Summary

Het meten van contralaterale stille periode geïnduceerd door single-puls transcraniële magnetische stimulatie om M1 corticospinale remming te onderzoeken

Published: August 23, 2022
doi:

Summary

Contralaterale stille periode (cSP) beoordeling is een veelbelovende biomarker voor het indexeren van corticale prikkelbaarheid en behandelingsrespons. We demonstreren een protocol om cSP te beoordelen dat bedoeld is voor het bestuderen van M1 corticospinale remming van de bovenste en onderste ledematen.

Abstract

Contralaterale stille periode (cSP) is een periode van onderdrukking op de achtergrond elektrische spieractiviteit vastgelegd door elektromyografie (EMG) na een motor evoked potential (MEP). Om dit te verkrijgen, wordt een MEP opgewekt door een suprathreshold transcraniële magnetische stimulatie (TMS) puls die wordt afgegeven aan de primaire motorische cortex (M1) van de geselecteerde doelspier, terwijl de deelnemer een gestandaardiseerde vrijwillige doelspiercontractie biedt. De cSP is een gevolg van remmende mechanismen die optreden na de MEP; Het biedt een brede temporele beoordeling van spinale remming in de initiële ~ 50 ms, en corticale remming daarna. Onderzoekers hebben geprobeerd het neurobiologische mechanisme achter de cSP beter te begrijpen om het te valideren als een potentiële diagnostische, surrogaat- en voorspellende biomarker voor verschillende neuropsychiatrische ziekten. Daarom beschrijft dit artikel een methode om M1 cSP van onderste en bovenste ledematen te meten, inclusief een selectie van doelspieren, elektrodeplaatsing, spoelpositionering, methode voor het meten van vrijwillige contractiestimulatie, intensiteitsinstelling en gegevensanalyse om een representatief resultaat te verkrijgen. Het heeft als educatief doel een visuele richtlijn te geven bij het uitvoeren van een haalbaar, betrouwbaar en reproduceerbaar cSP-protocol voor onderste en bovenste ledematen en het bespreken van praktische uitdagingen van deze techniek.

Introduction

De stille periode (SP) is een periode van elektromyografische (EMG) stilte die volgt op een motorisch opgewekte potentiaal (MEP) geïnduceerd door transcraniële magnetische stimulatie (TMS) toegepast tijdens aanhoudende spiercontractie. De suprathreshold TMS-puls kan worden toegepast op de contralaterale of ipsilaterale primaire motorische cortex (M1) van de doelspier van waaruit de EMG-activiteit wordt geregistreerd, wat twee verschijnselen oplevert: contralaterale stille periode (cSP) en ipsilaterale stille periode (iSP).

Hoewel iSP en cSP vergelijkbare functies delen, kunnen ze enigszins verschillende componenten weerspiegelen. Men denkt dat de eerste transcallosale remming weerspiegelt en dus volledig van corticale oorsprong is 1,2. Omgekeerd wordt cSP onderzocht als een mogelijk surrogaat van corticospinale remming, hoogstwaarschijnlijk gemedieerd door gamma-aminoboterzuur (GABA) B-receptoren binnen M1 3,4,5.

Ter ondersteuning van de rol van cSP in GABA-gemedieerde pathways, hebben eerdere werken een toename van de cSP-duur gevonden na orale toediening van GABA-verbeterende componenten 5,6,7,8. Toch zijn spinale processen ook betrokken bij het veranderen van de duur ervan. De eerdere fase (<50 ms) van de cSP is geassocieerd met verlaagde H-reflexwaarden3-een reflex die een product is van perifere neurocircuits en die de prikkelbaarheid van spinale neuronen kwantificeert9. Spinale verwerking wordt verondersteld te worden gemedieerd door de activering van Renshaw-cellen, motoneuron na hyperpolarisatie en postsynaptische remming door spinale interneuronen 10,11,12,13,14.

Ondanks de bijdrage van de wervelkolom is cSP voornamelijk het resultaat van de activering van corticale remmende neuronen, die verantwoordelijk zijn voor het genereren van het latere deel van de cSP (50-200 ms)3,10,13,15,16. In dat opzicht is het vroege deel van de cSP-duur geassocieerd met spinale remmingsmechanismen, terwijl lange cSP’s grotere corticale remmende mechanismen vereisen 3,13,17,18.

