تسجيل الفأر بالموجات فوق الصوتية لتقييم الالفاظ التواصل الاجتماعي
Summary
Mouse ultrasonic vocalizations are used as proxies to model the genetic bases of vocal communication deficits in mouse models for neuropsychiatric disorders. The present protocol describes three experimental contexts that reliably elicit ultrasonic vocalizations from pups (throughout development) and adult mice (same-sex interactions, male-estrus female interactions).
Abstract
Mice emit ultrasonic vocalizations in different contexts throughout development and in adulthood. These vocal signals are now currently used as proxies for modeling the genetic bases of vocal communication deficits. Characterizing the vocal behavior of mouse models carrying mutations in genes associated with neuropsychiatric disorders such as autism spectrum disorders will help to understand the mechanisms leading to social communication deficits. We provide here protocols to reliably elicit ultrasonic vocalizations in pups and in adult mice. This standardization will help reduce inter-study variability due to the experimental settings. Pup isolation calls are recorded throughout development from individual pups isolated from dam and littermates. In adulthood, vocalizations are recorded during same-sex interactions (without a sexual component) by exposing socially motivated males or females to an unknown same-sex conspecific. We also provide a protocol to record vocalizations from adult males exposed to an estrus female. In this context, there is a sexual component in the interaction. These protocols are established to elicit a large amount of ultrasonic vocalizations in laboratory mice. However, we point out the important inter-individual variability in the vocal behavior of mice, which should be taken into account by recording a minimal number of individuals (at least 12 in each condition). These recordings of ultrasonic vocalizations are used to evaluate the call rate, the vocal repertoire and the acoustic structure of the calls. Data are combined with the analysis of synchronous video recordings to provide a more complete view on social communication in mice. These protocols are used to characterize the vocal communication deficits in mice lacking ProSAP1/Shank2, a gene associated with autism spectrum disorders. More ultrasonic vocalizations recordings can also be found on the mouseTube database, developed to favor the exchange of such data.
Introduction
المرضى الذين يعانون من الاضطرابات العصبية والنفسية عادة ما تعرض العجز في التواصل الاجتماعي (على سبيل المثال، والمرضى الذين يعانون من اضطرابات طيف التوحد وانفصام الشخصية، أو مرض الزهايمر) 1. الفئران المعدلة وراثيا هي أكثر وأكثر استخداما لنموذج أسباب وراثية من هذه الاضطرابات 2. دراسة التواصل الاجتماعي في هذه النماذج الماوس هو من فائدة عالية لفهم آليات الطفرات الوراثية مما يؤدي إلى اختلالات اجتماعية شاذة ولاختبار علاجات جديدة. منذ الفئران هي حيوانات اجتماعية والتواصل مع بعضهم البعض باستخدام حاسة الشم، واللمس، وإشارات البصرية والصوتية، فهي نماذج مناسبة لتقييم التواصل الاجتماعي.
تستخدم الآن الماوس الالفاظ بالموجات فوق الصوتية حاليا منصب وكيل لنمذجة الأسباب الوراثية للعجز الاتصالات الصوتية 3،4 (ولكن وجود التعلم الصوتية في هذا النوع لا تزال تناقش 5،6، حتى لو كان القول .. معظم الدراسات الحديثةالبريد لعدم وجود التعلم صخبا 7). تم العثور على الفئران المعملية لينبعث الالفاظ بالموجات فوق الصوتية في العلاقات بين الأم والرضيع، في التفاعلات الاجتماعية والجنسية بين الذكور والإناث، في التفاعلات الاجتماعية من نفس الجنس (إعادة النظر في المرجع 8) وفي التفاعلات الاجتماعية الأحداث الأحداث 9. الجراء الماوس تنبعث المكالمات العزلة خلال مباراتين الأسابيع الأولى من الحياة عندما عزل من السد وتتزاحم 10. الذكور ينبعث الالفاظ بالموجات فوق الصوتية في حين جود أنثى شبق (أو العظة البولية منها) 11،12. الذكور والإناث تنبعث النطق بالموجات فوق الصوتية عند التعامل مع مناوع غير معروف من نفس الجنس 13،14. تنظيم وظائف هذه الالفاظ ليست واضحة تماما وتحتاج إلى مزيد من التحقيقات. يقتصر المعرفة الحالية على الجانب الوظيفي لالاستنباط من السلوك استرجاع الأمهات سماع المكالمات الجرو العزلة، وتسهيل القرب من الإناث البالغات نحو vocalizat الذكور البالغينأيونات 15 وزيادة السلوك الاستكشافي من الذكور البالغين سماع الكبار الالفاظ الإناث 16.
