Summary

Intracortical Inhibition dans le Cortex moteur primaire peut être modulée en modifiant l’objet d’une Attention

Published: September 11, 2017
doi:

Summary

À l’aide de deux protocoles de (TMS) la stimulation magnétique transcrânienne différents, ce manuscrit décrit comment mesurer et comparer l’inhibition corticale dans le cortex moteur primaire lors de l’adoption de différents foyers attentionnels.

Abstract

Il est bien établi qu’une orientation externe (EF) par rapport à une mise au point interne (IF) d’attention améliore les performances et l’apprentissage moteur. Des études ont montré avantages en précision, équilibre, force production, saut de performance, de vitesse de déplacement, de la consommation d’oxygène et fatiguant de tâche. Bien que des résultats comportements d’utiliser une stratégie EF sont bien explorés, les mécanismes neurones sous-jacents demeurent inconnus. Une étude récente de la TMS par rapport à l’activité du cortex moteur primaire (M1) entre un EF et un IF. Plus précisément, cette étude a montré que, en adoptant un EF, l’activité des circuits inhibiteurs intracorticales est augmentée.

Sur le plan comportemental, le présent protocole teste l’influence des foyers attentionnels sur le temps de l’échec de la tâche (TTF) lors de l’exécution des contractions sous-maximales du premier interosseux dorsal (IED). En outre, le présent document décrit deux protocoles TMS afin d’évaluer l’influence des conditions attentionnelles sur l’activité des corticales circuits inhibitrices dans le M1. Ainsi, le présent article décrit comment utiliser seule impulsion TMS aux intensités sous le seuil de moteur (subTMS) et impulsions pairées TMS, induisant l’inhibition intracortical court-intervalle (SICI) lorsqu’elle est appliquée à la M1. Comme ces méthodes sont censés pour refléter la réponse des neurones inhibiteurs GABAergiques, sans être affectés par des circuits réflexes spinaux, ils sont bien adaptés à la mesure de l’activité des circuits inhibiteurs intracortical au sein de la M1.

Les résultats montrent que diriger l’attention de l’extérieur améliore la performance du moteur, car les participants ont pu prolonger le temps à l’échec de la tâche. En outre, les résultats étaient accompagnés par une plus grande répression électromyographie induite par le subTMS et SICI lors de l’adoption d’un EF par rapport à un IF. Comme le niveau d’inhibition corticale dans le M1 a été précédemment démontré d’influer sur les performances du moteur, l’inhibition accrue avec un EF pourrait contribuer à la meilleure efficacité de mouvement observée dans la tâche comportementale, indiquée par une TTF prolongée avec une FFM

Introduction

Il est maintenant généralement admis qu’adoptant un EF par rapport à un IF ou neutre objet d’attention particulière favorise la performance motrice et l’apprentissage dans les nombreux paramètres1. Il a été démontré, par exemple, qu’adoptant un EF mène aux prestations en précision2,3, balance4,5,6, force production7,8, saut de performance 7 , 9 , 10 , 11, mouvement vitesse12, oxygène consommation13,14et fatigante tâches15,16.

De l’autre côté, étant donné que l’activation du cerveau est à la base de tous les mouvements, plusieurs aspects du contrôle neural du mouvement ont été étudiées. Par exemple, le niveau et la capacité à moduler intracortical inhibition au sein de la M1 s’est avéré avoir une forte influence sur la fonction motrice, comme coordination interlimb17, contrôle postural,18et19de la dextérité. En outre, les populations avec des capacités de motricité plus pauvres que les jeunes adultes, tels que les sujets âgés ou les enfants (né prématuré20), manifestent généralement que moins prononcée contrôle inhibiteur. Ainsi, bien que le rôle des processus inhibiteurs n’est pas encore bien compris, inhibitrices processus néanmoins semblent être important pour la qualité de l’exécution de moteur en général.

