Summary

Force en Position Control bij mensen - De rol van Augmented feedback

Published: June 19, 2016
doi:

Summary

Controlling an identical movement with position or force feedback results in different neural activation and motor behavior. This protocol describes how to investigate behavioral changes by looking at neuromuscular fatigue and how to evaluate motor cortical (inhibitory) activity using subthreshold TMS with respect to the interpretation of augmented feedback.

Abstract

During motor behaviour, humans interact with the environment by for example manipulating objects and this is only possible because sensory feedback is constantly integrated into the central nervous system and these sensory inputs need to be weighted in order meet the task specific goals. Additional feedback presented as augmented feedback was shown to have an impact on motor control and motor learning. A number of studies investigated whether force or position feedback has an influence on motor control and neural activation. However, as in the previous studies the presentation of the force and position feedback was always identical, a recent study assessed whether not only the content but also the interpretation of the feedback has an influence on the time to fatigue of a sustained submaximal contraction and the (inhibitory) activity of the primary motor cortex using subthreshold transcranial magnetic stimulation. This paper describes one possible way to investigate the influence of the interpretation of feedback on motor behaviour by investigating the time to fatigue of submaximal sustained contractions together with the neuromuscular adaptations that can be investigated using surface EMG. Furthermore, the current protocol also describes how motor cortical (inhibitory) activity can be investigated using subthreshold TMS, a method known to act solely on the cortical level. The results show that when participants interpret the feedback as position feedback, they display a significantly shorter time to fatigue of a submaximal sustained contraction. Furthermore, subjects also displayed an increased inhibitory activity of the primary cortex when they believed to receive position feedback compared when they believed to receive force feedback. Accordingly, the results show that interpretation of feedback results in differences on a behavioural level (time to fatigue) that is also reflected in interpretation-specific differences in the amount of inhibitory M1 activity.

Introduction

Sensorische feedback is cruciaal voor bewegingen uit te voeren. Dagelijkse activiteiten nauwelijks mogelijk in afwezigheid van proprioceptie 1. Bovendien wordt het motorisch leren beïnvloed door proprioceptieve integratie 2 of cutane perceptie 3. Gezonde mensen intacte gevoel kunnen de sensorische input die voortkomen uit verschillende bronnen sensorische wegen om situatiespecifieke behoeften 4 voldoen. Deze zintuiglijke gewicht maakt de mens om moeilijke taken uit te voeren met een hoge precisie, zelfs wanneer bepaalde aspecten van de sensorische informatie onbetrouwbaar of zelfs afwezig zijn (bijvoorbeeld het lopen in het donker of met de ogen gesloten).