تميز خلل في الاتصالات الصوتية في نماذج الفئران من الاضطرابات العصبية والنفسية ينبغي أن تجري في ظروف موحدة لاستبعاد مساهمة كبيرة من الظروف التجريبية. وينبغي لهذه الأوصاف، جنبا إلى جنب مع تقييم التفاعلات الاجتماعية في وقت واحد والدراسات العصبية الحيوية، في النماذج الوراثية المختلفة تحسين معرفتنا حول المساهمة الوراثية إلى جوانب مختلفة من الماوس الاتصالات بالموجات فوق الصوتية. على المدى الطويل، ينبغي أن تعطي مزيدا من الضوء على بعض القواعد العصبية للتواصل الاجتماعي في البشر. ونحن نهدف حاليا إلى توفير بروتوكولات بسيطة للحصول موثوق الالفاظ بالموجات فوق الصوتية خلال تطوير وفي مرحلة البلوغ لكل من الفئران الذكور والإناث في المختبر. وينبغي لهذه البروتوكولات تخفيف توحيد التسجيلات للمقارنة بين أكثر موثوق غلاهانبعاثات النطق asonic بين السلالات والمختبرات. وينبغي أيضا أن تسهل إنشاء هذه التسجيلات في المختبرات عدم وجود خبرة سابقة مع الماوس الالفاظ بالموجات فوق الصوتية التسجيلات. نحن أيضا تسليط الضوء على إمكانية الحالية في الجمع بين البيانات الالفاظ بالموجات فوق الصوتية مع البيانات السلوكية التفصيلية التي تم جمعها في وقت واحد خلال التفاعلات الاجتماعية في فئران بالغة، للحصول على معلومات حيوية عن العاهات الاجتماعية فضلا عن سياق الانبعاثات من الالفاظ بالموجات فوق الصوتية. وهذه التحليلات تلقي ضوءا جديدا على تنظيم وظائف الماوس الالفاظ بالموجات فوق الصوتية. وأخيرا، ونحن أيضا الإعلان عن إمكانية تبادل التسجيلات النطق بالموجات فوق الصوتية مع المجتمع العلمي كله على قاعدة البيانات mouseTube (http://mousetube.pasteur.fr). فتح الوصول إلى البيانات تسجيل الصوت يجب تعزيز المعرفة على الماوس الاتصالات بالموجات فوق الصوتية عن طريق السماح للعلماء لمقارنة البيانات الخاصة بها مع الالفاظ بالموجات فوق الصوتية المسجلة في لبو الآخرينratories (مع سلالات / بروتوكولات مماثلة أو مختلفة)، و / أو لتحدي طرق التحليل مع الملفات المسجلة في ظل ظروف مختلفة.
Protocol
Representative Results
Discussion
بروتوكول المعروضة هنا يوفر طرق موحدة وموثوقة لجمع الماوس الالفاظ بالموجات فوق الصوتية في المختبر. هذه الحالات مقيدة جدا تظهر ميزة التوحيد. يتم استخدامها مع النجاح للمقارنة بين سلالات أو المورثات ضمن سلالات 18،19،26،27. كما وردت في نتائج تمثيلية، وهذه الأساليب تسمح بتحديد التواصل الاجتماعي غير نمطية في الفئران تحور لShank2، جينة مرتبطة باضطرابات طيف التوحد. وسيتم تشغيل مقارنات بين سلالات الفأر، بين سياقات مختلفة أو حتى بين المختبرات التي توفر مجموعات البيانات الكبيرة على قاعدة بيانات mouseTube. هذه الأداة يجب أن تعزز دراسات على الماوس الالفاظ بالموجات فوق الصوتية عن طريق السماح للتحليلات متعددة المتغيرات.