Une possibilité d’enquêter sur des circuits inhibiteurs intracorticales consiste à utiliser la stimulation magnétique transcrânienne non invasif (SMT). Impulsions pairées TMS (ppTMS) pour induire la SICI s’applique le protocole de stimulation plus couramment utilisés. Ce protocole utilise un stimulus conditionné sous le seuil de moteur pour réduire l’amplitude de la réponse de stimulation de contrôle supraliminaires provoquée à intervalle interstimulu de 1-5 ms21,22,23 , 24. alors, exprimée en pourcentage du stimulus contrôle, les amplitudes des potentiels évoquée par le moteur (MEPs) peuvent être comparés dans l’ensemble des conditions, donnant des informations sur l’activité inhibitrice corticale et la modulation au sein de la M1.

Un autre protocole de stimulation pour évaluer l’activité des circuits inhibiteurs intractortical applique les impulsions unique, où tous les stimuli sont livrés à des intensités sous le seuil de moteur (p. ex., subTMS). Ce protocole induit la suppression dans les EMG en cours activité18,25,26. Cette suppression de EMG induite par le subTMS ce que l’on appelle peut être comparée en termes de montant et la durée. Bien que ce protocole n’est pas couramment utilisé, il présente certains avantages par rapport au protocole standard de SICI. Ce protocole ne perturbe pas l’exécution de moteur, car il n’induit pas de stimuli supraliminaires. Les deux méthodes de tester la réactivité des interneurones inhibiteurs d’intracortical acide gamma – aminobutyrique (GABA)23,27.

En dépit des avantages bien connus à l’aide d’un EF par rapport à un IF sur la performance motrice1, les processus neurones sous-jacents demeurent largement inconnus. Dans une étude de fMRI ancien28, il a été démontré qu’activation de sang et d’oxygène dépendante du niveau (“BOLD”) a été améliorée dans le M1, somatosensoriel, primaire et cortex insulaire lors de l’exécution des sujets un doigt séquence et adopté un EF par rapport à un IF. Comme excitatrice et inhibitrice de l’activité ne peuvent pas être différenciée par IRMf29, une autre récente étude16 stipule que l’activité accrue dans le M1 associée à un EF peut, en effet, être en raison de l’augmentation de l’activité d’intracortical circuits de l’inhibiteurs. Plus précisément, cette étude a montré que l’excitabilité des neurones GABAergiques inhibiteurs peut être modulée instantanément par le type de focus attentionnel adoptée en une seule et même personne.

Le principal objectif du présent protocole est de montrer deux façons possibles de comparer les effets immédiats de la manipulation cognitive (i.e., la mise au point des instructions attention) sur l’activité des circuits inhibiteurs intracortical au sein de la M1. SubTMS et ppTMS sont utilisées. En outre, ce protocole présente une façon possible d’explorer l’influence des foyers attentionnels sur le comportement moteur de manière très contrôlée en étudiant le FTT de sous-maximale isométrique contraction soutenue de l’IED.

Protocol

ce protocole a été approuvé par le Comité d’éthique local, et les expériences sont conformes à la déclaration d’Helsinki (1964). 1. approbation déontologique et Instruction sujet avant de commencer la mesure, demander à tous les participants sur les facteurs de risque potentiels et le but de l’étude. Ne donnez pas d’informations sur les foyers attentionnelles, car cela pourrait fausser les résultats. S’assurer que les directives de sécurité pour l’applicat…

Representative Results

L’Influence des foyers attentionnels sur la Performance motrice : Les tests comportements dans la présente étude ont servi à prouver la faisabilité de la tâche motrice et d’identifier les sujets ayant présenté une réaction positive lors de l’application d’une EF. Conformément aux études précédentes (voir1 pour un examen), nos résultats montrent une TTF prolongée lorsque les participant…

Discussion

Ce protocole montre deux méthodes possibles pour enquêter sur l’activité des inhibiteurs circuits dans le M1 à l’aide de TMS. Plus précisément, ces deux protocoles ont servi à cette étude pour étudier l’impact des foyers attentionnels sur l’activité des circuits inhibitrices dans le M1.