Daarom is cSP een veelbelovende biomarkerkandidaat voor corticospinale maladaptatie als gevolg van neurologische aandoeningen, terwijl meer significante cSP-duur mogelijk een toename van corticospinale remming weerspiegelt en vice versa 5,11. Dienovereenkomstig hebben eerdere werken een verband gevonden tussen cSP-duur en pathologieën zoals dystonie, de ziekte van Parkinson, chronische pijn, beroerte en andere neurodegeneratieve en psychiatrische aandoeningen 19,20,21,22. Ter illustratie, in een knieartrosecohort werd een hogere intracorticale remming (zoals geïndexeerd door cSP) geassocieerd met jongere leeftijd, grotere kraakbeendegeneratie en minder cognitieve prestaties in de montreal cognitieve beoordelingsschaal23. Bovendien kunnen cSP-veranderingen ook longitudinaal de behandelingsrespons en motorisch herstel indexeren 24,25,26,27,28,29,30.

Hoe veelbelovend de rol van cSP op het gebied van neuropsychiatrie ook is, een uitdagend aspect van de beoordeling is dat het te gevoelig kan zijn voor protocolvariaties. De cSP-duur (~100-300 ms)11 is bijvoorbeeld te onderscheiden tussen bovenste en onderste ledematen. Salerno et al. vonden een gemiddelde cSP-duur van 121,2 ms (± 32,5) voor de eerste dorsale interossale spier (FDI) en 75,5 ms (± 21) voor de tibialis anterieure spier (TA), in een steekproef van fibromyalgiepatiënten31. De literatuur brengt dus een groot aantal verschillen over in de parameters die worden gebruikt om cSP’s uit te lokken, wat op zijn beurt de vergelijkbaarheid tussen studies in gevaar brengt en de vertaling naar de klinische praktijk vertraagt. Binnen een vergelijkbare populatie zijn protocollen heterogeen geweest met betrekking tot de suprathreshold TMS-pulsinstelling die wordt gebruikt om bijvoorbeeld M1 en de doelspier te stimuleren. Bovendien hebben onderzoekers verzuimd om de parameters die in hun protocollen worden gebruikt goed te rapporteren.

Daarom is het doel om een visuele richtlijn te bieden over hoe een haalbaar, betrouwbaar en gemakkelijk reproduceerbaar cSP-protocol kan worden toegepast voor het evalueren van M1 corticospinale prikkelbaarheid van bovenste en onderste ledematen en om de praktische methodologische uitdagingen van die procedure te bespreken. Om de redenering voor de keuze van parameters te illustreren, hebben we ook een niet-uitputtend literatuuronderzoek uitgevoerd op Pubmed / MEDLINE om gepubliceerde artikelen over cSP in chronische pijn en revalidatiepopulaties te identificeren, met behulp van de zoekterm: Revalidatie (Mesh) of revalidatie of chronische pijn of beroerte en termen zoals transcraniële magnetische stimulatie en enkele puls of corticale stille periode. Er zijn geen inclusiecriteria gedefinieerd voor de extractie en de gepoolde resultaten worden in tabel 1 alleen ter illustratie weergegeven.

Protocol

Dit protocol omvat onderzoek naar menselijke proefpersonen en is in alliantie met institutionele en ethische richtlijnen van lokale ethische commissies en de Verklaring van Helsinki. Geïnformeerde toestemming werd verkregen van proefpersonen voor het gebruik van hun gegevens in de studie. 1. Pre-experimentele procedures Screening van het onderwerp. Screen het onderwerp op intracraniële implantaten, epilepsie, geschiedenis van aanvallen en zwangerschap. Gebruik de r…

Representative Results

Na het volgen van de stapsgewijze procedure zal de levering van een suprathreshold TMS-puls (120% van de RMT) een waarneembare MEP uitlokken in de EMG-registratie van de doelspier, en een daaropvolgende periode van achtergrond EMG-activiteitsonderdrukking van ongeveer 150 ms tot 300 ms (figuur 2). Vanuit dat EMG-patroon is het mogelijk om de cSP-statistieken te berekenen. De meest gerapporteerde uitkomsten zijn de duur (in het bereik van ms) van de relatieve en absolute SP. De relatieve SP w…

Discussion

De standaard SI om MEP en SP’s uit te lokken, kan variëren afhankelijk van de populatie. Intensiteiten zo laag als 80% RMT hebben aangetoond dat ze cSP opwekken bij gezonde personen39, nog steeds hebben studies over zowel gezonde als zieke populaties intensiteiten gebruikt die oplopen tot 150% RMT 49,50,51. Hoewel deze bron van heterogeniteit inherent kan zijn aan de aard van de doelpopulatie, mag deze n…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Geen erkenningen.