هي الأمثل البروتوكولات وصفها هنا لاختبار الفئران من المورثات مختلفة ضمن سلالة، كما هو الحال في غالبية الدراسات نمذجة ج الوراثيةontribution إلى الاضطرابات العصبية والنفسية. فمن المستحسن لتصميم تجريبيا كل دراسة لأفضل الضوابط الممكنة. في الواقع، وآثار القمامة قد تخفي او مصطنع تضخيم التأثيرات الجينية 28،29. ولذلك فمن المستحسن أن تشمل ضوابط littermate عن كل الوراثي. لذا ينبغي تفضيل تربية الآباء متخالف، لأنه سيسمح للمطابقة الصحيح من فئرانا معدلة وراثيا والتحكم في القمامة. هذا يبرر وشم مخلب وضع علامات على جميع الجراء (أعمى إلى النمط الجيني) لتعقب الأفراد في جميع أنحاء التسجيلات كل يومين. يتم التنميط الجيني في الفطام، عن طريق أخذ عينات الذيل. عند تسجيل المكالمات الجرو بمعزل عن P2 على، ونحن لن نوصي بأخذ عينات ذيل بالفعل في الجراء، حيث أن هذه العملية تشمل التلاعب التكميلي والإجهاد وثيقة للغاية في الوقت المناسب لجلسة تسجيل.
البروتوكولات اقترح هنا لتثير الالفاظ بالموجات فوق الصوتية في البالغين لا يسمح بتحديد واضح للEMItter من الالفاظ. وهذا ما يفسر لماذا نحن التلاعب دوافع الحيوان الاختبار. في الواقع، يتم عزل الفئران اختبار وليس من الوافدين الجدد وحيوانات التجارب روض لفترة طويلة إلى القفص الاختبار خلال التفاعلات من نفس الجنس. في التفاعلات بين الذكور والإناث، والإناث قدم ليست معزولة وhabituates اختبار الذكور لوقت أقصر منذ الدافع قد يكون أعلى في هذا السياق الجنسي. وينبغي لهذه التلاعبات من الدافع تعظيم احتمال الماوس اختبار تنبعث منها الالفاظ وليس واحد قدم. لتسجيل الالفاظ بالموجات فوق الصوتية الذكور في سياق الجنسي، مسحة القطن بسيطة مع البول الطازجة (أي ليس المجمدة) من الإناث شبق ويمكن أيضا إدخال في قفص 30. وتسمح هذه الطريقة احالة الالفاظ بالموجات فوق الصوتية للذكر الاختبار مع اليقين 100٪ ولكنه يمنع جمع أي معلومات محددة عن السياق الاجتماعي الفعلي لانبعاث هذه الالفاظ. ولذلك، فإننا نؤيد protocoوصف ل هنا (مع الحركة بحرية أنثى شبق). كما نوصي دائما الى استخدام الفئران قدم من نفس السلالة عند اختبار الفئران من سلالة متحولة وتحليل البيانات مثل زوج من الفئران يعلو صوته. تشجع دراسة حديثة استخدام التثليث في توطين باعث 31. في هذه الدراسة، تم العثور على الإناث لتنبعث منها أيضا الالفاظ بالموجات فوق الصوتية خلال لقاءات مع الذكور. ويمكن تفسير ذلك من حقيقة أنها كانت معزولة لمدة أسبوعين على الأقل قبل انعقاد الدورة تسجيل. يجب تعميم استخدام التثليث المقترحة في هذه الدراسة مع ذلك تسمح تحديد باعث من الالفاظ في معظم الحالات إذا تتم مزامنة تسجيلات الفيديو بشكل صحيح.
