Summary

Bilaterala bedömning av Corticospinal vägar av fotled muskler använder navigerat transkraniell magnetisk stimulering

Published: February 19, 2019
doi:

Summary

Protokolls beskriver samtidiga, bilaterala bedömningen av corticomotor svar av tibialis anterior och soleus under vila och tonic frivilliga aktiveringen med hjälp av en enda puls transkraniell magnetisk stimulering och neuronavigation systemet.

Abstract

Distala benmuskler få neurala input från motor kortikala områden via corticospinal tarmkanalen, som är en av de viktigaste motor fallande clearanceväg människor och kan bedömas med transkraniell magnetisk stimulering (TMS). Tanke på rollen för distala benmuskler i upprätt postural och dynamiska uppgifter, såsom promenader, en växande forskningsintresse för bedömning och modulering av de corticospinal trakter i förhållande till funktionen av dessa muskler har vuxit fram under det senaste decenniet. Metodologiska parametrar som används i tidigare arbete har dock varierat i studier att göra tolkningen av resultat från tvärsnittsdata och longitudinella studier mindre robust. Därför kan användning av ett standardiserat TMS specifika för bedömningen av benmusklerna corticomotor respons (CMR) för direkt jämförelse av resultat över studier och kohorter. Syftet med denna uppsats är att presentera ett protokoll som ger dig flexibilitet att samtidigt bedöma den bilaterala CMR av två huvudsakliga fotled antagonistiska muskler, den tibialis anterior och soleus, med enda puls TMS med ett neuronavigation system. Detta protokoll är tillämpligt medan undersökta muskeln är antingen fullt ut avslappats eller isometrically iklätts en definierad andel av maximal isometrisk frivillig kontraktion. Med varje försökspersonens strukturella MRI med neuronavigation systemet säkerställer korrekt och exakt positionering av spolen över benet kortikala framställningarna under bedömning. Inkonsekvensen i CMR härledda åtgärder får beskriver det här protokollet också en standardiserad beräkning av dessa åtgärder med hjälp av automatiska algoritmer. Om detta protokoll inte bedrivs under upprätt postural eller dynamiska uppgifter, kan det användas för att bedöma bilateralt något par av benmusklerna, antingen antagonistiska eller synergistisk, i både neurologiskt intakta och nedsatt ämnen.

Introduction

Tibialis anterior (TA) och soleus (SOL) är fotled antagonistiska muskler belägna i främre och bakre facket av underbenet, respektive. Båda musklerna är uniarticular, medan den huvudsakliga funktionen av TA och SOL är att dorsiflex och plantarflex det talocrural gemensamt, respektive1. Dessutom är TA mer funktionellt för långa muskel utflykter och mindre viktig för produktion av kraft, medan SOL är en antigravity muskel som utformats för att generera hög kraft med liten utflykt av muskel2. Båda musklerna är särskilt relevant under upprätt postural och dynamiska uppgifter (t.ex. promenader)3,4. Angående kontroll av nerver få motorneuron pooler av både muskler neurala drive från hjärnan via motorn fallande vägar5,6, förutom varierande grad av sensorisk bilresa.

Huvudmotorn fallande pathway är den corticospinal tarmkanalen, som påbörjar från det primära, premotor och kompletterande motor och avslutar i spinal motorneuron pool7,8. I människor, kan funktionella tillståndet för denna trakt (corticomotor svar – CMR) lämpligen bedömas med transkraniell magnetisk stimulering (TMS), en icke-invasiv hjärnan stimulering verktyg9,10. Sedan införandet av TMS och med tanke på deras funktionella betydelse under upprätt postural aktivitet och promenader, har CMR av TA och SOL utvärderats i olika kohorter och uppgifter11,12,13,14 ,15,16,17,18,19,20,21,22,23 ,24,25,26,27,28,29,30,31,32 .