Materials

Alcohol pads Medline Preparation with 70% isopropyl alcohol
Conductive gel Weaver and Company Used on the electrode
Echo Pinch JTECH medical 0902A302 Digital dynamometer.
Mega-EMG Soterix Medical NS006201 Digital multiple channel EMG with built in software.
MEGA-TMS coil Soterix Medical NS063201 8 shaped TMS coil
Mega-TMS stimulator Soterix Medical 6990061 Single Pulse TMS
Neuro-MEP.NET Soterix Medical EMG software used to analyse the muscles eletrical activity.
Swim cap Kiefer

References

  1. Li, J. Y., Lai, P. H., Chen, R. Transcallosal inhibition in patients with callosal infarction. Journal of Neurophysiology. 109 (3), 659-665 (2013).
  2. Wassermann, E. M., Fuhr, P., Cohen, L. G., Hallett, M. Effects of transcranial magnetic stimulation on ipsilateral muscles. Neurology. 41 (11), 1795-1799 (1991).
  3. Fuhr, P., Agostino, R., Hallett, M. Spinal motor neuron excitability during the silent period after cortical stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (4), 257-262 (1991).
  4. Meyer, B. U., Röricht, S., Gräfin von Einsiedel, H., Kruggel, F., Weindl, A. Inhibitory and excitatory interhemispheric transfers between motor cortical areas in normal humans and patients with abnormalities of the corpus callosum. Brain. 118, 429-440 (1995).
  5. Hupfeld, K. E., Swanson, C. W., Fling, B. W., Seidler, R. D. TMS-induced silent periods: A review of methods and call for consistency). Journal of Neuroscience Methods. 346, 108950 (2020).
  6. Siebner, H. R., Dressnandt, J., Auer, C., Conrad, B. Continuous intrathecal baclofen infusions induced a marked increase of the transcranially evoked silent period in a patient with generalized dystonia. Muscle Nerve. 21 (9), 1209-1212 (1998).
  7. Vallence, A. M., Smalley, E., Drummond, P. D., Hammond, G. R. Long-interval intracortical inhibition is asymmetric in young but not older adults. Journal of Neurophysiology. 118 (3), 1581-1590 (2017).
  8. Manconi, F. M., Syed, N. A., Floeter, M. K. Mechanisms underlying spinal motor neuron excitability during the cutaneous silent period in humans. Muscle Nerve. 21 (10), 1256-1264 (1998).
  9. Romanò, C., Schieppati, M. Reflex excitability of human soleus motoneurones during voluntary shortening or lengthening contractions. The Journal of Physiology. 390, 271-284 (1987).
  10. Cantello, R., Gianelli, M., Civardi, C., Mutani, R. Magnetic brain stimulation: the silent period after the motor evoked potential. Neurology. 42 (10), 1951-1959 (1992).
  11. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  12. Classen, J., Benecke, R. Inhibitory phenomena in individual motor units induced by transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (5), 264-274 (1995).
  13. Inghilleri, M., Berardelli, A., Cruccu, G., Manfredi, M. Silent period evoked by transcranial stimulation of the human cortex and cervicomedullary junction. The Journal of Physiology. 466, 521-534 (1993).
  14. Roick, H., von Giesen, H. J., Benecke, R. On the origin of the postexcitatory inhibition seen after transcranial magnetic brain stimulation in awake human subjects. Experimental Brain Research. 94 (3), 489-498 (1993).
  15. Chen, R., Lozano, A. M., Ashby, P. Mechanism of the silent period following transcranial magnetic stimulation. Evidence from epidural recordings. Experimental Brain Research. 128 (4), 539-542 (1999).
  16. Schnitzler, A., Benecke, R. The silent period after transcranial magnetic stimulation is of exclusive cortical origin: evidence from isolated cortical ischemic lesions in man. Neuroscience Letters. 180 (1), 41-45 (1994).
  17. Cantello, R., Tarletti, R., Civardi, C. Transcranial magnetic stimulation and Parkinson’s disease. Brain Research. Brain Research Reviews. 38 (3), 309-327 (2002).
  18. Ziemann, U., Netz, J., Szelényi, A., Hömberg, V. Spinal and supraspinal mechanisms contribute to the silent period in the contracting soleus muscle after transcranial magnetic stimulation of human motor cortex. Neuroscience Letters. 156 (1-2), 167-171 (1993).
  19. Paci, M., Di Cosmo, G., Perrucci, M. G., Ferri, F., Costantini, M. Cortical silent period reflects individual differences in action stopping performance. Scientific Reports. 11 (1), 15158 (2021).
  20. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  21. Vidor, L. P., et al. Association of anxiety with intracortical inhibition and descending pain modulation in chronic myofascial pain syndrome. BMC Neuroscience. 15, 42 (2014).
