تربية ومزدوجة الذين تقطعت بهم السبل بوساطة الحمض النووي الريبي الجينات ضربة قاضية في إخفاء بيتل،<em> Dermestes المبقعة</em
Summary
هنا، نقدم بروتوكولات للتربية وخنفساء المتوسطة الجرثومية، Dermestes المبقعة (د المبقعة) في المختبر. نحن أيضا مشاركة بروتوكولات لرني الجنينية والوالدين وطرق تحليل الظواهر الجنينية لدراسة وظيفة الجينات في هذه الأنواع.
Abstract
Advances in genomics have raised the possibility of probing biodiversity at an unprecedented scale. However, sequence alone will not be informative without tools to study gene function. The development and sharing of detailed protocols for the establishment of new model systems in laboratories, and for tools to carry out functional studies, is thus crucial for leveraging the power of genomics. Coleoptera (beetles) are the largest clade of insects and occupy virtually all types of habitats on the planet. In addition to providing ideal models for fundamental research, studies of beetles can have impacts on pest control as they are often pests of households, agriculture, and food industries. Detailed protocols for rearing and maintenance of D. maculatus laboratory colonies and for carrying out dsRNA-mediated interference in D. maculatus are presented. Both embryonic and parental RNAi procedures-including apparatus set up, preparation, injection, and post-injection recovery-are described. Methods are also presented for analyzing embryonic phenotypes, including viability, patterning defects in hatched larvae, and cuticle preparations for unhatched larvae. These assays, together with in situ hybridization and immunostaining for molecular markers, make D. maculatus an accessible model system for basic and applied research. They further provide useful information for establishing procedures in other emerging insect model systems.
Introduction
في عام 1998، وذكرت النار وميلو أن RNA المزدوج تقطعت بهم السبل (الرنا المزدوج الجديلة) يمكن أن تحدث تثبيط وظيفة الجينات في انواع معينة ايليجانس 1. وقد سمي هذا الرد الناجمة عن الرنا المزدوج الجديلة تدخل الحمض النووي الريبي (رني)، وتقارير عن هذا إسكات الجينات بوساطة رني يجب الحفاظ على الحيوانات والنباتات والفطريات 2-7. في النباتات وبعض الحيوانات، وظائف رني للنظام، وهذا يعني أن التأثير يمكن أن تنتشر إلى خلايا أخرى / الأنسجة حيث لا يتم إدخال الرنا المزدوج الجديلة مباشرة (إعادة النظر في 10/8). وحقق العلماء استخدام هذا الرد رني الخلوية المحلية من خلال تصميم dsRNAs لاستهداف الجينات في المصالح، وبالتالي هدم وظيفة الجينات دون التلاعب مباشرة الجينوم (إعادة النظر في 11-14).
رني هو أداة قوية للدراسات وظيفية بسبب المزايا التالية. أولا، حتى مع الحد الأدنى من المعلومات تسلسل الجينات، والجين يمكن المستهدفة باستخدام رني. وهذا أمر مهم خاصة بالنسبة للشارعudies من الكائنات غير النموذجية تفتقر إلى بيانات الجينوم أو transcriptomic. ثانيا، في الكائنات الحية حيث الاستجابة رني هي المنهجية بقوة، ضربة قاضية الجينات بوساطة رني لا يمكن أن يؤديها في أي مرحلة تنموية تقريبا. هذه الميزة مفيدة جدا لدراسة وظيفة الجينات عديد المظاهر. ثالثا، في بعض الحالات، انتشرت آثار رني إلى الغدد التناسلية وذرية، مثل ذلك