I motsats till bedömningen av CMR i övre-extremitet muskler33, har ingen universell TMS-protokollet fastställts för bedömningen av CMR i nedre-extremitet muskler. På grund av avsaknaden av ett etablerat protokoll och den stora metodologiska variationen över de tidigare studierna (t.ex. typ av spolen, användning av neuronavigation, tonic aktivering, testning sida och muskel, använda och beräkning av CMR åtgärder, etc. ), tolkning av resultat över studier och kohorter kan vara besvärliga, komplicerade och felaktig. Eftersom åtgärderna som är funktionellt relevanta i olika motoriska aktiviteter, gör ett etablerat TMS protokoll som är specifika för nedre extremitet CMR bedömning att motor neuroforskare och rehabilitering forskare för att systematiskt bedöma CMR i dessa muskler över sessioner och olika kohorter.

Syftet med detta protokoll är därför att beskriva bilaterala bedömningen av TA och SOL CMR med enda puls TMS och neuronavigation system. I motsats till tidigare arbete syftar detta protokoll till att maximera noggrannheten i den experimentella procedurer, datainsamling och dataanalys genom att anställa metodologiska faktorer som optimerar giltigheten och varaktigheten av experimentet och standardisera CMR bedömning av dessa två nedre extremiteter muskler. Med tanke på att CMR av en muskel beror på om muskeln är helt avslappnad eller aktiveras delvis, beskriver det här protokollet hur de TA och SOL CMR kan bedömas under vila och tonic frivilliga aktiveringen (TVA). Följande avsnitt kommer att noggrant beskriva detta protokoll. Slutligen, representativa uppgifter presenteras och diskuteras. Protokollet beskrivs här härstammar från som i Charalambous et al. 201832.

Protocol

Alla experimentella rutiner som presenteras i detta protokoll har godkänts av den lokala institutionella Review Board och i enlighet med Helsingforsdeklarationen. 1. medgivande Process och säkerhet enkäter Innan några experiment, förklara för varje ämne i aim(s) studien, de största experimentella rutiner och eventuella potentiella riskfaktorer associerade med deltog i studien. Efter att besvara några frågor eller funderingar som ämnen kan ha, be försökspersoner att erkä…

Representative Results

Figurerna 2-4 presentera data från en representativ neurologiskt intakta 31-årig man med längd och vikt 178 cm och 83 kg, respektive. Figur 2 presenterar bilaterala oroshärdar och RMT varje fotled muskler. Använda plats ligger på mitten av området benet i varje halvklotet (se rutorna i figur 1B), intensiteten i 45% MSO användes bilateralt för het fläck jakt. Het fläck platsen för varje muskel skilde sig mellan hjärnhalvorna, men s…

Discussion

Med tanke på det växande intresset för hur motoriska cortex bidrar till motorisk kontroll av benmusklerna under dynamiska uppgifter i olika kohorter, behövs ett standardiserat TMS-protokoll som beskriver en grundlig bedömning av dessa muskler. Därför, för första gången, detta protokoll ger standardiserade metodologiska förfaranden på bilaterala bedömning av två fotled antagonistiska muskler, SOL och TA, under två muskel stater (resten och TVA) med en enda puls TMS med neuronavigation.

<p class="jove_co…

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Författarna vill tacka Dr Jesse C. Dean för att hjälpa med metodutveckling och ge återkoppling på ett utkast av manuskriptet. Detta arbete stöds av en VA karriär utveckling Award-2 RR & D N0787-W (MGB), institutionella Development Award från National Institute of General Medical Sciences av NIH under licensnummer P20-GM109040 (FFC) och P2CHD086844 (FFC). Innehållet representerar inte åsikter Department of Veterans Affairs eller Förenta staternas regering.