Bovendien, diverse aanwijzingen dat het verstrekken aangevuld (of extra) feedback motorische controle en / of motorisch leren verbetert. Augmented feedback biedt extra informatie door een externe bron, die de taak intrinsieke (zintuiglijke) feedback die voortvloeien uit de zintuiglijke kunnen worden toegevoegdsysteem 5,6. Vooral het effect van het gehalte aan toegevoegde feedback over motorische controle en leren is van groot belang in de afgelopen jaren. Een van de vragen gericht was hoe de mens de controle kracht en positie 7,8. Eerste onderzoek geïdentificeerd verschillen in de tijd om de vermoeidheid van een aanhoudende submaximale samentrekking met behulp van positie of feedback en verschillen in belasting overeenstemming te forceren (bv, 9-12). Als onderwerpen werden voorzien van force feedback, werd het tijd om de vermoeidheid van de aanhoudende krimp aanzienlijk langer dan wanneer positie feedback werd verstrekt. Hetzelfde fenomeen werd waargenomen bij een verscheidenheid van verschillende spieren en ledematen posities en een aantal neuromusculaire mechanismen, waaronder een grotere snelheid van de aandrijving werving en een grotere daling van H-reflex gebied tijdens de positiegestuurd contractie (voor een overzicht 13). In deze studies, niet alleen het visuele systeem, maar ook de fysieke cENMERKEN van de spiersamentrekking (bijv., de naleving van het meetapparaat) werd gewijzigd. Daarom hebben we onlangs een studie uitgevoerd niet veranderen naleving, maar alleen toegevoegde feedback en het bewijs geleverd dat de bepaling van geweld en de positie feedback alleen tijdens een aanhoudende submaximale samentrekking kunnen verschillen in de remmende activiteit in de primaire motorische cortex (M1) veroorzaken. Dit werd aangetoond met behulp van een stimulatie techniek die bekend staat om uitsluitend te handelen op de corticale level 14, namelijk subthreshold transcraniële magnetische stimulatie (subTMS). In tegenstelling tot suprathreshold TMS, de respons opgeroepen door subTMS, wordt niet gemoduleerd door de prikkelbaarheid van spinale α-motoneuronen en de prikkelbaarheid prikkelende neuronen en / of corticale cellen 15-17, maar uitsluitend door de prikkelbaarheid van remmende intracorticale neuronen. Het veronderstelde mechanisme achter deze stimulatie techniek is dat het onder de drempel wordt toegepast bij intensiteiten op te roepen een motor evoked potential(MEP). Maar dat bij patiënten met geïmplanteerde elektroden op cervicaal niveau dergelijke stimulatie elke neergaande activiteit produceert maar activeert hoofdzakelijk remmende interneuronen in de primaire motorische cortex 14,18,19. Deze activering van remmende interneuronen veroorzaakt een verlaging van de lopende en EMG-activiteit kan worden gekwantificeerd door de hoeveelheid EMG suppressie vergeleken met de EMG-activiteit verkregen bij proeven zonder stimulatie. In dit opzicht hebben we aangetoond dat proefpersonen vertoonden een significant grotere remmende activiteit onderzoeken waarbij zij ontvingen plaatsbepalers opzichte onderzoeken waarbij force feedback verstrekt 20. Verder hebben we aangetoond dat niet alleen de presentatie van verschillende modaliteiten feedback (kracht vs. positieregeling), maar ook de interpretatie van feedback vergelijkbaar effect op gedrags- en neurofysiologische gegevens heeft. Meer in het bijzonder, als we de deelnemers te horen te krijgen positie feedback (ook al was het force feedback) ze ook niet alleen toonde een kortere tijd tot vermoeidheid, maar ook een verhoogd niveau van remmende activiteit M1 21. Gebruik van een benadering waarbij dezelfde feedback maar met verschillende informatie over de inhoud steeds voorzien heeft het voordeel dat de taak beperkingen, dat wil zeggen, de presentatie van de terugkoppeling, de versterking van de feedback, of overeenstemming van de belasting zijn identiek tussen omstandigheden zulks dat verschillen in prestaties en neurale activiteit duidelijk aan verschillen in de interpretatie van de feedback en worden niet beïnvloed door verschillende testomstandigheden. Zo is de huidige studie onderzocht of een andere interpretatie van eenzelfde feedback invloed op de duur van een aanhoudende submaximale samentrekking en bovendien heeft een invloed op de activatie van remmende activiteit van de primaire motor cortex.

Protocol

De hier beschreven protocol volgen de richtlijnen van de ethische commissie van de Universiteit van Freiburg en was in overeenstemming met de verklaring van Helsinki (1964). 1. Ethische Goedkeuring – Subject Instructie Vóór het eigenlijke experiment instrueren alle vakken van het doel van het onderzoek en potentiële risicofactoren. Bij toepassing transcraniële magnetische stimulatie (TMS), zijn er enkele medische risico's waaronder een voorgeschiedenis van epileptische aan…

Representative Results

Interpretatie van feedback In de hier beschreven procedure werden de proefpersonen geïnstrueerd op een manier die zij geloofden in de helft van hun beproevingen positie feedback te hebben ontvangen en in de andere helft van de proeven om force feedback hebben ontvangen. In feite, werden ze misleid in de helft van hun onderzoeken als ze de PF-groep altijd positie feedback en de FF-groep altijd kreeg force feedback ont…

Discussion

Deze studie onderzocht of de interpretatie van toegevoegde feedback beïnvloedt de tijd om vermoeidheid van een aanhoudende submaximale samentrekking en de neurale verwerking van de primaire motor cortex. De resultaten tonen aan dat zodra de deelnemers uitgelegd de feedback plaatsbepalers (vergeleken met force feedback), de tijd tot vermoeidheid was significant korter en de remmende activiteit van de motorische cortex (gemeten als de hoeveelheid EMG suppressie veroorzaakt door subTMS) wordt groter. Als de taak niet vera…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

The authors have no acknowledgements.

Materials

torquemeter LCB 130, ME-Mebsysteme, Neuendorf, Germany Part of robotic device built for force and position recordings
potentiometer type 120574, Megatron, Putzbrunn, Germany Part of robotic device built for force and position recordings
EMG electrodes Blue sensor P, Ambu, Bad Nauheim, Germany
TMS coil Magstim
TMS machine Magstim Company Ltd., Whitland, UK
Recording software Labview-Based custom written software