مع مراعاة الظواهر في ذرية 15،16. هذه الظاهرة، والمعروفة باسم الوالدين رني (pRNAi)، هو مفيد خاصة للجينات تؤثر على نمو الأجنة، والعديد من ذرية المنتجة من قبل أحد الوالدين حقن واحد يمكن فحص دون التلاعب المباشر من البيض. لهذه الأسباب، pRNAi هو الأسلوب المفضل. ومع ذلك، إذا pRNAi غير فعال، على سبيل المثال عن الجينات اللازمة لمراحل تكوين البويضات، ثم الجنينية رني (eRNAi) يجب أن تستخدم. رابعا، رني يمكن استخدامه لتوليد ما يعادل سلسلة أليلية في أن كمية الرنا المزدوج الجديلة تسليمها يمكن أن تختلف على نطاق ولإنتاج ضعيف إلى عيوب قوية. مثل هذا التدرج من الظواهر يمكن أن تكون مفيدة لفهم وظيفة الجينات عندما تشارك الجينات في عملية معقدة و / أو فقدان كامل للوظيفة غير قاتلة. خامسا، تسليم الرنا المزدوج الجديلة من السهل والممكن بصفة عامة، وخاصة في الحيوانات تظهر ردود رني النظامية قوية. ويمكن إدخال الرنا المزدوج الجديلة بواسطة حقن مكروي 1،5، والتغذية / ابتلاع 17،18، تمرغ، 19،20 وفيروس / بوساطة البكتيريا تسليم 21،22. سادسا، خلافا لبعض الجينات أساليب الاستهداف / والتحرير، وليس هناك حاجة للكشف عن الكائنات الحية التي تحمل طفرة أو لتنفيذ الصلبان الوراثية لتوليد الزيجوت المتماثلة الألائل عند استخدام رني. ولذلك، بالمقارنة مع العديد من التقنيات الأخرى لدراسة وظيفة الجين، رني هو سريعة وغير مكلفة، ويمكن تطبيقها للشاشات واسعة النطاق 23-25.
الأداة المساعدة واسعة من رني توفر الوسائل اللازمة لتنفيذ الدراسات الفنية في مجموعة واسعة من الكائنات الحية، وتوسيع نطاق الأنواع المتاحة للدراسة beyonد نظم نموذج التقليدية التي وضعت أدوات الوراثية. على سبيل المثال، هناك حاجة لدراسات استخدام أنظمة غير النموذجية لإعطاء نظرة ثاقبة لتطور الجينات وشبكات الجينات من خلال مقارنة وظائف orthologs من الأنواع التي تمثل انماط التنمية المختلفة أو اظهار معالم شكلية متميزة 26-29. وهذه الأنواع من الدراسات توفير فهم أفضل للتنوع البيولوجي، مع آثار لبحث كلا التطبيقية والأساسية.
كونها أكبر مجموعة الحيوانات على كوكب الأرض، وتوفر الحشرات فرصة عظيمة لاستكشاف آليات التنوع الكامن. بالإضافة إلى ذلك، الحشرات عموما صغيرة، لها دورة حياة قصيرة، وخصوبة عالية، وسهلة الخلفي في المختبر. في العقدين الماضيين، تم تطبيقه بنجاح رني في الحشرات التي تغطي أوامر، بما في ذلك ذوات الجناحين (الذباب الحقيقي) 5، وقشريات الجناح (الفراشات والعث) 30، مغمدات (الخنافس) 16،31، غشائية الأجنحة (sawfالأكاذيب والدبابير والنمل والنحل) 32، نصفيات الجناح (البق الحقيقي)، Isoptera (النمل الأبيض) 34، Blattodea (الصراصير) 35، مستقيمات الأجنحة (الصراصير والجنادب والجراد، وkatydids) 36 و Phthiraptera (القمل) 37. وقد وفرت التطبيق الناجح لرني البيانات الوظيفية للدراسات الزخرفة في مرحلة التطور الجنيني المبكر (الأمامي الخلفي محور 32، الظهري البطني محور 28، وتجزئة 26،38)، تحديد الجنس 39،40، كيتين / بشرة الحيوي 41، إكديسون إشارات 42، السلوك الاجتماعي 43، وأكثر من ذلك. طرق رني تطويرها لأنواع الحشرات المختلفة قد تكون ذات فائدة إضافية في أنها من المحتمل أن تكون مفيدة لمكافحة الآفات (إعادة النظر في 44-46). آثار رني سيكون الجينات المحددة، فضلا عن الأنواع الخاصة، طالما يتم اختيار المناطق غير المحفوظة للاستهداف. لأنواع الحشرات النافعة مثل النحل ودودة القز، واستهداف الجينات الحيوية للبقاءالفيروسات أو الطفيليات للسيطرة على العدوى قد توفر استراتيجية جديدة لحماية هذه الأنواع 47،48.
