Summary

Nuevo marco para comprender la coherencia entre cerebros en estudios de hiperexploración de espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS)

Published: October 06, 2023
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Summary

La coherencia de la transformada wavelet (WTC) es una metodología común para evaluar el acoplamiento entre señales que se utiliza en los estudios de hiperbarrido de espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS). En este trabajo se presenta una caja de herramientas para evaluar la direccionalidad de la interacción de la señal.

Abstract

A pesar del creciente número de estudios de hiperbarrido de espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS), la evaluación del acoplamiento entre dos señales neuronales mediante la coherencia de la transformada wavelet (WTC) parece ignorar la direccionalidad de la interacción. En la actualidad, el campo carece de un marco que permita a los investigadores determinar si un valor de coherencia alto obtenido mediante una función WTC refleja la sincronización en fase (es decir, la activación neuronal se observa en ambos miembros de la díada al mismo tiempo), la sincronización retrasada (es decir, la activación neuronal se observa en un miembro de la díada antes que en el otro miembro), o sincronización antifase (es decir, la activación neuronal aumenta en un miembro de la díada y disminuye en el otro). Para abordar esta necesidad, en este trabajo se propone un enfoque complementario y más sensible para analizar la coherencia de fase de dos señales neuronales. La caja de herramientas permite a los investigadores estimar la direccionalidad del acoplamiento clasificando los valores de ángulo de fase obtenidos utilizando el WTC tradicional en sincronización en fase, sincronización retardada y sincronización antifase. La caja de herramientas también permite a los investigadores evaluar cómo se desarrolla y cambia la dinámica de las interacciones a lo largo de la tarea. El uso de este novedoso enfoque del WTC y la caja de herramientas avanzará en nuestra comprensión de las interacciones sociales complejas a través de sus usos en los estudios de hiperescaneo fNIRS.

Introduction

En los últimos años, se ha producido un cambio en los tipos de estudios realizados para comprender las bases neuronales del comportamiento social 1,2. Tradicionalmente, los estudios en neurociencia social se han centrado en la activación neuronal en un cerebro aislado durante una tarea socialmente relevante. Sin embargo, los avances en la tecnología de neuroimagen ahora permiten examinar la activación neuronal en los cerebros de uno o más individuos durante la interacción social, tal como ocurreen entornos de la “vida real”. En entornos de la “vida real”, los individuos pueden moverse libremente, y es probable que los patrones de activación cerebral cambien a medida que se intercambia información y los socios sociales reciben retroalimentaciónentre sí.

El hiperescaneo es un método que evalúa este intercambio bidireccional de información midiendo la actividad cerebral de dos o más individuos simultáneamente5. Un cuerpo de investigación emergente ha utilizado la espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS), una técnica de neuroimagen no invasiva que, en comparación con otras técnicas de neuroimagen, es menos susceptible a los artefactos demovimiento. El hiperescaneo a través de fNIRS permite la evaluación de la sincronización intercerebral (SII) en entornos de la vida real mientras los socios interactivos se mueven libre y naturalmente. Esto es particularmente relevante para el trabajo con bebés y niños pequeños, que tienden a ser bastante activos. Se ha informado que el SII refleja el entendimiento mutuo entre los socios interactivos, lo que sirve como base para la interacción social y la comunicación efectivas y media la intencionalidad compartida 1,7,8.

Se utilizan varios métodos para evaluar el SII de dos cerebros. Dichos métodos incluyen correlaciones de series temporales, como la correlación cruzada y el coeficiente de correlación de Pearson 9,10 (véase la revisión de Scholkmann et al.10). Otros métodos implican la evaluación de la fuerza del acoplamiento en el dominio de la frecuencia. Estos métodos incluyen el valor de bloqueo de fase (PLV) y la coherencia de fase (véase una revisión de Czeszumski et al.11). Uno de los métodos más comunes en los estudios fNIRS utiliza la coherencia de la transformada wavelet (WTC), una medida de la correlación cruzada de dos series temporales en función de la frecuencia y el tiempo10.

