Summary

Nova estrutura para entender a coerência entre cérebros em estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS)

Published: October 06, 2023
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Summary

A coerência da transformada wavelet (WTC) é uma metodologia comum para avaliar o acoplamento entre sinais que é usada em estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS). Uma caixa de ferramentas para avaliar a direcionalidade da interação do sinal é apresentada neste trabalho.

Abstract

Apesar do crescente corpo de estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS), a avaliação do acoplamento entre dois sinais neurais usando a coerência da transformada wavelet (WTC) parece ignorar a direcionalidade da interação. O campo está atualmente carecendo de uma estrutura que permita aos pesquisadores determinar se um alto valor de coerência obtido usando uma função WTC reflete sincronização em fase (ou seja, a ativação neural é vista em ambos os membros da díade ao mesmo tempo), sincronização defasada (ou seja, a ativação neural é vista em um membro da díade antes do outro membro), ou sincronização antifase (ou seja, a ativação neural é aumentada em um membro da díade e diminuída no outro). Para atender a essa necessidade, uma abordagem complementar e mais sensível para analisar a coerência de fase de dois sinais neurais é proposta neste trabalho. A caixa de ferramentas permite que os investigadores estimem a direcionalidade do acoplamento classificando os valores de ângulo de fase obtidos usando o WTC tradicional em sincronização em fase, sincronização defasada e sincronização antifase. A caixa de ferramentas também permite que os pesquisadores avaliem como a dinâmica das interações se desenvolve e muda ao longo da tarefa. O uso dessa nova abordagem do WTC e da caixa de ferramentas avançará nossa compreensão de interações sociais complexas por meio de seus usos em estudos de hipervarredura fNIRS.

Introduction

Nos últimos anos, houve uma mudança nos tipos de estudos realizados para compreender as bases neurais do comportamento social 1,2. Tradicionalmente, os estudos em neurociência social têm se concentrado na ativação neural em um cérebro isolado durante uma tarefa socialmente relevante. No entanto, os avanços na tecnologia de neuroimagem agora permitem o exame da ativação neural no cérebro de um ou mais indivíduos durante a interação social, como ocorre em ambientes da “vida real”3. Em ambientes da “vida real”, os indivíduos são capazes de se mover livremente, e os padrões de ativação cerebral provavelmente mudarão à medida que as informações são trocadas e os parceiros sociais recebem feedback uns dos outros4.

O hiperescaneamento é um método que avalia essa troca bidirecional de informações medindo a atividade cerebral de dois ou mais indivíduos simultaneamente5. Um corpo emergente de pesquisa tem utilizado a espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS), uma técnica de neuroimagem não invasiva que, em comparação com outras técnicas de neuroimagem, é menos suscetível a artefatos de movimento6. O hiperescaneamento via fNIRS permite a avaliação da sincronização intercerebral (IBS) em ambientes da vida real, enquanto os parceiros interativos se movem livre e naturalmente. Isso é particularmente relevante para o trabalho com bebês e crianças pequenas, que tendem a ser bastante ativos. Tem sido relatado que a SII reflete o entendimento mútuo entre parceiros interativos, que serve como base para a interação social e comunicação eficazes e medeia a intencionalidade compartilhada 1,7,8.

Vários métodos são usados para avaliar a SII de dois cérebros. Tais métodos incluem correlações de séries temporais, como correlação cruzadae coeficiente de correlação de Pearson9,10 (ver revisão de Scholkmann et al.10). Outros métodos envolvem a avaliação da força do acoplamento no domínio da frequência. Tais métodos incluem o valor de bloqueio de fase (PLV) e a coerência de fase (ver revisão de Czeszumski et al.11). Um dos métodos mais comuns em estudos com fNIRS utiliza a coerência com transformada wavelet (WTC) – uma medida da correlação cruzada de duas séries temporais em função da frequência e do tempo10.

O WTC utiliza análises correlacionais para calcular a coerência e a defasagem de fase entre duas séries temporais no domínio da frequência temporal. Estudos de hipervarredura FNIRS têm utilizado o WTC para estimar a SII em vários domínios do funcionamento, incluindo monitoramento de ação 12, comportamento cooperativo e competitivo 5,13,14,15, imitação 16, resolução de problemas mãe-bebê 17 e comportamento de ensino-aprendizagem 18,19,20,21 . Normalmente, em estudos de hipervarredura, a coerência entre cérebros, medida pelo WTC, durante uma tarefa experimental é comparada à coerência entre cérebros durante uma tarefa de controle. Esses achados são geralmente apresentados com um “gráfico quente” do WTC, que mostra a coerência entre os dois cérebros em cada ponto de tempo e frequência (ver Figura 1).