References

  1. Rothwell, J. C., Traub, M. M., Day, B. L., Obeso, J. A., Thomas, P. K., Marsden, C. D. Manual motor performance in a deafferented man. Brain a journal of neurology. 105, 515-542 (1982).
  2. Rosenkranz, K., Rothwell, J. C. Modulation of proprioceptive integration in the motor cortex shapes human motor learning. The J Neurosci. 32 (26), 9000-9006 (2012).
  3. Choi, J. T., Lundbye-Jensen, J., Leukel, C., Nielsen, J. B. Cutaneous mechanisms of isometric ankle force control. Ex Brain Res. 228 (3), 377-384 (2013).
  4. Peterka, R. J., Loughlin, P. J. Dynamic regulation of sensorimotor integration in human postural control. J Neurophys. 91 (1), 410-423 (2004).
  5. Schmidt, R. A., Lee, T. D. . Motor Control and Learning: A Behavioral Emphasis. , (2011).
  6. Lauber, B., Keller, M. Improving motor performance: Selected aspects of augmented feedback in exercise and health. Eur J Sport Sci. 14 (1), 36-42 (2014).
  7. Antfolk, C., D’Alonzo, M., Rosén, B., Lundborg, G., Sebelius, F., Cipriani, C. Sensory feedback in upper limb prosthetics. Exp rev med dev. 10 (1), 45-54 (2013).
  8. Lundborg, G., Rosén, B. Sensory substitution in prosthetics. Hand clinics. 17 (3), 481-488 (2001).
  9. Maluf, K. S., Shinohara, A. M., Stephenson, J. L., Enoka, Muscle activation and time to task failure differ with load type and contraction intensity for a human hand muscle. Ex Brain Res. 167 (2), 165-177 (2005).
  10. Mottram, C. J., Jakobi, J. M., Semmler, J. G., Enoka, R. M. Motor-Unit Activity Differs With Load Type During a Fatiguing Contraction. J Neurophys. 93 (3), 1381-1392 (2005).
  11. Baudry, S., Maerz, A. H., Enoka, R. M. Presynaptic Modulation of Ia Afferents in Young and Old Adults When Performing Force and Position Control. J Neurophys. 103 (2), 623-631 (2010).
  12. Klass, M., Lévénez, M., Enoka, R. M., Duchateau, J., Le, M. Spinal Mechanisms Contribute to Differences in the Time to Failure of Submaximal Fatiguing Contractions Performed With Different Loads. J Neurophys. 99, 1096-1104 (2008).
  13. Enoka, R. M., Baudry, S., Rudroff, T., Farina, D., Klass, M., Duchateau, J. Unraveling the neurophysiology of muscle fatigue. J Electromyogr Kinesiol. 21 (2), 208-219 (2011).
  14. Di Lazzaro, V., Oliviero, D. R. A., Ferrara, P. P. L., Mazzone, A. I. P., Rothwell, P. T. J. C. Magnetic transcranial stimulation at intensities below active motor threshold activates intracortical inhibitory circuits. Ex Brain Res. 119 (2), 265-268 (1998).
  15. Nielsen, J. B., Petersen, N. Evidence favouring different descending pathways to soleus motoneurones activated by magnetic brain stimulation in man. J Physiol. 486 (3), 779-788 (1995).
  16. Ugawa, Y., Terao, Y., Hanajima, R., Sakai, K., Kanazawa, I. Facilitatory effect of tonic voluntary contraction on responses to motor cortex stimulation. Electroen Clin Neuro. 97 (6), 451-454 (1995).
  17. Morita, H., Olivier, E., Baumgarten, J., Petersen, N. C., Institut, P., Kiel, &. #. 2. 0. 0. ;. Differential changes in corticospinal and Ia input to tibialis anterior and soleus motor neurones during voluntary contraction in man. Acta Physiol Scand. 70 (1), 65-76 (2000).
  18. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The J Physiol. 471, 501-519 (1993).
  19. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Cortico-spinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. J Physiol. 19, 4115-4128 (2014).
  20. Lauber, B., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Time to Task Failure and Motor Cortical Activity Depend on the Type of Feedback in Visuomotor Tasks. PLoS ONE. 7 (3), 32433 (2012).
  21. Lauber, B., Keller, M., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Specific interpretation of augmented feedback changes motor performance and cortical processing. Ex Brain Res. 227 (1), 31-41 (2013).
  22. Lauber, B., Lundbye-Jensen, J., Keller, M., Gollhofer, A., Taube, W., Leukel, C. Cross-limb interference during motor learning. PLoS ONE. , 81038 (2013).
  23. Rudroff, T., Jordan, K., Enoka, J. A., Matthews, S. D. Discharge of biceps brachii motor units is modulated by load compliance and forearm posture. Ex Brain Res. 202 (1), 111-120 (2010).
  24. Seifert, T., Petersen, N. C. Changes in presumed motor cortical activity during fatiguing muscle contraction in humans. Acta Physiol. 199, 317-325 (2010).