Une des limites de la méthode présentée est qu’il n’est pas toujours possible de provoquer une suppression d’EMG induite par le subTMS sans une facilitation qui le précède. Dans cet…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Les auteurs n’ont aucun remerciements.

Materials

MC3A-100 Advanced Mechanical Technologies Inc., Watertown, MA, USA Force transducer
BlueSensor P Ambu A/S, Bellerup, Denmark Ag/AgCl surface electrodes for EMG
Polaris Spectra Northern Digital, Waterloo, ON, Canada neuronavigation system, active or passive markers tracker
Localite TMS Navigator Version 2.0.5 LOCALITE GmbH, Sankt Augustin, Germany navigation system for transcranial magnetic stimulation (TMS)
MagVenture MagPro X100 MagVenture A/S, Farum, Denmark 9016E0711 Transcranial magnetic stimulator
MagVenture D-B80 MagVenture A/S, Farum, Denmark 9016E0431 TMS coil (figure of eight)
Goniometer N/A Custom-made goniometer
Othopedic splint N/A Custom-made splint
Recording software LabView based Custom-made script

References

  1. Wulf, G. Attentional focus and motor learning: a review of 15 years. Int Rev Sport Exerc Psychol. 6 (1), 77-104 (2012).
  2. Perkins-Ceccato, N., Passmore, S. R., Lee, T. D. Effects of focus of attention depend on golfers’ skill. J Sports Sci. 21 (8), 593-600 (2003).
  3. Marchant, D. C., Clough, J. C., Crawshaw, M. The effects of attentional focusing strategies on novice dart throwing performance and their task experiences. Int Rev Sport Exerc Psychol. 5 (3), 291-303 (2007).
  4. Oliveira, R. M., Gurd, J. M., Nixon, P., Marshall, J. C., Passingham, R. E. Micrographia in Parkinson’s disease: the effect of providing external cues. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 63 (4), 429-433 (1997).
  5. Landers, M., Wulf, G., Wallmann, H., Guadagnoli, M. An external focus of attention attenuates balance impairment in patients with Parkinson’s disease who have a fall history. Physiotherapy. 91 (3), 152-158 (2005).
  6. Wulf, G., Landers, M., Lewthwaite, R., Töllner, T. External focus instructions reduce postural instability in individuals with Parkinson disease. Phys Ther. 89 (2), 162-168 (2009).
  7. Wulf, G., Dufek, J. S. Increased jump height with an external focus due to enhanced lower extremity joint kinetics. J Mot Behav. 41 (5), 401-409 (2009).
  8. Marchant, D. C. Attentional Focusing Instructions and Force Production. Front Psychol. 1, 1-9 (2011).
  9. Wälchli, M., Ruffieux, J., Bourquin, Y., Keller, M., Taube, W. Maximizing Performance: Augmented Feedback, Focus of Attention, and/or Reward?. Med Sci Sports Exerc. 48 (4), 714-719 (2015).
  10. Keller, M., Lauber, B., Gottschalk, M., Taube, W. Enhanced jump performance when providing augmented feedback compared to an external or internal focus of attention. J Sports Sci. 33 (10), 1067-1075 (2015).
  11. Wulf, G., Dufek, J. S., Lozano, L., Pettigrew, C. Increased jump height and reduced EMG activity with an external focus. Hum Mov Sci. 29 (3), 440-448 (2010).
  12. Fasoli, S. E., Trombly, C. A., Tickle-Degnen, L., Verfaellie, M. H. Effect of instructions on functional reach in persons with and without cerebrovascular accident. Am J Occup Ther. 56 (4), 380-390 (2002).
  13. Schücker, L., Anheier, W., Hagemann, N., Strauss, B., Völker, K. On the optimal focus of attention for efficient running at high intensity. Sport Exerc Perform Psychol. 2 (3), 207-219 (2013).
  14. Schücker, L., Hagemann, N., Strauss, B., Völker, K. The effect of attentional focus on running economy. J Sports Sci. 27 (12), 1241-1248 (2009).
  15. Lohse, K. R., Sherwood, D. E. Defining the focus of attention: effects of attention on perceived exertion and fatigue. Front Psychol. 2, 332 (2011).