Dermestes المبقعة (د المبقعة)، والاسم الشائع اخفاء خنفساء، وتوزع في جميع أنحاء العالم باستثناء القارة القطبية الجنوبية. كما حشرة كاملة الانسلاخ، وتشمل دورة حياة د. المبقعة الجنينية، اليرقات، العذراء، ومراحل الكبار (الشكل 1). لأنها تتغذى على اللحم، ويستخدم د. المبقعة في المتاحف لأصبح هيكل الحيوانات النافقة، ويمكن أن علماء الحشرات في الطب الشرعي استخدامها لتقدير وقت الوفاة 49،50. د. المبقعة يتغذى على المنتجات الحيوانية بما في ذلك الجثث واللحوم المجففة، والجبن، والشرانق / شرانق من الحشرات الأخرى، وبالتالي يسبب ضررا للأسر، المواد الغذائية المخزنة، والحرير، والجبن، وصناعات اللحوم 51،52. يمكن تطبيق رني في هذا خنفساء توفير وسيلة فعالة وصديقة للبيئة لتقليل أثرها الاقتصادي. وقد استخدمت لدينا مختبر د. المبقعة باعتباره م جديدمركز Odel الحشرات لدراسة تجزئة 53. بالإضافة إلى كونها قابلة للتربية مختبر، D. المبقعة هو من مصلحة للبحوث الأساسية كما هو مطور المتوسطة الجرثومية، مما يجعل من الأنواع المفيدة لدراسة الانتقال بين القصير والتنمية الجرثومية منذ فترة طويلة.
الشكل 1: دورة الحياة من د. المبقعة. الصور دال المبقعة في مراحل الحياة المختلفة، كما هو محدد. دورة الحياة من البيض إلى الكبار يأخذ ثلاثة أسابيع عند 30 درجة مئوية لكن أطول في درجات حرارة منخفضة. (A، F) الأجنة وضعت حديثا هي بيضاء للضوء الأصفر والبيضاوي، وحوالي 1.5 ملم في الطول. التخلق يأخذ ~ 55 ساعة على 30 درجة مئوية. (B، C و G) يرقات ديك المشارب اللون الغامق ومغطاة setae. اليرقات تذهب من خلال عدة أطوار اعتمادا على البيئة وطولها يمكن أن تمتد إلى أكثر من 1 سم. (D، H) </strأونج> الشرانق الشباب هم الأصفر الفاتح. التشرنق يأخذ ~ 5-7 أيام عند 30 درجة مئوية. (E، I) بعد فترة وجيزة من eclosion، يظهر تصبغ الظلام على الجسم خنفساء الكبار. يمكن للبالغين ترقى إلى عدة أشهر، واحدة من الإناث يمكن أن تضع مئات من الأجنة خلال حياتها. الرجاء انقر هنا لعرض نسخة أكبر من هذا الرقم.
في وقت سابق، وأظهرت لنا أن رني فعالة فى اسقاط وظيفة الجين في D. المبقعة 53. هنا يتم تقاسم خبرتنا تربية المستعمرات D. المبقعة في المختبر جنبا إلى جنب مع بروتوكولات خطوة بخطوة لكلا الجنينية أبوي ورني انشاء والحقن، والرعاية بعد الحقن، وتحليل المظهري. ضربة قاضية وتحليل أساليب الجينات بوساطة الرنا المزدوج الجديلة قدم هنا لا توفر فقط معلومات مفصلة عن معالجة المسائل في D. المبقعة، ولكن أيضا لها أهمية المحتملة FOص تطبيق رني في غير النموذجية خنفساء / أنواع الحشرات الأخرى.
Protocol
Representative Results
Discussion
في حين تم وضع عدد قليل من النظم نموذج متطورة (الفئران والذباب والديدان) خلال القرن ال 20، وشهد القرن الحادي و21 موجة من أنظمة الحيوانات الجديدة التي يجري تطويرها في المختبرات في جميع أنحاء العالم. هذه النظم الجديدة تسمح للعلماء لمعالجة المقارنة، أسئل?…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
We thank Drs. Alison Heffer and Yong Lu for setting up the microinjection apparatus and sharing their invaluable knowledge and experience with insect RNAi. This work was supported by the National Institutes of Health (R01GM113230 to L.P.).