Materials

2 Magstim stimulators (Bistim module) The Magstim Company Limited; Whitland, UK Used to elicit bilateral motor evoked potentials in tibialis anterior and soleus muscles.
Adaptive parameter estimation by sequential testing (PEST) for TMS http://www.clinicalresearcher.org/software.htm Used to determine motor thresholds.
Amplifier Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA MA-300 Used to amplify EMG data.
Data Aqcuisition Unit Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA Micro 1401 Used to aqcuire EMG data.
Double cone coil The Magstim Company Limited; Whitland, UK PN: 9902AP Used to elicit bilateral motor evoked potentials in tibialis anterior and soleus muscles.
Polaris Northen Digital Inc.; Waterloo, Ontario, Canada Used to track the reflectiive markers located on subject tracker and coil tracker.
Signal Cambridge Electronics Design Limited; Cambridge, UK version 6 Used to collect motor evoked potentials during rest and TVA.
Single double differential surface EMG electrodes Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA MA-411 Used to record EMG signals.
TMS Frameless Stereotaxy Neuronavigation Sytem Brainsight 3, Rouge Research,
Montreal, Canada
Used to navigate coil position during TMS assessment.
Walker boot Mountainside Medical Equipment, Marcy, NY Used to stabilize ankle joint.

Referências

  1. Schünke, M., Schulte, E., Ross, L. M., Schumacher, U., Lamperti, E. D. . Thieme Atlas of Anatomy: General Anatomy and Musculoskeletal System. , (2006).
  2. Lieber, R. L., Friden, J. Functional and clinical significance of skeletal muscle architecture. Muscle Nerve. 23 (11), 1647-1666 (2000).
  3. Winter, D. A. . The biomechanics and motor control of human gait: Normal, Elderly and Pathological. , (1991).
  4. Winter, D. A. . A.B.C. (anatomy, Biomechanics and Control) of Balance During Standing and Walking. , (1995).
  5. Nielsen, J. B. Motoneuronal drive during human walking. Brain Research Reviews. 40 (1-3), 192-201 (2002).
  6. Nielsen, J. B. How we walk: central control of muscle activity during human walking. Neuroscientist. 9 (3), 195-204 (2003).
  7. Davidoff, R. A. The pyramidal tract. Neurology. 40 (2), 332-339 (1990).
  8. Nathan, P. W., Smith, M. C., Deacon, P. The corticospinal tracts in man. Course and location of fibres at different segmental levels. Brain. 113 (Pt 2), 303-324 (1990).
  9. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  10. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: a primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  11. Brouwer, B., Ashby, P., Midroni, G. Excitability of corticospinal neurons during tonic muscle contractions in man. Experimental Brain Research. 74 (3), 649-652 (1989).
  12. Advani, A., Ashby, P. Corticospinal control of soleus motoneurons in man. Canadian Journal Physiology and Pharmacology. 68 (9), 1231-1235 (1990).
  13. Holmgren, H., Larsson, L. E., Pedersen, S. Late muscular responses to transcranial cortical stimulation in man. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 75 (3), 161-172 (1990).
  14. Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
  15. Brouwer, B., Ashby, P. Corticospinal projections to lower limb motoneurons in man. Experimental Brain Research. 89 (3), 649-654 (1992).
  16. Priori, A., et al. Transcranial electric and magnetic stimulation of the leg area of the human motor cortex: single motor unit and surface EMG responses in the tibialis anterior muscle. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Evoked Potentials Section. 89 (2), 131-137 (1993).
  17. Valls-Sole, J., Alvarez, R., Tolosa, E. S. Responses of the soleus muscle to transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 93 (6), 421-427 (1994).
  18. Brouwer, B., Qiao, J. Characteristics and variability of lower limb motoneuron responses to transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (1), 49-54 (1995).
  19. Devanne, H., Lavoie, B. A., Capaday, C. Input-output properties and gain changes in the human corticospinal pathway. Experimental Brain Research. 114 (2), 329-338 (1997).