WTC utiliza análisis correlacionales para calcular la coherencia y el desfase entre dos series temporales en el dominio tiempo-frecuencia. Los estudios de hiperexploración de FNIRS han utilizado el WTC para estimar el SII en muchos dominios del funcionamiento, incluyendo la monitorización de la acción 12, el comportamiento cooperativo y competitivo 5,13,14,15, la imitación 16, la resolución de problemas madre-hijo 17 y el comportamiento de enseñanza-aprendizaje 18,19,20,21. Normalmente, en los estudios de hiperexploración, la coherencia entre cerebros, medida por el WTC, durante una tarea experimental se compara con la coherencia entre cerebros durante una tarea de control. Estos hallazgos generalmente se presentan con un “gráfico caliente” del WTC, que muestra la coherencia entre los dos cerebros en cada punto de tiempo y frecuencia (ver Figura 1).

Como sugieren Czesumaski et al.11, el WTC se ha convertido en el enfoque analítico estándar para analizar el hiperescaneo fNIRS. El análisis WTC es un método flexible e “independiente de las herramientas” para la visualización e interpretación de datos22. El mapa de calor del coeficiente de coherencia, que proporciona una forma narrativa de análisis que permite identificar fácilmente los períodos de comportamiento sincrónico o asincrónico, así como la intensidad de la actividad cerebral durante la realización de una tarea, es la principal ventaja del WTC y lo convierte en una herramienta sólida para la investigación aplicada22. WTC tiene una ventaja sobre las técnicas de correlación. Las correlaciones son sensibles a la forma de la función de respuesta hemodinámica (HRF), que se cree que difiere entre individuos (particularmente en términos de edad) y entre diferentes áreas cerebrales. Por el contrario, el WTC no se ve afectado por los cambios interregionales en el (HRF)23. Los investigadores han utilizado el enfoque de ondículas para estudiar las series temporales de resonancia magnética funcional. Zhang et al.24 compararon las métricas de conectividad funcional comúnmente utilizadas, incluyendo la correlación de Pearson, la correlación parcial, la información mutua y la transformación de coherencia wavelet (WTC). Llevaron a cabo experimentos de clasificación utilizando patrones de conectividad funcional a gran escala derivados de datos de resonancia magnética funcional en estado de reposo y datos de resonancia magnética funcional de estímulo natural de visualización de videos. Sus hallazgos indicaron que WTC se desempeñó mejor en clasificación (especificidad, sensibilidad y precisión), lo que implica que WTC es una métrica de conectividad funcional preferible para estudiar redes cerebrales funcionales, al menos en aplicaciones de clasificación24.

Figure 1
Figura 1: Coherencia de la transformada wavelet (WTC). WTC muestra la coherencia y el ángulo de fase entre dos series temporales en función del tiempo (eje x) y la frecuencia (eje y). El aumento de la coherencia se representa mediante el color rojo en el gráfico, y las flechas pequeñas en el gráfico muestran el ángulo de fase de las dos series temporales. La flecha que apunta hacia la derecha representa la sincronización en fase; las flechas que apuntan hacia abajo y hacia arriba representan una sincronización retrasada; y la flecha que apunta hacia la izquierda representa la sincronización antifase30. Esta figura fue adaptada de Pan et al.19. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Recientemente, Hamilton25 articuló varias limitaciones para la interpretación de los datos de coherencia entre cerebros en estudios de hiperescaneo fNIRS. Una de las principales preocupaciones de Hamilton era que las medidas de coherencia (por ejemplo, WTC) solo informan de los efectos como simétricos (es decir, dos cerebros están correlacionados, mostrando el mismo patrón de cambio). Sin embargo, muchas interacciones sociales son asimétricas (por ejemplo, el flujo de información entre un hablante y un oyente) en el sentido de que dos participantes pueden desempeñar diferentes roles, y no está claro que el WTC pueda capturar esta información. Aquí, esta preocupación se aborda mediante un nuevo marco que permite una interpretación directa de la potencia de ondículas cruzadas mediante el uso de la fase de ondículas cruzadas para detectar la direccionalidad. Este marco también permitirá examinar cómo se desarrolla y cambia la dinámica de las interacciones a lo largo de una tarea.

Mientras que los métodos WTC y de correlación evalúan la conectividad funcional, otros métodos evalúan la conectividad efectiva, intentando extraer las influencias causales de un elemento neuronal sobre otro. La entropía de transferencia es una medida del campo de la teoría de la información que describe la transferencia entre procesos dependientes conjuntamente26. Otro método relacionado es el análisis de causalidad de Granger (ACG), que se ha descrito como equivalente a la entropía de transferencia26.

