergic treatment on functional cortico-cortical connectivity in Parkinson’s disease. Experimental Brain Research. 233 (1), 329-337 (2014).
  76. Nelson, A. J., Hoque, T., Gunraj, C., Ni, Z., Chen, R. Impaired interhemispheric inhibition in writer’s cramp. Neurology. 75 (5), 441-447 (2010).
  77. Murase, N., Duque, J., Mazzocchio, R., Cohen, L. G. Influence of interhemispheric interactions on motor function in chronic stroke. Annals of Neurology. 55 (3), 400-409 (2004).
  78. Bonnì, S., et al. Altered Parietal-Motor Connections in Alzheimer’s Disease Patients. Journal of Alzheimer’s Disease. 33 (2), 525-533 (2012).
  79. Koch, G., et al. Altered dorsal premotor-motor interhemispheric pathway activity in focal arm dystonia. Movement Disorders. 23 (5), 660-668 (2008).
  80. Koch, G., et al. Hyperexcitability of parietal-motor functional connections in the intact left-hemisphere of patients with neglect. Brain. 131, 3147-3155 (2008).
  81. Di Lorenzo, F., et al. Long-term potentiation-like cortical plasticity is disrupted in Alzheimer’s disease patients independently from age of onset. Annals of Neurology. 80 (2), 202-210 (2016).
  82. Ponzo, V., et al. Altered inhibitory interaction among inferior frontal and motor cortex in l-dopa-induced dyskinesias. Movement Disorders. 31 (5), 755-759 (2016).
  83. Koch, G., et al. Effect of Cerebellar Stimulation on Gait and Balance Recovery in Patients With Hemiparetic Stroke. JAMA Neurology. 76 (2), 170-178 (2018).
  84. Palomar, F. J., et al. Parieto-motor functional connectivity is impaired in Parkinson’s disease. Brain Stimulation. 6 (2), 147-154 (2013).
  85. Udupa, K., et al. Cortical Plasticity Induction by Pairing Subthalamic Nucleus Deep-Brain Stimulation and Primary Motor Cortical Transcranial Magnetic Stimulation in Parkinson’s Disease. The Journal of Neuroscience. 36 (2), 396-404 (2016).
  86. Ugawa, Y., Uesaka, Y., Terao, Y., Hanajima, R., Kanazawa, I. Magnetic stimulation over the cerebellum in humans. Annals of Neurology. 37 (6), 703-713 (1995).
  87. Pinto, A. D., Chen, R. Suppression of the motor cortex by magnetic stimulation of the cerebellum. Experimental Brain Research. 140 (4), 505-510 (2001).
  88. Kohl, S., et al. Cortical Paired Associative Stimulation Influences Response Inhibition Cortico-cortical and Cortico-subcortical Networks. Biological Psychiatry. 85 (4), 355-363 (2019).
  89. Casula, E. P., Pellicciari, M. C., Picazio, S., Caltagirone, C., Koch, G. Spike-timing-dependent plasticity in the human dorso-lateral prefrontal cortex. NeuroImage. 143, 204-213 (2016).
  90. Veniero, D., Ponzo, V., Koch, G. Paired Associative Stimulation Enforces the Communication between Interconnected Areas. Journal of Neuroscience. 33 (34), 13773-13783 (2013).
  91. Tremblay, S., et al. Clinical utility and prospective of TMS-EEG. Clinical Neurophysiology. 130 (5), 802-844 (2019).
  92. Johnen, V. M., Neubert, F. X., Buch, E. R., Verhagen, L. Causal manipulation of functional connectivity in a specific neural pathway during behaviour and at rest. eLife. 4, 04585 (2015).
  93. Santarnecchi, E., et al. Modulation of network-to-network connectivity via spike-timing-dependent noninvasive brain stimulation. Human Brain Mapping. 39 (12), 4870-4883 (2018).
  94. Bergmann, T. O., Karabanov, A., Hartwigsen, G., Thielscher, A., Siebner, H. R. Combining non-invasive transcranial brain stimulation with neuroimaging and electrophysiology: Current approaches and future perspectives. NeuroImage. 140, 4-19 (2016).
  95. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  96. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  97. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord and roots: basic principles and procedures for routine clinical application. Report of an IFCN committee. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 91 (2), 79-92 (1994).
  98. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  99. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  100. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of TMS Consensus Group. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  101. Oldfield, R. C. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 9 (1), 97-113 (1971).
  102. Villamar, M. F., et al. Technique and Considerations in the Use of 4×1 Ring High-definition Transcranial Direct Current Stimulation (HD-tDCS). Journal of Visualized Experiments. (77), e50309 (2013).
  103. Sack, A. T., et al. Optimizing functional accuracy of TMS in cognitive studies: a comparison of methods. Journal of Cognitive Neuroscience. 21 (2), 207-221 (2009).
  104. Yousry, T. A., et al. Localization of the motor hand area to a knob on the precentral gyrus. A new landmark. Brain. 120, 141-157 (1997).
  105. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  106. Cattaneo, L., et al. A cortico-cortical mechanism mediating object-driven grasp in humans. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 102 (3), 898-903 (2005).
  107. Hebb, D. O. . The organization of behavior: A neurophysiological approach. , (1949).
  108. Caporale, N., Dan, Y. Spike Timing-Dependent Plasticity: A Hebbian Learning Rule. Annual Review of Neuroscience. 31 (1), 25-46 (2008).
  109. Markram, H., Lübke, J., Frotscher, M., Sakmann, B. Regulation of synaptic efficacy by coincidence of postsynaptic APs and EPSPs. Science. 275 (5297), 213-215 (1997).
  110. Jackson, A., Mavoori, J., Fetz, E. E. Long-term motor cortex plasticity induced by an electronic neural implant. Nature. 444 (7115), 56-60 (2006).
  111. Koch, G., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Veniero, D. Hebbian and Anti-Hebbian Spike-Timing-Dependent Plasticity of Human Cortico-Cortical Connections. Journal of Neuroscience. 33 (23), 9725-9733 (2013).
  112. Romei, V., Thut, G., Silvanto, J. Information-Based Approaches of Noninvasive Transcranial Brain Stimulation. Trends in Neurosciences. 39 (11), 782-795 (2016).
  113. Carson, R. G., et al. Excitability changes in human forearm corticospinal projections and spinal reflex pathways during rhythmic voluntary movement of the opposite limb. The Journal of Physiology. 560, 929-940 (2004).

Play Video

Cite This Article
Goldenkoff, E. R., Mashni, A., Michon, K. J., Lavis, H., Vesia, M. Measuring and Manipulating Functionally Specific Neural Pathways in the Human Motor System with Transcranial Magnetic Stimulation. J. Vis. Exp. (156), e60706, doi:10.3791/60706 (2020).

View Video