  25. Sidhu, S. K., Lauber, B., Cresswell, A. G., Carroll, T. Sustained cycling exercise increases intracortical inhibition. Med Sci Spo Exerc. 45 (4), 654-662 (2013).
  26. Zuur, A. T., et al. Contribution of afferent feedback and descending drive to human hopping. J Physiol. 5, 799-807 (2010).
  27. Petersen, N. C., et al. Suppression of EMG activity by transcranial magnetic stimulation in human subjects during walking. J Physiol. 537, 651-656 (2001).
  28. Molier, B. I., Van Asseldonk, E. H. F., Hermens, H. J., Jannink, M. J. A. Nature, timing, frequency and type of augmented feedback; does it influence motor relearning of the hemiparetic arm after stroke? A systematic review. Disabil Rehabil. 32 (22), 1799-1809 (2010).
  29. Moran, K. A., Murphy, C., Marshall, B. The need and benefit of augmented feedback on service speed in tennis. Med Sci Sports Exerc. 44 (4), 754-760 (2012).
  30. Keller, M., Lauber, B., Gehring, D., Leukel, C., Taube, W. Jump performance and augmented feedback Immediate benefits and long-term training effects. Hum Mov Sci. 36, 177-189 (2014).
  31. Davey, N. J., Romaiguere, P., Maskill, D. W., Ellaway, P. H. Suppression of voluntary motor activity revealed using transcranial magnetic stimulation of the motor cortex in man. J Physiol. 477 (2), 223-235 (1994).
  32. Leukel, C., Lundbye-jensen, J., Gruber, M., Zuur, A. T., Gollhofer, A., Taube, W. Short-term pressure induced suppression of the short-latency response: a new methodology for investigating stretch reflexes. J Appl Phys. 107 (4), 1051-1058 (2010).
  33. Butler, J. E., Larsen, T. S., Gandevia, S. C., Petersen, N. C. The nature of corticospinal paths driving human motoneurons during voluntary contractions. J Physiol. 584 (2), 651-659 (2007).
  34. Bentley, D. J., Smith, P. A., Davie, A. J., Zhou, S. Muscle activation of the knee extensors following high intensity endurance exercise in cyclists. Eur J Appl Physiol. 81 (4), 297-302 (2000).
  35. Sidhu, S. K., Cresswell, A. G., Carroll, T. Motor cortex excitability does not increase during sustained cycling exercise to volitional exhaustion. J Appl Physiol. 113 (3), 401-409 (2012).
  36. Milner, T. E., Hinder, M. R. Position information but not force information is used in adapting to changes in environmental dynamics. J Neurophys. 96 (2), 526-534 (2006).
  37. Rudroff, T., Justice, J. N., Matthews, S., Zuo, R., Enoka, R. M. Muscle activity differs with load compliance during fatiguing contractions with the knee extensor muscles. Ex Brain Res. 203 (2), 307-316 (2010).
  38. Rudroff, T., Justice, J. N., Holmes, M. R., Matthews, S. D., Enoka, R. M. Muscle activity and time to task failure differ with load compliance and target force for elbow flexor muscles. J Appl Physiol. 110 (1), 125-136 (2013).
  39. Griffith, E. E., Yoon, T., Hunter, S. K. Age and Load Compliance Alter Time to Task Failure for a Submaximal Fatiguing Contraction with the Lower Leg. J Appl Physiol. 108 (6), 1510-1519 (2010).
  40. Maluf, K. S., et al. Task failure during fatiguing contractions performed by humans Task failure during fatiguing contractions performed by humans. J Appl Physiol. 99 (2), 389-396 (2011).
  41. Porter, R., Lemon, R. N. . Corticospinal Function and Voluntary Movement. , (1993).
  42. Scott, S. H. The role of primary motor cortex in goal-directed movements: insights from neurophysiological studies on non-human primates. Cur Neurobio. 13 (6), 671-677 (2003).
  43. Evarts, E. V., Tanji, J. Reflex and intended responses in motor cortex pyramidal tract neurons of monkey. J Neurophys. 39 (5), 1069-1080 (1976).
  44. Cheney, P. D., Fetz, E. E. Corticomotoneuronal cells contribute to long-latency stretch reflexes in the rhesus monkey. J Physiol. 349, 249-272 (1984).
  45. Kobayashi, M., Ng, J., Théoret, H., Pascual-Leone, A. Modulation of intracortical neuronal circuits in human hand motor area by digit stimulation. Ex Brain Res. 149 (1), 1-8 (2003).

Play Video

Cite This Article
Lauber, B., Keller, M., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Force and Position Control in Humans – The Role of Augmented Feedback. J. Vis. Exp. (112), e53291, doi:10.3791/53291 (2016).

View Video