En la bibliografía existente sobre los estudios de hiperexploración de fNIRS, el análisis de causalidad de Granger (ACG) se ha utilizado ampliamente para estimar la direccionalidad de acoplamiento entre los datos de series temporales de fNIRS obtenidos durante una variedad de tareas diferentes, como la cooperación5, la enseñanza19 y la imitación16. GCA emplea modelos vectoriales autorregresivos para evaluar la direccionalidad del acoplamiento entre series temporales en datos cerebrales. La causalidad de Granger se basa en la predicción y la precedencia: “se dice que una variable X causa ‘G’ la variable Y si el pasado de X contiene la información que ayuda a predecir el futuro de Y por encima de la información ya existente en el pasado de Y27. En consecuencia, la causalidad G se analiza en dos direcciones: 1) del sujeto A al sujeto B y 2) del sujeto B al sujeto A.

Si bien el análisis de GCA sirve como un análisis complementario destinado a determinar si un valor de coherencia alto obtenido utilizando una función WTC refleja SII o sincronización retardada (una señal que lleva a la otra), no permite determinar si se ha producido una sincronización antifase. En los estudios de neuroimagen tradicionales, en los que solo se escanea a un participante (es decir, el enfoque de “cerebro único”), un patrón antifase significa que la actividad en una región del cerebro aumenta mientras que la actividad en la otra región del cerebrodisminuye. En la literatura de hiperexploración, la presencia de sincronización antifase puede sugerir que la activación neuronal aumenta en un sujeto y, al mismo tiempo, la activación neuronal disminuye en el otro sujeto. Por lo tanto, es necesario proporcionar un modelo integral que pueda detectar la direccionalidad. Más específicamente, este modelo será capaz de detectar la sincronización antifase (en la que la dirección de la actividad en un individuo es opuesta a la de su compañero) además de la sincronización en fase y la sincronización retrasada.

En un intento por abordar la preocupación de que el WTC muestra solo efectos simétricos, donde ambos cerebros muestran el mismo patrón de cambio25, se presenta un nuevo enfoque para identificar el tipo de interacción mediante el examen de la fase de sincronización (es decir, en fase, retrasada o antifase) (ver Figura 2). Con este fin, se desarrolló una caja de herramientas que utiliza el método WTC para clasificar los diferentes tipos de interacciones. Los tipos de interacciones se clasifican mediante el uso de datos de fase relativos del análisis de transformada de ondículas cruzadas.

Figure 2
Figura 2: Ilustración de las diferentes relaciones de fase de las ondas sinusoidales simples. (A) Cuando las dos señales, la Señal 1 (línea azul s) y la Señal 2 (línea naranjas), alcanzan sus respectivos valores máximos, mínimos y cero en el mismo punto de tiempo, se dice que muestran sincronización en fase32. (B) Cuando una señal alcanza su valor máximo y la otra señal alcanza un valor cero en el mismo punto de tiempo, se dice que muestran una sincronización retrasada (una está liderando 90°)32,33,34. (C) Cuando dos series de tiempo se desplazan en direcciones opuestas, lo que significa que una señal alcanza el valor máximo y la otra alcanza el valor mínimo en el mismo punto de tiempo, esto se denomina sincronización antifase28. (D-P) En todas las demás relaciones de fase entre dos series temporales, una señal precede a la otra. En todas las fases positivas, la señal 2 es la señal principal 1 (por ejemplo, los paneles E, F, M y N), mientras que en todas las fases negativas, la señal 1 es la señal principal 2 (por ejemplo, los paneles D, G, H, O y P). En particular, cuando el valor absoluto de la fase es mayor, se vuelve más distintivo qué serie de tiempo está liderando a la otra (por ejemplo, el liderazgo es más distintivo en el panel J que en el panel I, y en el panel K, el liderazgo es más distintivo que en el panel L). Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Protocol

El estudio se llevó a cabo en la Universidad Atlántica de Florida (FAU) y fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional (IRB) de la FAU. 1. Uso del software Homer3 (Tabla de materiales) para realizar el preprocesamiento de los datos de hiperescaneo fNIRS NOTA: Homer3 es una aplicación de MATLAB que analiza datos de fNIRS para obtener estimaciones y mapas de activación cerebral29. Homer3 se puede descargar e instalar …

Representative Results

En esta sección se muestran los tipos de análisis que se pueden llevar a cabo con la caja de herramientas (que se puede descargar en https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ o https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase.). Para estos análisis, se utilizaron los datos de fNIRS recopilados con una pequeña muestra de díadas de padres y bebés. Se probaron seis pares de díadas madre-bebé utilizando una tarea conductual validada, la tarea de juego libre31, que es lo más parecido pos…