Como sugerido por Czesumaski et al.11, o WTC tornou-se a abordagem analítica padrão para analisar o hiperescaneamento fNIRS. A análise WTC é um método flexível e “agnóstico de ferramentas” para visualização e interpretação de dados22. O heatmap do coeficiente de coerência, que fornece uma forma narrativa de análise que permite a fácil identificação de períodos de comportamento sincrônico ou assíncrono, bem como a intensidade da atividade cerebral durante a realização de uma tarefa, é a principal vantagem do WTC e o torna uma forte ferramenta para pesquisa aplicada22. O WTC tem uma vantagem sobre as técnicas de correlação. As correlações são sensíveis à forma da função de resposta hemodinâmica (FCR), que se acredita diferir entre indivíduos (particularmente em termos de idade) e entre diferentes áreas cerebrais. Em contraste, o WTC não é afetado por mudanças inter-regionais na (HRF)23. Os pesquisadores usaram a abordagem wavelet para estudar séries temporais de RMf. Zhang et al.24 compararam as métricas de conectividade funcional comumente usadas, incluindo correlação de Pearson, correlação parcial, informação mútua e transformação de coerência wavelet (WTC). Eles realizaram experimentos de classificação usando padrões de conectividade funcional em larga escala derivados de dados de fMRI de estado de repouso e dados de fMRI de estímulo natural de visualização de vídeo. Seus achados indicaram que o WTC apresentou melhor desempenho em classificação (especificidade, sensibilidade e acurácia), implicando que o WTC é uma métrica de conectividade funcional preferível para estudar redes cerebrais funcionais, pelo menos em aplicações de classificação24.

Figure 1
Figura 1: Coerência da transformada wavelet (WTC). O WTC mostra a coerência e o ângulo de fase entre duas séries temporais em função do tempo (eixo x) e da frequência (eixo y). O aumento de coerência é representado pela cor vermelha no gráfico, e as pequenas setas no gráfico mostram o ângulo de fase das duas séries temporais. A seta apontando para a direita representa a sincronização em fase; as setas apontando para baixo e apontando para cima representam sincronização defasada; e a seta apontando para a esquerda representa a sincronização antifase30. Essa figura foi adaptada de Pan et al.19. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Recentemente,Hamilton25 articulou várias limitações para a interpretação de dados de coerência intercerebral em estudos de hipervarredura fNIRS. Uma das principais preocupações de Hamilton era que as medidas de coerência (por exemplo, WTC) só relatam efeitos como simétricos (ou seja, dois cérebros estão correlacionados, mostrando o mesmo padrão de mudança). No entanto, muitas interações sociais são assimétricas (por exemplo, fluxo de informações entre um falante e um ouvinte) em que dois participantes podem desempenhar papéis diferentes, e não está claro se o WTC pode capturar essas informações. Aqui, essa preocupação é abordada por uma nova estrutura que permite uma interpretação direta da potência de wavelets cruzados usando a fase de wavelets cruzados para detectar direcionalidade. Essa estrutura também permitirá examinar como a dinâmica das interações se desenvolve e muda ao longo de uma tarefa.

Enquanto o WTC e os métodos de correlação avaliam a conectividade funcional, outros métodos avaliam a conectividade efetiva, tentando extrair as influências causais de um elemento neural sobre outro. A entropia de transferência é uma medida do campo da teoria da informação que descreve a transferência entre processos conjuntamente dependentes26. Outro método relacionado é a análise de causalidade de Granger (ACG), que tem sido descrita como equivalente à entropia de transferência26.

Na literatura existente de estudos de hipervarredura fNIRS, a análise de causalidade de Granger (GCA) tem sido amplamente utilizada para estimar a direcionalidade de acoplamento entre dados de séries temporais fNIRS obtidos durante uma variedade de tarefas diferentes, como cooperação5, ensino19 e imitação16. A ACG emprega modelos vetoriais autorregressivos para avaliar a direcionalidade do acoplamento entre séries temporais em dados cerebrais. A causalidade de Granger é baseada na predição e precedência: “uma variável X é dita como ‘G-causa’ variável Y se o passado de X contém a informação que ajuda a prever o futuro de Y além da informação já existente no passado de Y27. Nesse sentido, a causalidade G é analisada em duas direções: 1) do sujeito A para o sujeito B e 2) do sujeito B para o sujeito A.