لا نشعر بالانزعاج المكالمات بمعزل عن الجراء التي سجلت خلال التنمية الضوضاء الخلفية من الفراش. عادة ما يكون التحليل الآلي يعمل بشكل جيد جدا لاستخراج المتغيرات الرئيسية. في المقابل، سجلت الالفاظ من البالغين دisturbed من الضوضاء الخلفية من الحيوانات تتحرك في الفراش. قد تفشل التحليل الآلي، وبالتالي يجب استخدام التحليل اليدوي. ومع ذلك، مشيرا الى الفراش في قفص اختبار يجب توفير الظروف التي هي أقل إرهاقا للحيوانات من التربة العارية (أن الفئران لا تحب). وتتركز بذل المزيد من الجهود في المجتمع على تحسين الكشف التلقائي من الالفاظ بالموجات فوق الصوتية في ظل ظروف مختلفة، حتى أولئك يعني ضوضاء الخلفية. على سبيل المثال، برنامج صوت يسمح لتحليل الالفاظ التي تم اختيارها يدويا لعدم وجود الضوضاء الخلفية 32. في هذا البرنامج، واستخراج المتغيرات الصوتية هو تلقائي ولكن يحتاج اختيار اليدوية الأولية.
وتجدر الإشارة إلى أن التباين بين الأفراد مهم جدا في سلوك صخبا من الفئران. على سبيل المثال، سعر المكالمة من الذكور البالغين في جود أنثى شبق توزع جدا (الشكل 1). نحن سوggest هذه البروتوكولات الموحدة للحصول الالفاظ بالموجات فوق الصوتية بالفعل للحد من التقلبات المرتبطة بالسياق التجريبي. ومع ذلك، نود أن نشير إلى أهمية تقديم ليس فقط يعني ووزارة شؤون المرأة للبيانات، ولكن الأهم من النقاط الفردية في عينات صغيرة الحجم 33. بل هو أيضا مهم جدا – إن لم يكن ضروريا – لتسجيل 12 شخص على الأقل من كل مجموعة / النمط الجيني لجمع بيانات تمثيلية. في كثير من الحالات، لا ينبغي أن تكون مخفية التباين بين الأفراد (وعادة ما لا يمكن أن يكون)، وأنه قد يكون من أهمية كبيرة للتعرف على الأفراد تحمل طفرة جينية درس ولكن لا تظهر أي النمط الظاهري غير نمطية. هؤلاء الأفراد يمكن أن توفر أدلة حول التعويضات، والتي قد فتح مسارات جديدة للعلاج من اضطرابات وراثية.
في معظم الأوصاف السلوكية للنماذج الماوس لاضطرابات عصبية ونفسية، والسلوك صخبا والاتصالات الاجتماعية هي النظرإد بصرف النظر (على سبيل المثال، 19،27،34،35). توفر طرق التحليل الحديثة الآن توصيف مفصل شبه التلقائي للأحداث الاجتماعية وتسلسل الأحداث خلال التفاعل (باستخدام MiceProfiler على سبيل المثال) 36، فضلا عن إمكانية الجمع بين هذا التحليل مع البيانات من التسجيلات الصوتية. والميزة الرئيسية لهذه الطريقة هو توفير رؤية شاملة للالتواصل الاجتماعي في نماذج الفئران من التوحد، لتحديد أكثر دقة التي تتأثر جوانب التواصل الاجتماعي. في هذا البروتوكول التزامن لا يزال يدوي ولكن هذا يمكن تحسينها من خلال التسبب في تسجيل الفيديو من خلال برنامج تسجيل الصوت. وينبغي أن تصبح هذا النوع من التحليلات المعيار لتقديم وجهة نظر أكثر شمولا من العجز التواصل الاجتماعي في نماذج الفئران من الاضطرابات العصبية والنفسية. وبالإضافة إلى ذلك، حتى الآن، ويتم تحليل الإشارات الصوتية في الغالب من الجانب باعث (أي، يتم بناؤها الاختبارات لصالح انبعاث فوإشارات كال عن طريق الماوس اختبارها، كما هو الحال في البروتوكولات الحالية). الآن يجب أن تكون أيضا تعيين التركيز على المتلقي من هذه الإشارات، لتحديد أفضل وظائف هذه الإشارات الصوتية. ينبغي أن يتم ذلك من خلال تقييم أيضا سلوك الفئران من الوافدين الجدد في البروتوكولات الحالية في البالغين (باستخدام MiceProfiler على سبيل المثال) 36، وذلك باستخدام تجارب تشغيل 16، أو عن طريق وضع بروتوكولات جديدة. في الواقع، توفر البروتوكولات الحالية الحالات مقيدة جدا التي قد لا تعكس الظروف علم السلوك بالضبط من الانبعاثات النطق في الفئران. سوف انبعاث عفوي من الالفاظ بالموجات فوق الصوتية يجب أن تكون أفضل يتميز باستخدام الصوت والفيديو مستمرة التسجيلات لتسليط المزيد من الضوء على سلوك الصوتية عفوية من الفئران.