  16. Kuhn, Y. A., Keller, M., Ruffieux, J., Taube, W. Adopting an external focus of attention alters intracortical inhibition within the primary motor cortex. Acta Physiol (Oxf). , (2016).
  17. Fujiyama, H., Hinder, M. R., Schmidt, M. W., Garry, M. I., Summers, J. J. Age-related differences in corticospinal excitability and inhibition during coordination of upper and lower limbs. Neurobiol Aging. 33 (7), (2012).
  18. Papegaaij, S., et al. Postural challenge affects motor cortical activity in young and old adults. Exp Gerontol. 73, 78-85 (2016).
  19. Heise, K. -. F., et al. The Aging Motor System as a Model for Plastic Changes of GABA-Mediated Intracortical Inhibition and Their Behavioral Relevance. J Neurosci. 33 (21), 9039-9049 (2013).
  20. Flamand, V. H., Nadeau, L., Schneider, C. Brain motor excitability and visuomotor coordination in 8-year-old children born very preterm. Clin Neurophysiol. 123 (6), 1191-1199 (2012).
  21. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. J Physiol. 471, 501-519 (1993).
  22. Wassermann, E. M., et al. Responses to paired transcranial magnetic stimuli in resting, active, and recently activated muscles. Exp Brain Res. 109 (1), 158-163 (1996).
  23. Di Lazzaro, V., et al. Magnetic transcranial stimulation at intensities below active motor threshold activates intracortical inhibitory circuits. Exp Brain Res. 119 (2), 265-268 (1998).
  24. Chen, R. Interactions between inhibitory and excitatory circuits in the human motor cortex. Exp Brain Res. 154 (1), 1-10 (2004).
  25. Lauber, B., Keller, M., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Specific interpretation of augmented feedback changes motor performance and cortical processing. Exp Brain Res. 227 (1), 31-41 (2013).
  26. Lauber, B., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Time to task failure and motor cortical activity depend on the type of feedback in visuomotor tasks. PLoS One. 7 (3), e32433 (2012).
  27. Davey, N. J., Romaiguère, P., Maskill, D. W., Ellaway, P. H. Suppression of voluntary motor activity revealed using transcranial magnetic stimulation of the motor cortex in man. J Physiol. 477 (2), 223-235 (1994).
  28. Zentgraf, K., et al. Neural correlates of attentional focusing during finger movements: A fMRI study. J Mot Behav. 41 (6), 535-541 (2009).
  29. Arthurs, O. J., Boniface, S. How well do we understand the neural origins of the fMRI BOLD signal?. Trends Neurosci. 25 (1), 27-31 (2002).
  30. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clin Neurophysiol. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  31. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clin Neurophysiol. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  32. Seifert, T., Petersen, N. C. Changes in presumed motor cortical activity during fatiguing muscle contraction in humans. Acta Physiol (Oxf). 199, 317-325 (2010).
  33. Sidhu, S. K., Cresswell, A. G., Carroll, T. J. Short-interval intracortical inhibition in knee extensors during locomotor cycling. Acta Physiol (Oxf). 207 (1), 194-201 (2013).
  34. Zuur, A. T., et al. Contribution of afferent feedback and descending drive to human hopping. J Physiol. 588 (Pt 5), 799-807 (2010).
  35. Konrad, P. . The ABC of EMG: A practical introduction to kinesiological electromyography. , (2005).
  36. Roshan, L., Paradiso, G. O., Chen, R. Two phases of short-interval intracortical inhibition. Exp Brain Res. 151 (3), 330-337 (2003).
  37. Kojima, S., et al. Modulation of the cortical silent period elicited by single- and paired-pulse transcranial magnetic stimulation. BMC Neurosci. 14, 43 (2013).