Embora a análise GCA sirva como uma análise complementar destinada a determinar se um alto valor de coerência obtido usando uma função WTC reflete IBS ou sincronização defasada (um sinal liderando o outro), ela não permite determinar se a sincronização anti-fase ocorreu. Em estudos tradicionais de neuroimagem, nos quais apenas um participante é escaneado (ou seja, a abordagem de “cérebro único”), um padrão antifásico significa que a atividade em uma região do cérebro é aumentada enquanto a atividade na outra região do cérebro é diminuída28. Na literatura de hipervarredura, a presença de sincronização antifásica pode sugerir que a ativação neural está aumentada em um indivíduo e, ao mesmo tempo, a ativação neural está diminuída para o outro indivíduo. Portanto, há necessidade de fornecer um modelo abrangente que possa detectar a direcionalidade. Mais especificamente, esse modelo será capaz de detectar sincronização antifase (na qual a direção da atividade em um indivíduo é oposta à de seu parceiro), além de sincronização em fase e sincronização defasada.

Na tentativa de abordar a preocupação de que o WTC mostra apenas efeitos simétricos, onde ambos os cérebros mostram o mesmo padrão de mudança25, uma nova abordagem para identificar o tipo de interação examinando a fase de sincronização (ou seja, em fase, atrasada ou antifase) é apresentada (ver Figura 2). Para tanto, foi desenvolvida uma caixa de ferramentas utilizando o método WTC para classificar os diferentes tipos de interações. Os tipos de interações são classificados usando dados de fase relativa da análise de transformada wavelet cruzada.

Figure 2
Figura 2: Ilustração das diferentes relações de fase das ondas senoidais simples. (A) Quando os dois sinais, Sinal 1 (linha azul s) e Sinal 2 (linha laranjas), atingem seus respectivos valores máximo, mínimo e zero no mesmo ponto de tempo, diz-se que eles estão mostrando sincronização em fase32. (B) Quando um sinal atinge seu valor máximo e o outro sinal atinge valor zero no mesmo ponto de tempo, diz-se que eles estão apresentando sincronização defasada (um está liderando em 90°)32,33,34. (C) Quando duas séries temporais se deslocam em direções opostas, ou seja, um sinal atinge o máximo e o outro atinge o valor mínimo no mesmo ponto de tempo, isso é chamado de sincronização antifásica28. (D-P) Em todas as outras relações de fase entre duas séries temporais, um sinal está liderando o outro. Em todas as fases positivas, o Sinal 2 está liderando o Sinal 1 (por exemplo, painéis E, F, M e N), enquanto em todas as fases negativas, o Sinal 1 está liderando o Sinal 2 (por exemplo, painéis D, G, H, O e P). Notavelmente, quando o valor absoluto da fase é maior, torna-se mais distintivo qual série temporal está liderando a outra (por exemplo, a liderança é mais distintiva no painel J do que no painel I, e no painel K, a liderança é mais distintiva do que no painel L). Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Protocol

O estudo foi conduzido na Florida Atlantic University (FAU) e aprovado pelo Comitê de Revisão Institucional (IRB) da FAU. 1. Utilização do software Homer3 (Tabela de Materiais) para realizar o pré-processamento dos dados de hipervarredura do fNIRS NOTA: Homer3 é um aplicativo MATLAB que analisa dados do fNIRS para obter estimativas e mapas de ativação cerebral29. Homer3 pode ser baixado e instalado a partir do seguinte …

Representative Results

Esta seção demonstra os tipos de análises que podem ser realizadas com a caixa de ferramentas (que pode ser baixada em https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ ou https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase.). Para essas análises, foram utilizados dados da fNIRS coletados com uma pequena amostra de díades lactentes-pais. Seis pares de díades mãe-bebê foram testados por meio de uma tarefa comportamental validada, a tarefa de brincar livre31, que é o mais próximo possível de u…