Discussion

Uno de los métodos más comunes utilizados en los estudios fNIRS es la coherencia de la transformada wavelet (WTC), que es una medida de la correlación cruzada de dos series temporales en función de la frecuencia y el tiempo10. WTC calcula la coherencia y el desfase entre dos series temporales mediante análisis correlacionales (Archivo Suplementario 1). Los estudios de hiperexploración de FNIRS han utilizado el WTC para estimar el SII en muchos dominios del funcionamiento, in…

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Nos gustaría agradecer el apoyo brindado por la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (No. 62207025), el Proyecto de Investigación en Humanidades y Ciencias Sociales del Ministerio de Educación de China (No. 22YJC190017) y los Fondos de Investigación Fundamental para las Universidades Centrales a Yafeng Pan.

Materials

NIRScout   NIRx Medical Technologies, LLC n.a. 8 sources, 8 detectors
MATLAB The Mathworks, Inc. Matlab 2022a In this protocol, several toolboxes and buit in MATLAB functions were used: HOMER3 toolbox was used to convert Intensity to OD, to remove motion artifacts through its function hmrMotionCorrectWavelet with default parameters and to convert OD to Conc. Wavelet Toolbox was used to compute WTC.

Referências

  1. Gvirts, H. Z., Perlmutter, R. What guides us to neurally and behaviorally align with anyone specific? A neurobiological model based on fNIRS hyperscanning studies. The Neuroscientist. 26 (2), 108-116 (2019).
  2. Balconi, M., Fronda, G., Vanutelli, M. E. Donate or receive? Social hyperscanning application with fNIRS. Current Psychology. 38 (4), 991-1002 (2019).
  3. Redcay, E., Schilbach, L. Using second-person neuroscience to elucidate the mechanisms of social interaction. Nature Reviews Neuroscience. 20 (8), 495-505 (2019).
  4. Shamay-Tsoory, S. G., Mendelsohn, A. Real-life neuroscience: An ecological approach to brain and behavior research. Perspectives on Psychological Science. 14 (5), 841-859 (2019).
  5. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  6. Quaresima, V., Ferrari, M. Functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) for assessing cerebral cortex function during human behavior in natural/social situations: A concise review. Organizational Research Methods. 22 (1), 46-68 (2016).
  7. Fishburn, F. A., et al. Putting our heads together: interpersonal neural synchronization as a biological mechanism for shared intentionality. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (8), 841-849 (2018).
  8. Hasson, U., Ghazanfar, A. A., Galantucci, B., Garrod, S., Keysers, C. Brain-to-brain coupling: A mechanism for creating and sharing a social world. Trends in Cognitive Sciences. 16 (2), 114-121 (2012).
  9. Chang, C., Glover, G. H. Time-frequency dynamics of resting-state brain connectivity measured with fMRI. NeuroImage. 50 (1), 81-98 (2010).
  10. Scholkmann, F., Holper, L., Wolf, U., Wolf, M. A new methodical approach in neuroscience: Assessing inter-personal brain coupling using functional near-infrared imaging (fNIRI) hyperscanning. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 813 (2013).
  11. Czeszumski, A., et al. Hyperscanning: A valid method to study neural inter-brain underpinnings of social interaction. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 39 (2020).
  12. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: A two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  13. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: A hyperscanning study using fNIRS. Procedia – Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  14. Wang, C., Zhang, T., Shan, Z., Liu, J., Yuan, D., Li, X. Dynamic interpersonal neural synchronization underlying pain-induced cooperation in females. Human Brain Mapping. 40 (11), 3222-3232 (2019).
  15. Cheng, X., Li, X., Hu, Y. Synchronous brain activity during cooperative exchange depends on gender of partner: A fNIRS-based hyperscanning study. Human Brain Mapping. 36 (6), 2039-2048 (2015).
  16. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63 (1), 212-222 (2012).
  17. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  18. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  19. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  20. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  21. Liu, J., et al. Interplay between prior knowledge and communication mode on teaching effectiveness: Interpersonal neural synchronization as a neural marker. NeuroImage. 193, 93-102 (2019).