Materials
| Dermestes maculatus live beetles | Our lab or Carolina Biological Supply | #144168 | Our lab strain was verified by COI barcoding; strain variation from Carolina cannot be ruled out |
| Wet cat food | Fancy Feast | Chunks of meat with gravy. Can buy at most pet food and grocery stores | |
| Dry dog food | Purina Puppy Chow | Can buy at most pet food and grocery stores | |
| Insect cage (size medium, 30.5x19x20.3 cm) | Exo Terra | PT2260 | For colony maintenance. Can use larger cage if needed |
| Insect cage (size mini, 17.8×10.2×12.7 cm) | Exo Terra | PT2250 | For embryo collection |
| Petri dish | VWR | 89038-968 | |
| Cotton ball | Fisher | 22-456-883 | |
| Megascript T7 transcription kit | Fisher | AM1334 | For 40 reactions |
| Pneumatic pump | WPI | PV830 | |
| Capillary holder | WPI | ||
| Micromanipulator | NARISHIGE | MN-151 | |
| Black filter paper (90 mm) | VWR | 28342-010 | |
| Food coloring (green) | McCormick | ||
| Borosilicate glass capillary | Hilgenberg | 1406119 | |
| Needle puller (micropipette puller) | Sutter Instrument Co. | P-97 | |
| Microscope glass slide | WorldWide Life Sciences Division | 41351157 | |
| Sealing film (Parafilm M) | Fisher | 13-374-12 | |
| Model 801 Syringe (10 µl ) | Hamilton | 7642-01 | |
| Needle (32-gauge) | Hamilton | 7762-05 | |
| Fixation Solution (Pampel's) | BioQuip Products, Inc. | 1184C | Toxic, needs to be handled in fume hood |
| Forcep (DUMONT #5) | Fine Science Tools | 11252-30 | |
| Cover slip (24X50 mm, No. 1.5) | Globe Scientific | 1415-15 | |
| Eppendorf Femtotips Microloader pipette tip | Fisher | E5242956003 | |
| Dissecting microscopy for embryo injection | Leica | M420 | |
| Dissecting microscopy for larval phenotypic visualization | Zeiss | SteREO Discover. V12 | |
| DIC microscopy | Zeiss | AXIO Imager. M1 | |
References
- Fire, A., et al. Potent and specific genetic interference by double-stranded RNA in Caenorhabditis elegans. Nature. 391, 806-811 (1998).
- Wianny, F., Zernicka-Goetz, M. Specific interference with gene function by double-stranded RNA in early mouse development. Nat Cell Biol. 2, 70-75 (2000).
- Svoboda, P., Stein, P., Hayashi, H., Schultz, R. M. Selective reduction of dormant maternal mRNAs in mouse oocytes by RNA interference. Development. 127, 4147-4156 (2000).
- Zimmermann, T. S., et al. RNAi-mediated gene silencing in non-human primates. Nature. 441, 111-114 (2006).
- Kennerdell, J. R., Carthew, R. W. Use of dsRNA-mediated genetic interference to demonstrate that frizzled and frizzled 2 act in the wingless pathway. Cell. 95, 1017-1026 (1998).
- Cogoni, C., et al. Transgene silencing of the al-1 gene in vegetative cells of Neurospora is mediated by a cytoplasmic effector and does not depend on DNA-DNA interactions or DNA methylation. EMBO J. 15, 3153-3163 (1996).
- Napoli, C., Lemieux, C., Jorgensen, R. Introduction of a Chimeric Chalcone Synthase Gene into Petunia Results in Reversible Co-Suppression of Homologous Genes in trans. Plant Cell. 2, 279-289 (1990).
- van Roessel, P., Brand, A. H. Spreading silence with Sid. Genome Biol. 5, 208 (2004).
- Grishok, A. RNAi mechanisms in Caenorhabditis elegans. FEBS Lett. 579, 5932-5939 (2005).
- Jose, A. M., Hunter, C. P. Transport of sequence-specific RNA interference information between cells. Annu Rev Genet. 41, 305-330 (2007).
- Hannon, G. J. RNA interference. Nature. 418, 244-251 (2002).
- Hammond, S. M., Caudy, A. A., Hannon, G. J. Post-transcriptional gene silencing by double-stranded RNA. Nat Rev Genet. 2, 110-119 (2001).