Discussion

Um dos métodos mais utilizados em estudos com fNIRS é a coerência com transformada wavelet (WTC), que é uma medida da correlação cruzada de duas séries temporais em função da frequência e do tempo10. O WTC calcula a coerência e a defasagem de fase entre duas séries temporais usando análises correlacionais (Arquivo Suplementar 1). Estudos de hipervarredura FNIRS têm utilizado o WTC para estimar a SII em vários domínios do funcionamento, incluindo monitoramento de a?…

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Gostaríamos de agradecer o apoio fornecido pela Fundação Nacional de Ciências Naturais da China (No. 62207025), o Projeto de Pesquisa em Ciências Humanas e Sociais do Ministério da Educação da China (No. 22YJC190017) e os Fundos de Pesquisa Fundamental para as Universidades Centrais para Yafeng Pan.

Materials

NIRScout   NIRx Medical Technologies, LLC n.a. 8 sources, 8 detectors
MATLAB The Mathworks, Inc. Matlab 2022a In this protocol, several toolboxes and buit in MATLAB functions were used: HOMER3 toolbox was used to convert Intensity to OD, to remove motion artifacts through its function hmrMotionCorrectWavelet with default parameters and to convert OD to Conc. Wavelet Toolbox was used to compute WTC.

Referências

  1. Gvirts, H. Z., Perlmutter, R. What guides us to neurally and behaviorally align with anyone specific? A neurobiological model based on fNIRS hyperscanning studies. The Neuroscientist. 26 (2), 108-116 (2019).
  2. Balconi, M., Fronda, G., Vanutelli, M. E. Donate or receive? Social hyperscanning application with fNIRS. Current Psychology. 38 (4), 991-1002 (2019).
  3. Redcay, E., Schilbach, L. Using second-person neuroscience to elucidate the mechanisms of social interaction. Nature Reviews Neuroscience. 20 (8), 495-505 (2019).
  4. Shamay-Tsoory, S. G., Mendelsohn, A. Real-life neuroscience: An ecological approach to brain and behavior research. Perspectives on Psychological Science. 14 (5), 841-859 (2019).
  5. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  6. Quaresima, V., Ferrari, M. Functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) for assessing cerebral cortex function during human behavior in natural/social situations: A concise review. Organizational Research Methods. 22 (1), 46-68 (2016).
  7. Fishburn, F. A., et al. Putting our heads together: interpersonal neural synchronization as a biological mechanism for shared intentionality. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (8), 841-849 (2018).
  8. Hasson, U., Ghazanfar, A. A., Galantucci, B., Garrod, S., Keysers, C. Brain-to-brain coupling: A mechanism for creating and sharing a social world. Trends in Cognitive Sciences. 16 (2), 114-121 (2012).
  9. Chang, C., Glover, G. H. Time-frequency dynamics of resting-state brain connectivity measured with fMRI. NeuroImage. 50 (1), 81-98 (2010).
  10. Scholkmann, F., Holper, L., Wolf, U., Wolf, M. A new methodical approach in neuroscience: Assessing inter-personal brain coupling using functional near-infrared imaging (fNIRI) hyperscanning. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 813 (2013).
  11. Czeszumski, A., et al. Hyperscanning: A valid method to study neural inter-brain underpinnings of social interaction. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 39 (2020).
  12. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: A two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  13. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: A hyperscanning study using fNIRS. Procedia – Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  14. Wang, C., Zhang, T., Shan, Z., Liu, J., Yuan, D., Li, X. Dynamic interpersonal neural synchronization underlying pain-induced cooperation in females. Human Brain Mapping. 40 (11), 3222-3232 (2019).
  15. Cheng, X., Li, X., Hu, Y. Synchronous brain activity during cooperative exchange depends on gender of partner: A fNIRS-based hyperscanning study. Human Brain Mapping. 36 (6), 2039-2048 (2015).
  16. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63 (1), 212-222 (2012).
  17. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  18. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  19. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  20. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  21. Liu, J., et al. Interplay between prior knowledge and communication mode on teaching effectiveness: Interpersonal neural synchronization as a neural marker. NeuroImage. 193, 93-102 (2019).