  20. Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
  21. Terao, Y., et al. Predominant activation of I1-waves from the leg motor area by transcranial magnetic stimulation. Brain Research. 859 (1), 137-146 (2000).
  22. Christensen, L. O., Andersen, J. B., Sinkjaer, T., Nielsen, J. Transcranial magnetic stimulation and stretch reflexes in the tibialis anterior muscle during human walking. Journal of Physiology. 531 (Pt 2), 545-557 (2001).
  23. Bawa, P., Chalmers, G. R., Stewart, H., Eisen, A. A. Responses of ankle extensor and flexor motoneurons to transcranial magnetic stimulation). Journal of Neurophysiology. 88 (1), 124-132 (2002).
  24. Soto, O., Valls-Sole, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
  25. Barthelemy, D., et al. Impaired transmission in the corticospinal tract and gait disability in spinal cord injured persons. Journal of Neurophysiology. 104 (2), 1167-1176 (2010).
  26. Barthelemy, D., et al. Functional implications of corticospinal tract impairment on gait after spinal cord injury. Spinal Cord. 51 (11), 852-856 (2013).
  27. Beaulieu, L. D., Masse-Alarie, H., Brouwer, B., Schneider, C. Brain control of volitional ankle tasks in people with chronic stroke and in healthy individuals. Journal of Neurological Science. 338 (1-2), 148-155 (2014).
  28. Palmer, J. A., Hsiao, H., Awad, L. N., Binder-Macleod, S. A. Symmetry of corticomotor input to plantarflexors influences the propulsive strategy used to increase walking speed post-stroke. Clinical Neurophysiology. 127 (3), 1837-1844 (2016).
  29. Palmer, J. A., Needle, A. R., Pohlig, R. T., Binder-Macleod, S. A. Atypical cortical drive during activation of the paretic and nonparetic tibialis anterior is related to gait deficits in chronic stroke. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 716-723 (2016).
  30. Palmer, J. A., Hsiao, H., Wright, T., Binder-Macleod, S. A. Single Session of Functional Electrical Stimulation-Assisted Walking Produces Corticomotor Symmetry Changes Related to Changes in Poststroke Walking Mechanics. Physical Therapy. , (2017).
  31. Palmer, J. A., Zarzycki, R., Morton, S. M., Kesar, T. M., Binder-Macleod, S. A. Characterizing differential poststroke corticomotor drive to the dorsi- and plantarflexor muscles during resting and volitional muscle activation. Journal of Neurophysiology. 117 (4), 1615-1624 (2017).
  32. Charalambous, C. C., Dean, J. C., Adkins, D. L., Hanlon, C. A., Bowden, M. G. Characterizing the corticomotor connectivity of the bilateral ankle muscles during rest and isometric contraction in healthy adults. Journal of Electromyography and Kinesiology. 41, 9-18 (2018).
  33. Kleim, J. A., Kleim, E. D., Cramer, S. C. Systematic assessment of training-induced changes in corticospinal output to hand using frameless stereotaxic transcranial magnetic stimulation. Nature Protocols. 2 (7), 1675-1684 (2007).
  34. Shellock, F. G., Spinazzi, A. MRI safety update 2008: part 2, screening patients for MRI. American Journal of Roentgenology. 191 (4), 1140-1149 (2008).
  35. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  36. Conti, A., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation for "somatotopic" tractography of the corticospinal tract. Neurosurgery. 10, 542-554 (2014).
  37. Comeau, R. . Transcranial Magnetic Stimulation. , 31-56 (2014).
  38. Cram, J. R., Criswell, E. . Cram’s Introduction to Surface Electromyography. , (2011).
  39. Hermens, H. J., Freriks, B., Merletti, R., Stegeman, D., Blok, J., Rau, G., Disselhorst-Klug, C., Hagg, G. . European Recommendations for Surface ElectroMyoGraphy: Results of the Seniam Project (SENIAM). , (1999).
  40. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  41. Sinclair, C., Faulkner, D., Hammond, G. Flexible real-time control of MagStim 200(2) units for use in transcranial magnetic stimulation studies. Journal of Neuroscience Methods. 158 (2), 133-136 (2006).