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
This work was supported by the Fondation de France; by the ANR FLEXNEURIM [ANR09BLAN034003]; by the ANR [ANR- 08-MNPS-037-01-SynGen]; by Neuron-ERANET (EUHF-AUTISM); by the Fondation Orange; by the Fondation FondaMentale; by the Fondation de France; by the Fondation Bettencourt-Schueller. The research leading to this article has also received support from the Innovative Medicine Initiative Joint Undertaking under grant agreement no. 115300, resources of which are composed of financial contribution from the European Union’s Seventh Framework Program (FP7/2007-2013) and EFPIA companies’ in kind contribution. We thank Julie Lévi-Strauss for helpful comments on the manuscript and six anonymous reviewers whose comments noticeably improved the manuscript.
Materials
| needles 0.3 x 13 mm [30G 1/2"] | BD Microlance | 304000 | – |
| green tattoo paste | Ketchum Manufacturing Inc., Ottawa, Canada | 329AA | – |
| thermometer | Fisherbrand, Waltham, USA | 4126 (W255NA) | – |
| self-made soundproof chamber (pups) | Institut Pasteur, Paris | – | acoustic foam + plexiglas; inside dimensions (W x H x D): 32 x 33 x 32 cm |
| small surface thermister + single probe thermocouple | Harvard Apparatus | 599814 + 601956 | – |
| smell-less pen | for instance: Giotto | – | ink made with water, washable: these pens are designed for babies |
| Ethanol absolute (100%) | Sigma Aldrich, Saint-Quentin Fallavier, France | 24103 | diluted 1/10 |
| Condenser ultrasound microphone Avisoft-Bioacoustics CM16/CMPA | Avisoft Bioacoustics, Berlin, Germany | #40011 | furnished with extension cables by the Avisoft company |
| Ultrasound Gate 416H | Avisoft Bioacoustics, Berlin, Germany | #34163 | sound card |
| Avisoft Recorder USGH | Avisoft Bioacoustics, Berlin, Germany | #10301; #10302 | recording software for Windows Vista, 7 and 8 |
| Avisoft SASLab Pro | Avisoft Bioacoustics, Berlin, Germany | #10101, 10111; #10102, 10112; | Windows 10, 8.1, 8, 7 or Vista including Intel-based Apple Macintosh running Boot Camp, Parallels or similar virtualization software. |
| Laptop or Apple Macintosh running Boot Camp | – | – | running Windows 10, 8.1, 8, 7 or Vista; for the Apple Macintosh, Boot Camp is preferred to virtualizations softwares such as Parallels due to memory constraints |
| plastic recipient (pup recordings) | Lock & Lock, Chatswood, USA | HPL932D | Lock & Lock Stackable Airtight Container Round 700ml; use without the cover; dimensions: 9 cm diameter, 10 cm height |
| PBS 1X (pH=7.4) | Gibco (Life Technologies) | 10010-023 | – |
| slides | Menzel-Gläser, Thermo Scientific | J1800AMNZ | Superfrost Plus |
| May-Grünwald solution 500 ml | RAL Réactifs, Martillac, France | 320070-0500 | – |
| Giemsa R 500 ml | RAL Réactifs, Martillac, France | 720-1107 | diluted 1/20 in phosphate buffer solution |
| phosphate buffer solution (self-made) | – | – | pH=7, 0.1 M: 39 ml NaH2PO4 0.2 M + 61 ml Na2HPO4 0.2 M + 100 ml H2O (final volume: 200 ml) |
| test cage | Institut Pasteur, Paris | – | 50 x 25 cm, 30 cm height; Plexiglas |
| self-made soundproof chamber (adult recordings) | Institut Pasteur, Paris | – | acoustic foam + PVC; inside dimensions (W x H x D): 66 x 90 x 46 cm |
| video camera | From Noldus Information Technologies, Wageningen, The Netherlands | – | high-resolution CamTech Super-Hi-Res video camera; 25 fps |
| EthoVision XT | Noldus Information Technology, Wageningen, The Netherlands | http://www.noldus.com/animal-behavior-research/products/ethovision-xt | video acquisition software |
| Mice Profiler Tracker plugin from the ICY platform | Bio Image Analysis, Institut Pasteur, Paris | http://icy.bioimageanalysis.org/plugin/Mice_Profiler_Tracker | tracking software to analyse behavioral events during social interactions |
References
- American Psychiatric Association. . , (2013).