- Dorsett, Y., Tuschl, T. siRNAs: applications in functional genomics and potential as therapeutics. Nat Rev Drug Discov. 3, 318-329 (2004).
- Agrawal, N., et al. RNA interference: biology, mechanism, and applications. Microbiol Mol Biol Rev. 67, 657-685 (2003).
- Grishok, A., Tabara, H., Mello, C. C. Genetic requirements for inheritance of RNAi in C. elegans. Science. 287, 2494-2497 (2000).
- Bucher, G., Scholten, J., Klingler, M. Parental RNAi in Tribolium (Coleoptera). Curr Biol. 12, 85-86 (2002).
- Timmons, L., Fire, A. Specific interference by ingested dsRNA. Nature. 395, 854 (1998).
- Turner, C. T., et al. RNA interference in the light brown apple moth, Epiphyas postvittana (Walker) induced by double-stranded RNA feeding. Insect Mol Biol. 15, 383-391 (2006).
- Tabara, H., Grishok, A., Mello, C. C. RNAi in C. elegans: soaking in the genome sequence. Science. 282, 430-431 (1998).
- Eaton, B. A., Fetter, R. D., Davis, G. W. Dynactin is necessary for synapse stabilization. Neuron. 34, 729-741 (2002).
- Travanty, E. A., et al. Using RNA interference to develop dengue virus resistance in genetically modified Aedes aegypti. Insect Biochem Mol Biol. 34, 607-613 (2004).
- Whitten, M. M., et al. Symbiont-mediated RNA interference in insects. Proc Biol Sci. 283, (2016).
- Schmitt-Engel, C., et al. The iBeetle large-scale RNAi screen reveals gene functions for insect development and physiology. Nat Commun. 6, 7822 (2015).
- Dönitz, J., et al. iBeetle-Base: a database for RNAi phenotypes in the red flour beetle Tribolium castaneum. Nucleic Acids Res. 43, 720-725 (2015).
- Ulrich, J., et al. Large scale RNAi screen in Tribolium reveals novel target genes for pest control and the proteasome as prime target. BMC Genomics. 16, 674 (2015).
- Choe, C. P., Miller, S. C., Brown, S. J. A pair-rule gene circuit defines segments sequentially in the short-germ insect Tribolium castaneum. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 103, 6560-6564 (2006).
- Angelini, D. R., Kaufman, T. C. Functional analyses in the hemipteran Oncopeltus fasciatus reveal conserved and derived aspects of appendage patterning in insects. Dev Biol. 271, 306-321 (2004).
- Lynch, J. A., Peel, A. D., Drechsler, A., Averof, M., Roth, S. EGF signaling and the origin of axial polarity among the insects. Curr Biol. 20, 1042-1047 (2010).
- Tenlen, J. R., McCaskill, S., Goldstein, B. RNA interference can be used to disrupt gene function in tardigrades. Dev Genes Evol. 223, 171-181 (2013).
- Quan, G. X., Kanda, T., Tamura, T. Induction of the white egg 3 mutant phenotype by injection of the double-stranded RNA of the silkworm white gene. Insect Mol Biol. 11, 217-222 (2002).
- Brown, S. J., Mahaffey, J. P., Lorenzen, M. D., Denell, R. E., Mahaffey, J. W. Using RNAi to investigate orthologous homeotic gene function during development of distantly related insects. Evol Dev. 1, 11-15 (1999).
- Lynch, J. A., Brent, A. E., Leaf, D. S., Pultz, M. A., Desplan, C. Localized maternal orthodenticle patterns anterior and posterior in the long germ wasp Nasonia. Nature. 439, 728-732 (2006).
- Liu, P. Z., Kaufman, T. C. hunchback is required for suppression of abdominal identity, and for proper germband growth and segmentation in the intermediate germband insect Oncopeltus fasciatus. Development. 131, 1515-1527 (2004).
- Zhou, X., Wheeler, M. M., Oi, F. M., Scharf, M. E. RNA interference in the termite Reticulitermes flavipes through ingestion of double-stranded RNA. Insect Biochem Mol Biol. 38, 805-815 (2008).