  22. Léné, P., et al. Wavelet transform coherence: An innovative method to investigate social interaction in NeuroIS. Lecture Notes in Information Systems and Organisation. 32, 147-154 (2020).
  23. Nguyen, T., Hoehl, S., Vrtička, P. A guide to parent-child fNIRS hyperscanning data processing and analysis. Sensors. 21 (12), 4075 (2021).
  24. Zhang, Y., Han, J., Hu, X., Guo, L., Liu, T. Data-driven evaluation of functional connectivity metrics. Proceedings – International Symposium on Biomedical Imaging. , 532-535 (2013).
  25. Hamilton, A. F. d. e. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  26. Barnett, L., Barrett, A. B., Granger Seth, A. K. causality and transfer entropy are equivalent for Gaussian variables. Physical Review Letters. 103 (23), 2-5 (2009).
  27. Barnett, L., Seth, A. K. The MVGC multivariate Granger causality toolbox: A new approach to Granger-causal inference. Journal of Neuroscience Methods. 223, 50-68 (2014).
  28. Li, D., Zhou, C. Organization of anti-phase synchronization pattern in neural networks: What are the key factors. Frontiers in Systems Neuroscience. 5, 100 (2011).
  29. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), D280-D298 (2009).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11 (5-6), 561-566 (2004).
  31. Feldman, R. Parent-infant synchrony. Current Directions in Psychological Science. 16 (6), 340-345 (2007).
  32. Fell, J., Axmacher, N. The role of phase synchronization in memory processes. Nature Reviews Neuroscience. 12 (2), 105-118 (2011).
  33. Olcay, B. O., Karaçalı, B. Evaluation of synchronization measures for capturing the lagged synchronization between EEG channels: A cognitive task recognition approach. Computers in Biology and Medicine. 114, 103441 (2019).
  34. Stam, C. J. Nonlinear dynamical analysis of EEG and MEG: Review of an emerging field. Clinical Neurophysiology. 116 (10), 2266-2301 (2005).
  35. Mallat, S. . A Wavelet Tour of Signal Processing. , (2009).
  36. Kleinbub, J. R., Ramseyer, F. T. . rMEA: An R package to assess nonverbal synchronization in motion energy analysis time-series. 31 (6), 817-830 (2020).
  37. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Zhu, Y., Hu, Y. Dual brain stimulation enhances interpersonal learning through spontaneous movement synchrony. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 210-221 (2021).
  38. Ramseyer, F., Tschacher, W. Nonverbal synchrony in psychotherapy: Coordinated body movement reflects relationship quality and outcome. Journal of Consulting and Clinical Psychology. 79 (3), 284-295 (2011).
  39. Zhang, X., Noah, J. A., Dravida, S., Hirsch, J. Optimization of wavelet coherence analysis as a measure of neural synchrony during hyperscanning using functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 7 (1), 015010 (2020).
  40. Walton, A. E., Richardson, M. J., Langland-Hassan, P., Chemero, A. Improvisation and the self-organization of multiple musical bodies. Frontiers in Psychology. 6, 313 (2015).
  41. Varlet, M., Marin, L., Lagarde, J., Bardy, B. G. Social postural coordination. Journal of Experimental Psychology: Human Perception and Performance. 37 (2), 473-483 (2011).
  42. Hale, J., Ward, J. A., Buccheri, F., Oliver, D., Hamilton, A. F. d. e. C. Are you on my wavelength? Interpersonal coordination in dyadic conversations. Journal of Nonverbal Behavior. 44 (1), 63-83 (2020).
  43. Fujiwara, K., Daibo, I. Evaluating interpersonal synchrony: Wavelet transform toward an unstructured conversation. Frontiers in Psychology. 7, 516 (2016).
  44. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: An exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  45. Dai, R., et al. Holistic cognitive and neural processes: A fNIRS-hyperscanning study on interpersonal sensorimotor synchronization. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (11), 1141-1154 (2018).
  46. Lu, K., Qiao, X., Yun, Q., Hao, N. Educational diversity and group creativity: Evidence from fNIRS hyperscanning. NeuroImage. 243, 118564 (2021).
check_url/pt/65347?article_type=t

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Citar este artigo
Gvirts Provolovski, H. Z., Sharma, M., Gutman, I., Dahan, A., Pan, Y., Stotler, J., Wilcox, T. New Framework for Understanding Cross-Brain Coherence in Functional Near-Infrared Spectroscopy (fNIRS) Hyperscanning Studies. J. Vis. Exp. (200), e65347, doi:10.3791/65347 (2023).

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