  38. McNevin, N., Shea, C. H., Wulf, G. Increasing the distance of an external focus of attention enhances learning. Psychol Res. 67 (1), 22-29 (2003).
  39. Hummel, F. C., et al. Deficient intracortical inhibition (SICI) during movement preparation after chronic stroke. Neurology. 72 (20), 1766-1772 (2009).
  40. Mall, V., et al. Low level of intracortical inhibition in children shown by transcranial magnetic stimulation. Neuropediatrics. 35 (2), 120-125 (2004).
  41. Walther, M., et al. Maturation of inhibitory and excitatory motor cortex pathways in children. Brain Dev. 31 (7), 562-567 (2009).
  42. van de Laar, M. C., van den Wildenberg, W. P., van Boxtel, G. J., Huizenga, H. M., van der Molen, M. W. Lifespan changes in motor activation and inhibition during choice reactions: a Laplacian ERP study. Biol Psychol. 89 (2), 323-334 (2012).
  43. Papegaaij, S., Taube, W., Baudry, S., Otten, E., Hortobagyi, T. Aging causes a reorganization of cortical and spinal control of posture. Front Aging Neurosci. 6 (28), (2014).
  44. Kwong, K. K., et al. Dynamic magnetic resonance imaging of human brain activity during primary sensory stimulation. Proc Natl Acad Sci U S A. 89 (12), 5675-5679 (1992).
  45. Ziemann, U., Rothwell, J. C., Ridding, M. C. Interaction between intracortical inhibition and facilitation in human motor cortex. J Physiol. 496 (Pt 3), 873-881 (1996).
  46. Petersen, N. T., et al. Suppression of EMG activity by transcranial magnetic stimulation in human subjects during walking. J Physiol. 537 (Pt 2), 651-656 (2001).
  47. Butler, J. E., Larsen, T. S., Gandevia, S. C., Petersen, N. T. The nature of corticospinal paths driving human motoneurones during voluntary contractions. J Physiol. 584 (Pt 2), 651-659 (2007).
  48. Ortu, E., Deriu, F., Suppa, A., Tolu, E., Rothwell, J. C. Effects of volitional contraction on intracortical inhibition and facilitation in the human motor cortex. J Physiol. 586 (21), 5147-5159 (2008).
  49. Roy, F. D. Suppression of EMG activity by subthreshold paired-pulse transcranial magnetic stimulation to the leg motor cortex. Exp Brain Res. 193 (3), 477-482 (2009).
  50. Di Lazzaro, V., et al. Direct demonstration of the effect of lorazepam on the excitability of the human motor cortex. Clin Neurophysiol. 111 (5), 794-799 (2000).
  51. Classen, J., Benecke, R. Inhibitory phenomena in individual motor units induced by transcranial magnetic stimulation. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 97 (5), 264-274 (1995).
  52. Binkofski, F., et al. Neural activity in human primary motor cortex areas 4a and 4p is modulated differentially by attention to action. J Neurophysiol. 88 (1), 514-519 (2002).
  53. Strafella, A. P., Paus, T. Cerebral blood-flow changes induced by paired-pulse transcranial magnetic stimulation of the primary motor cortex. J Neurophysiol. 85 (6), 2624-2629 (2001).
  54. Hunter, S. K., McNeil, C. J., Butler, J. E., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Short-interval cortical inhibition and intracortical facilitation during submaximal voluntary contractions changes with fatigue. Exp Brain Res. 234 (9), 2541-2551 (2016).
  55. Zimmermann, K., et al. Neural Correlates of Switching Attentional Focus during Finger Movements: An fMRI Study. Front Psychol. 3 (555), (2012).

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Kuhn, Y., Keller, M., Ruffieux, J., Taube, W. Intracortical Inhibition Within the Primary Motor Cortex Can Be Modulated by Changing the Focus of Attention. J. Vis. Exp. (127), e55771, doi:10.3791/55771 (2017).

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