- Ey, E., Leblond, C. S., Bourgeron, T. Behavioral Profiles of Mouse Models for Autism Spectrum Disorders. Autism Res. 4 (1), 5-16 (2011).
- Bourgeron, T., Jamain, S., Granon, S. Animal Models of Autism – Proposed Behavioral Paradigms and Biological Studies. Contemporary Clinical Neuroscience: Transgenic and Knockout Models of Neuropsychiatric Disorders. , 151-174 (2006).
- Scattoni, M. L., Crawley, J., Ricceri, L. Ultrasonic vocalizations: A tool for behavioural phenotyping of mouse models of neurodevelopmental disorders. Neurosci. Biobehav. Rev. 33 (4), 508-515 (2009).
- Portfors, C. V., Perkel, D. J. The role of ultrasonic vocalizations in mouse communication. Cur. Opin. Neurobiol. 28, 115-120 (2014).
- Arriaga, G., Zhou, E. P., Jarvis, E. D. Of mice, birds, and men: the mouse ultrasonic song system has some features similar to humans and song-learning birds. PLOS ONE. 7, e46610 (2012).
- Hammerschmidt, K., Schreiweis, C., Minge, C., Pääbo, S., Fischer, J., Enard, W. A humanized version of Foxp2 does not affect ultrasonic vocalization in adult mice: Ultrasonic vocalization of "humanized" FoxP2 mice. Genes Brain Behav. , (2015).
- Portfors, C. V. Types and functions of ultrasonic vocalizations in laboratory rats and mice. J. Am. Assoc. Lab. Anim. Sci. 46, 28-34 (2007).
- Panksepp, J. B., et al. Affiliative Behavior, Ultrasonic Communication and Social Reward Are Influenced by Genetic Variation in Adolescent Mice. PLOS ONE. 2, (2007).
- Zippelius, H. -. M., Schleidt, W. M. Ultraschall-Laute bei jungen Mäusen. Naturwissenschaften. 43, 502 (1956).
- Whitney, G., Coble, J. R., Stockton, M. D., Tilson, E. F. Ultrasonic emissions: do they facilitate courtship of mice. J. Comp. Physiol. Psychol. 84, 445-452 (1973).
- Holy, T. E., Guo, Z. S. Ultrasonic songs of male mice. PLOS Biol. 3, 2177-2186 (2005).
- Maggio, J. C., Whitney, G. Ultrasonic vocalizing by adult female mice (Mus musculus). J. Comp. Psychol. 99, 420-436 (1985).
- Chabout, J., et al. Adult Male Mice Emit Context-Specific Ultrasonic Vocalizations That Are Modulated by Prior Isolation or Group Rearing Environment. PLOS ONE. 7 (1), e29401 (2012).
- Hammerschmidt, K., Radyushkin, K., Ehrenreich, H., Fischer, J. Female mice respond to male ultrasonic "songs" with approach behaviour. Biol. Lett. 5, 589-592 (2009).