  42. Alkadhi, H., et al. Reproducibility of primary motor cortex somatotopy under controlled conditions. American Journal of Neuroradiology. 23 (9), 1524-1532 (2002).
  43. Rossini, P. M., et al. Applications of magnetic cortical stimulation. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 52, 171-185 (1999).
  44. Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. Journak for ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
  45. Livingston, S. C., Friedlander, D. L., Gibson, B. C., Melvin, J. R. Motor evoked potential response latencies demonstrate moderate correlations with height and limb length in healthy young adults. The Neurodiagnostic Journal. 53 (1), 63-78 (2013).
  46. Cacchio, A., et al. Reliability of TMS-related measures of tibialis anterior muscle in patients with chronic stroke and healthy subjects. Journal of Neurological Science. 303 (1-2), 90-94 (2011).
  47. Saisanen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  48. Ertekin, C., et al. A stable late soleus EMG response elicited by cortical stimulation during voluntary ankle dorsiflexion. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 97 (5), 275-283 (1995).
  49. Tarkka, I. M., McKay, W. B., Sherwood, A. M., Dimitrijevic, M. R. Early and late motor evoked potentials reflect preset agonist-antagonist organization in lower limb muscles. Muscle Nerve. 18 (3), 276-282 (1995).
  50. Ziemann, U., et al. Dissociation of the pathways mediating ipsilateral and contralateral motor-evoked potentials in human hand and arm muscles. Journal of Physiology. 518 (Pt 3), 895-906 (1999).
  51. McCambridge, A. B., Stinear, J. W., Byblow, W. D. Are ipsilateral motor evoked potentials subject to intracortical inhibition?. Journal of Neurophysiology. 115 (3), 1735-1739 (2016).
  52. Tazoe, T., Perez, M. A. Selective activation of ipsilateral motor pathways in intact humans. Journal of Neuroscience. 34 (42), 13924-13934 (2014).
  53. Chen, R., Yung, D., Li, J. Y. Organization of ipsilateral excitatory and inhibitory pathways in the human motor cortex. Journal of Neurophysiology. 89 (3), 1256-1264 (2003).
  54. Wassermann, E. M., Pascual-Leone, A., Hallett, M. Cortical motor representation of the ipsilateral hand and arm. Experimental Brain Research. 100 (1), 121-132 (1994).
  55. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  56. Lefaucheur, J. P. Why image-guided navigation becomes essential in the practice of transcranial magnetic stimulation. Neurophysiologie Clinique/Clinical Neurophysiology. 40 (1), 1-5 (2010).
  57. Sparing, R., Hesse, M. D., Fink, G. R. Neuronavigation for transcranial magnetic stimulation (TMS): where we are and where we are going. Cortex. 46 (1), 118-120 (2010).
  58. Sparing, R., Buelte, D., Meister, I. G., Pauš, T., Fink, G. R. Transcranial magnetic stimulation and the challenge of coil placement: a comparison of conventional and stereotaxic neuronavigational strategies. Human Brain Mapping. 29 (1), 82-96 (2008).
  59. Gugino, L. D., et al. Transcranial magnetic stimulation coregistered with MRI: a comparison of a guided versus blind stimulation technique and its effect on evoked compound muscle action potentials. Clinical Neurophysiology. 112 (10), 1781-1792 (2001).
  60. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).
  61. Terao, Y., Ugawa, Y. Basic mechanisms of TMS. J Clin Neurophysiol. 19 (4), 322-343 (2002).
  62. Madhavan, S., Rogers, L. M., Stinear, J. W. A paradox: after stroke, the non-lesioned lower limb motor cortex may be maladaptive. European Journal of Neuroscience. 32 (6), 1032-1039 (2010).
  63. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  64. Ziemann, U. Intracortical inhibition and facilitation in the conventional paired TMS paradigm. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 51, 127-136 (1999).
  65. Cavaleri, R., Schabrun, S. M., Chipchase, L. S. The number of stimuli required to reliably assess corticomotor excitability and primary motor cortical representations using transcranial magnetic stimulation (TMS): a systematic review and meta-analysis. Systematic Reviews. 6 (1), 48 (2017).