- Ciudad, L., Piulachs, M. D., Bellés, X. Systemic RNAi of the cockroach vitellogenin receptor results in a phenotype similar to that of the Drosophila yolkless mutant. FEBS J. 273, 325-335 (2006).
- Mito, T., et al. Non-canonical functions of hunchback in segment patterning of the intermediate germ cricket Gryllus bimaculatus. Development. 132, 2069-2079 (2005).
- Yoon, K. S., et al. Brief exposures of human body lice to sublethal amounts of ivermectin over-transcribes detoxification genes involved in tolerance. Insect Mol Biol. 20, 687-699 (2011).
- Rosenberg, M. I., Brent, A. E., Payre, F., Desplan, C. Dual mode of embryonic development is highlighted by expression and function of Nasonia pair-rule genes. Elife. 3, 01440 (2014).
- Hasselmann, M., et al. Evidence for the evolutionary nascence of a novel sex determination pathway in honeybees. Nature. 454, 519-522 (2008).
- Shukla, J. N., Palli, S. R. Sex determination in beetles: production of all male progeny by parental RNAi knockdown of transformer. Sci Rep. 2, 602 (2012).
- Arakane, Y., et al. The Tribolium chitin synthase genes TcCHS1 and TcCHS2 are specialized for synthesis of epidermal cuticle and midgut peritrophic matrix. Insect Mol Biol. 14, 453-463 (2005).
- Cruz, J., Mané-Padròs, D., Bellés, X., Martìn, D. Functions of the ecdysone receptor isoform-A in the hemimetabolous insect Blattella germanica revealed by systemic RNAi in vivo. Dev Biol. 297, 158-171 (2006).
- Guidugli, K. R., et al. Vitellogenin regulates hormonal dynamics in the worker caste of a eusocial insect. FEBS Lett. 579, 4961-4965 (2005).
- Zhang, H., Li, H. C., Miao, X. X. Feasibility, limitation and possible solutions of RNAi-based technology for insect pest control. Insect Sci. 20, 15-30 (2013).
- Huvenne, H., Smagghe, G. Mechanisms of dsRNA uptake in insects and potential of RNAi for pest control: a review. J Insect Physiol. 56, 227-235 (2010).
- Price, D. R., Gatehouse, J. A. RNAi-mediated crop protection against insects. Trends Biotechnol. 26, 393-400 (2008).
- Paldi, N., et al. Effective gene silencing in a microsporidian parasite associated with honeybee (Apis mellifera) colony declines. Appl Environ Microbiol. 76, 5960-5964 (2010).
- Kanginakudru, S., et al. Targeting ie-1 gene by RNAi induces baculoviral resistance in lepidopteran cell lines and in transgenic silkworms. Insect Mol Biol. 16, 635-644 (2007).
- Magni, P. A., Voss, S. C., Testi, R., Borrini, M., Dadour, I. R. A Biological and Procedural Review of Forensically Significant Dermestes Species (Coleoptera: Dermestidae). J Med Entomol. 52, 755-769 (2015).
- Zanetti, N. I., Visciarelli, E. C., Centeno, N. D. The Effect of Temperature and Laboratory Rearing Conditions on the Development of Dermestes maculatus (Coleoptera: Dermestidae). J Forensic Sci. , (2015).
- Veer, V., Negi, B. K., Rao, K. M. Dermestid beetles and some other insect pests associated with stored silkworm cocoons in India, including a world list of dermestid species found attacking this commodity. Journal of Stored Products Research. 32, 69-89 (1996).
- Xiang, J., Forrest, I. S., Pick, L. Dermestes maculatus: an intermediate-germ beetle model system for evo-devo. Evodevo. 6, 32 (2015).
- Fontenot, E. A., Arthur, F. H., Hartzer, K. L. Oviposition of Dermestes maculatus DeGeer, the hide beetle, as affected by biological and environmental conditions. Journal of Stored Products Research. 64, 154-159 (2015).
- Heffer, A., Grubbs, N., Mahaffey, J., Pick, L. The evolving role of the orphan nuclear receptor ftz-f1, a pair-rule segmentation gene. Evol Dev. 15, 406-417 (2013).
- Heffer, A., Shultz, J. W., Pick, L. Surprising flexibility in a conserved Hox transcription factor over 550 million years of evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 107, 18040-18045 (2010).