  22. Léné, P., et al. Wavelet transform coherence: An innovative method to investigate social interaction in NeuroIS. Lecture Notes in Information Systems and Organisation. 32, 147-154 (2020).
  23. Nguyen, T., Hoehl, S., Vrtička, P. A guide to parent-child fNIRS hyperscanning data processing and analysis. Sensors. 21 (12), 4075 (2021).
  24. Zhang, Y., Han, J., Hu, X., Guo, L., Liu, T. Data-driven evaluation of functional connectivity metrics. Proceedings – International Symposium on Biomedical Imaging. , 532-535 (2013).
  25. Hamilton, A. F. d. e. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  26. Barnett, L., Barrett, A. B., Granger Seth, A. K. causality and transfer entropy are equivalent for Gaussian variables. Physical Review Letters. 103 (23), 2-5 (2009).
  27. Barnett, L., Seth, A. K. The MVGC multivariate Granger causality toolbox: A new approach to Granger-causal inference. Journal of Neuroscience Methods. 223, 50-68 (2014).
  28. Li, D., Zhou, C. Organization of anti-phase synchronization pattern in neural networks: What are the key factors. Frontiers in Systems Neuroscience. 5, 100 (2011).
  29. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), D280-D298 (2009).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11 (5-6), 561-566 (2004).
  31. Feldman, R. Parent-infant synchrony. Current Directions in Psychological Science. 16 (6), 340-345 (2007).
  32. Fell, J., Axmacher, N. The role of phase synchronization in memory processes. Nature Reviews Neuroscience. 12 (2), 105-118 (2011).
  33. Olcay, B. O., Karaçalı, B. Evaluation of synchronization measures for capturing the lagged synchronization between EEG channels: A cognitive task recognition approach. Computers in Biology and Medicine. 114, 103441 (2019).
  34. Stam, C. J. Nonlinear dynamical analysis of EEG and MEG: Review of an emerging field. Clinical Neurophysiology. 116 (10), 2266-2301 (2005).
  35. Mallat, S. . A Wavelet Tour of Signal Processing. , (2009).
  36. Kleinbub, J. R., Ramseyer, F. T. . rMEA: An R package to assess nonverbal synchronization in motion energy analysis time-series. 31 (6), 817-830 (2020).
  37. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Zhu, Y., Hu, Y. Dual brain stimulation enhances interpersonal learning through spontaneous movement synchrony. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 210-221 (2021).
  38. Ramseyer, F., Tschacher, W. Nonverbal synchrony in psychotherapy: Coordinated body movement reflects relationship quality and outcome. Journal of Consulting and Clinical Psychology. 79 (3), 284-295 (2011).
  39. Zhang, X., Noah, J. A., Dravida, S., Hirsch, J. Optimization of wavelet coherence analysis as a measure of neural synchrony during hyperscanning using functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 7 (1), 015010 (2020).
  40. Walton, A. E., Richardson, M. J., Langland-Hassan, P., Chemero, A. Improvisation and the self-organization of multiple musical bodies. Frontiers in Psychology. 6, 313 (2015).
  41. Varlet, M., Marin, L., Lagarde, J., Bardy, B. G. Social postural coordination. Journal of Experimental Psychology: Human Perception and Performance. 37 (2), 473-483 (2011).
  42. Hale, J., Ward, J. A., Buccheri, F., Oliver, D., Hamilton, A. F. d. e. C. Are you on my wavelength? Interpersonal coordination in dyadic conversations. Journal of Nonverbal Behavior. 44 (1), 63-83 (2020).
  43. Fujiwara, K., Daibo, I. Evaluating interpersonal synchrony: Wavelet transform toward an unstructured conversation. Frontiers in Psychology. 7, 516 (2016).
  44. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: An exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  45. Dai, R., et al. Holistic cognitive and neural processes: A fNIRS-hyperscanning study on interpersonal sensorimotor synchronization. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (11), 1141-1154 (2018).
  46. Lu, K., Qiao, X., Yun, Q., Hao, N. Educational diversity and group creativity: Evidence from fNIRS hyperscanning. NeuroImage. 243, 118564 (2021).
check_url/pt/65347?article_type=t

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Citar este artigo
Gvirts Provolovski, H. Z., Sharma, M., Gutman, I., Dahan, A., Pan, Y., Stotler, J., Wilcox, T. New Framework for Understanding Cross-Brain Coherence in Functional Near-Infrared Spectroscopy (fNIRS) Hyperscanning Studies. J. Vis. Exp. (200), e65347, doi:10.3791/65347 (2023).

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