- Wöhr, M., Moles, A., Schwarting, R. K. W., D’Amato, F. R. Lack of social exploratory activation in male -opioid receptor KO mice in response to playback of female ultrasonic vocalizations. Soc. Neurosci. 6, 76-87 (2011).
- Granon, S., Faure, P., Changeux, J. -. P. Executive and social behaviors under nicotinic receptor regulation. Proc. Nat. Acad. Sci. 100 (16), 9596-9601 (2003).
- Schmeisser, M. J., et al. Autistic-like behaviours and hyperactivity in mice lacking ProSAP1/Shank2. Nature. 486 (7402), 256-260 (2012).
- Ey, E., et al. Absence of Deficits in Social Behaviors and Ultrasonic Vocalizations in Later Generations of Mice Lacking Neuroligin4. Genes Brain Behav. 11, 928-941 (2012).
- Chadman, K. K., et al. Minimal Aberrant Behavioral Phenotypes of Neuroligin-3 R451C Knockin Mice. Autism Res. 1, 147-158 (2008).
- Scattoni, M. L., Gandhy, S. U., Ricceri, L., Crawley, J. N. Unusual Repertoire of Vocalizations in the BTBR T plus tf/J Mouse Model of Autism. PLOS ONE. 3, (2008).
- De Chaumont, F., Coura, R. D. -. S., et al. Computerized video analysis of social interactions in mice. Nat. Methods. 9, 410-417 (2012).
- Leblond, C. S., et al. Genetic and Functional Analyses of SHANK2 Mutations Suggest a Multiple Hit Model of Autism Spectrum Disorders. PLOS Genet. 8 (2), e1002521 (2012).
- Berkel, S., et al. Mutations in the SHANK2 synaptic scaffolding gene in autism spectrum disorder and mental retardation. Nat. Genet. 42, 489-491 (2010).
- Pinto, D., et al. Functional impact of global rare copy number variation in autism spectrum disorders. Nature. 466, 368-372 (2010).
- Ey, E., et al. The autism ProSAP1/Shank2 mouse model displays quantitative and structural abnormalities in ultrasonic vocalisations. Behav. Brain Res. 256, 677-689 (2013).
- Scattoni, M. L., Ricceri, L., Crawley, J. N. Unusual repertoire of vocalizations in adult BTBR T plus tf/J mice during three types of social encounters. Genes Brain Behav. 10, 44-56 (2010).
- Zorrilla, E. P. Multiparous species present problems (and possibilities) to developmentalists. Dev. Psychobiol. 30 (2), 141-150 (1997).
- Lazic, S. E., Essioux, L. Improving basic and translational science by accounting for litter-to-litter variation in animal models. BMC Neurosci. 14 (1), 37 (2013).
- Hoffmann, F., Musolf, K., Penn, D. J. Freezing urine reduces its efficacy for eliciting ultrasonic vocalizations from male mice. Physiol. Behav. 96, 602-605 (2009).
- Neunuebel, J. P., Taylor, A. L., Arthur, B. J., Egnor, S. R. Female mice ultrasonically interact with males during courtship displays. eLife. 4, (2015).
- Burkett, Z. D., Day, N. F., Peñagarikano, O., Geschwind, D. H., White, S. A. VoICE: A semi-automated pipeline for standardizing vocal analysis across models. Sci. Rep. 5, 10237 (2015).
- Weissgerber, T. L., Milic, N. M., Winham, S. J., Garovic, V. D. Beyond Bar and Line Graphs: Time for a New Data Presentation Paradigm. PLOS Biol. 13 (4), e1002128 (2015).
- Jamain, S., et al. Reduced social interaction and ultrasonic communication in a mouse model of monogenic heritable autism. Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 105, 1710-1715 (2008).
- Won, H., et al. Autistic-like social behaviour in Shank2-mutant mice improved by restoring NMDA receptor function. Nature. 486, 261-265 (2012).
- Ferhat, A. -. T., Le Sourd, A. -. M., de Chaumont, F., Olivo-Marin, J. -. C., Bourgeron, T., Ey, E. Social Communication in Mice – Are There Optimal Cage Conditions?. PLOS ONE. 10 (3), e0121802 (2015).