- Wilson, M. J., Dearden, P. K. Pair-rule gene orthologues have unexpected maternal roles in the honeybee (Apis mellifera). PLoS One. 7, 46490 (2012).
- Dawes, R., Dawson, I., Falciani, F., Tear, G., Akam, M. Dax, a locust Hox gene related to fushi-tarazu but showing no pair-rule expression. Development. 120, 1561-1572 (1994).
- Erezyilmaz, D. F., Kelstrup, H. C., Riddiford, L. M. The nuclear receptor E75A has a novel pair-rule-like function in patterning the milkweed bug, Oncopeltus fasciatus. Dev Biol. 334, 300-310 (2009).
- Stuart, J. J., Brown, S. J., Beeman, R. W., Denell, R. E. A deficiency of the homeotic complex of the beetle Tribolium. Nature. 350, 72-74 (1991).
- Aranda, M., Marques-Souza, H., Bayer, T., Tautz, D. The role of the segmentation gene hairy in Tribolium. Dev Genes Evol. 218, 465-477 (2008).
- Mito, T., et al. even-skipped has gap-like, pair-rule-like, and segmental functions in the cricket Gryllus bimaculatus, a basal, intermediate germ insect (Orthoptera). Dev Biol. 303, 202-213 (2007).
- Patel, N. H., Ball, E. E., Goodman, C. S. Changing role of even-skipped during the evolution of insect pattern formation. Nature. 357, 339-342 (1992).
- Nüsslein-Volhard, C., Wieschaus, E. Mutations affecting segment number and polarity in Drosophila. Nature. 287, 795-801 (1980).
- Jürgens, G., Wieschaus, E., Nüsslein-Volhard, C., Kluding, H. Mutations affecting the pattern of the larval cuticle in Drosophila melanogaster. II. Zygotic loci on the third chromosome. Wilhelm Roux’s archives of developmental biology. 193, 283-295 (1984).
- Wakimoto, B. T., Kaufman, T. C. Analysis of larval segmentation in lethal genotypes associated with the Aantennapedia gene complex in Drosophila melanogaster. Dev. Biol. 81, 51-64 (1981).
- Yu, Y., et al. The nuclear hormone receptor Ftz-F1 is a cofactor for the Drosophila homeodomain protein Ftz. Nature. 385, 552-555 (1997).
- Nüsslein-Volhard, C., Wieschaus, E., Kluding, H. Mutations affecting the pattern of the larval cuticle in Drosophila melanogaster. I.Zygotic loci on the second chromosome. Wilhelm Roux’s archives of developmental biology. 193, 267-282 (1984).
- Wieschaus, E., Nüsslein-Volhard, C., Jürgens, G. Mutations affecting the pattern of the larval cuticle in Drosophila melanogaster. III.Zygotic loci on the X-chromosome and fourth chromosome. ‘Wilhelm Roux’s archives of developmental biology. 193, 296-307 (1984).
- Guichet, A., et al. The nuclear receptor homologue Ftz-F1 and the homeodomain protein Ftz are mutually dependent cofactors. Nature. 385, 548-552 (1997).
- Fontenot, E. A., Arthur, F. H., Hartzer, K. L. Effect of diet and refugia on development of Dermestes maculatus DeGeer reared in a laboratory. J Pest Sci. 88, 113-119 (2014).
- Yang, Y., et al. Biodegradation and Mineralization of Polystyrene by Plastic-Eating Mealworms: Part 1. Chemical and Physical Characterization and Isotopic Tests. Environ Sci Technol. 49, 12080-12086 (2015).
- Kitzmann, P., Schwirz, J., Schmitt-Engel, C., Bucher, G. RNAi phenotypes are influenced by the genetic background of the injected strain. BMC Genomics. 14, 5 (2013).
- Chandler, C. H., Chari, S., Tack, D., Dworkin, I. Causes and consequences of genetic background effects illuminated by integrative genomic analysis. Genetics. 196, 1321-1336 (2014).
- Montagutelli, X. Effect of the genetic background on the phenotype of mouse mutations. J Am Soc Nephrol. 11, 101-105 (2000).
- Doetschman, T. Influence of genetic background on genetically engineered mouse phenotypes. Methods Mol Biol. 530, 423-433 (2009).