  66. Goldsworthy, M. R., Hordacre, B., Ridding, M. C. Minimum number of trials required for within- and between-session reliability of TMS measures of corticospinal excitability. Neurociência. 320, 205-209 (2016).
  67. Cavaleri, R., Schabrun, S. M., Chipchase, L. S. Determining the Optimal Number of Stimuli per Cranial Site during Transcranial Magnetic Stimulation Mapping. Neuroscience Journal. 2017, 6328569 (2017).
  68. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  69. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord and roots: basic principles and procedures for routine clinical application. Report of an IFCN committee. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 91 (2), 79-92 (1994).
  70. Rothwell, J. C., et al. Magnetic stimulation: motor evoked potentials. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 52, 97-103 (1999).
  71. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  72. Obata, H., Sekiguchi, H., Nakazawa, K., Ohtsuki, T. Enhanced excitability of the corticospinal pathway of the ankle extensor and flexor muscles during standing in humans. Experimental Brain Research. 197 (3), 207-213 (2009).
  73. Tokuno, C. D., Taube, W., Cresswell, A. G. An enhanced level of motor cortical excitability during the control of human standing. Acta Physiological (Oxf). 195 (3), 385-395 (2009).
  74. Obata, H., Sekiguchi, H., Ohtsuki, T., Nakazawa, K. Posture-related modulation of cortical excitability in the tibialis anterior muscle in humans. Brain Research. 1577, 29-35 (2014).
  75. Remaud, A., Bilodeau, M., Tremblay, F. Age and Muscle-Dependent Variations in Corticospinal Excitability during Standing Tasks. PLoS ONE. 9 (10), e110004 (2014).
  76. Baudry, S., Collignon, S., Duchateau, J. Influence of age and posture on spinal and corticospinal excitability. Experimental Gerontology. 69, 62-69 (2015).
  77. Petersen, N. T., et al. Suppression of EMG activity by transcranial magnetic stimulation in human subjects during walking. Journal of Physiology. 537 (Pt 2), 651-656 (2001).
  78. Schubert, M., Curt, A., Jensen, L., Dietz, V. Corticospinal input in human gait: modulation of magnetically evoked motor responses. Experimental Brain Research. 115 (2), 234-246 (1997).
  79. Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
  80. Ngomo, S., Leonard, G., Moffet, H., Mercier, C. Comparison of transcranial magnetic stimulation measures obtained at rest and under active conditions and their reliability. Journal of Neuroscience Methods. 205 (1), 65-71 (2012).
  81. Niskanen, E., et al. Group-level variations in motor representation areas of thenar and anterior tibial muscles: Navigated Transcranial Magnetic Stimulation Study. Human Brain Mapping. 31 (8), 1272-1280 (2010).
  82. Thordstein, M., Saar, K., Pegenius, G., Elam, M. Individual effects of varying stimulation intensity and response criteria on area of activation for different muscles in humans. A study using navigated transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 6 (1), 49-53 (2013).
  83. Vaalto, S., et al. Long-term plasticity may be manifested as reduction or expansion of cortical representations of actively used muscles in motor skill specialists. Neuroreport. 24 (11), 596-600 (2013).
  84. Forster, M. T., Limbart, M., Seifert, V., Senft, C. Test-retest reliability of navigated transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Neurosurgery. 10, 55-56 (2014).
  85. Saisanen, L., et al. Non-invasive preoperative localization of primary motor cortex in epilepsy surgery by navigated transcranial magnetic stimulation. Epilepsy Research. 92 (2-3), 134-144 (2010).
check_url/pt/58944?article_type=t

Play Video

Citar este artigo
Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral Assessment of the Corticospinal Pathways of the Ankle Muscles Using Navigated Transcranial Magnetic Stimulation. J. Vis. Exp. (144), e58944, doi:10.3791/58944 (2019).

View Video