  22. Bradnam, L., et al. Afferent inhibition and cortical silent periods in shoulder primary motor cortex and effect of a suprascapular nerve block in people experiencing chronic shoulder pain. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 769-778 (2016).
  23. Simis, M., et al. Increased motor cortex inhibition as a marker of compensation to chronic pain in knee osteoarthritis. Scientific Reports. 11 (1), 24011 (2021).
  24. List, J., et al. Cortical reorganization due to impaired cerebral autoregulation in individuals with occlusive processes of the internal carotid artery. Brain Stimulation. 7 (3), 381-387 (2014).
  25. Gray, W. A., Palmer, J. A., Wolf, S. L., Borich, M. R. Abnormal EEG responses to TMS during the cortical silent period are associated with hand function in chronic stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (7), 666-676 (2017).
  26. Braune, H. J., Fritz, C. Transcranial magnetic stimulation-evoked inhibition of voluntary muscle activity (silent period) is impaired in patients with ischemic hemispheric lesion. Stroke. 26 (4), 550-553 (1995).
  27. Goodwill, A. M., Teo, W. -. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  28. Cincotta, M., et al. Suprathreshold 0.3 Hz repetitive TMS prolongs the cortical silent period: potential implications for therapeutic trials in epilepsy. Clinical Neurophysiology. 114 (10), 1827-1833 (2003).
  29. Langguth, B., et al. Transcranial magnetic stimulation for the treatment of tinnitus: effects on cortical excitability. BMC Neuroscience. 8, 45 (2007).
  30. Priori, A., et al. Rhythm-specific pharmacological modulation of subthalamic activity in Parkinson’s disease. Experimental Neurology. 189 (2), 369-379 (2004).
  31. Salerno, A., et al. Motor cortical dysfunction disclosed by single and double magnetic stimulation in patients with fibromyalgia. Clinical Neurophysiology. 111 (6), 994-1001 (2000).
  32. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  33. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of, T.M.S.C.G. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  34. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  35. Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
  36. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  37. Daskalakis, Z. J., et al. An automated method to determine the transcranial magnetic stimulation-induced contralateral silent period. Clinical Neurophysiology. 114 (5), 938-944 (2003).
  38. Orth, M., Rothwell, J. C. The cortical silent period: intrinsic variability and relation to the waveform of the transcranial magnetic stimulation pulse. Clinical Neurophysiology. 115 (5), 1076-1082 (2004).
  39. Säisänen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  40. Kojima, S., et al. Modulation of the cortical silent period elicited by single- and paired-pulse transcranial magnetic stimulation. BMC Neuroscience. 14 (1), 43 (2013).
  41. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  42. Kimiskidis, V. K., et al. Silent period to transcranial magnetic stimulation: construction and properties of stimulus-response curves in healthy volunteers. Experimental Brain Research. 163 (1), 21-31 (2005).
  43. Chipchase, L., et al. A checklist for assessing the methodological quality of studies using transcranial magnetic stimulation to study the motor system: an international consensus study. Clinical Neurophysiology. 123 (9), 1698-1704 (2012).
  44. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  45. Zeugin, D., Ionta, S. Anatomo-Functional origins of the cortical silent period: Spotlight on the basal ganglia. Brain Sciences. 11 (6), 705 (2021).
  46. Person, R. S., Kozhina, G. V. Investigation of the silent period by a poststimulus histogram method. Neurophysiology. 10 (2), 123-129 (1978).
  47. Stinear, C. M., Coxon, J. P., Byblow, W. D. Primary motor cortex and movement prevention: where Stop meets Go. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 33 (5), 662-673 (2009).
  48. Mathis, J., de Quervain, D., Hess, C. W. Dependence of the transcranially induced silent period on the ‘instruction set’ and the individual reaction time. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 109 (5), 426-435 (1998).
  49. Chandra, S. R., Issac, T. G., Nagaraju, B. C., Philip, M. A study of cortical excitability, central motor conduction, and cortical inhibition using single pulse transcranial magnetic stimulation in patients with early frontotemporal and Alzheimer’s Dementia. Indian Journal of Psychological Medicine. 38 (1), 25-30 (2016).
  50. Bocci, T., et al. Spinal direct current stimulation modulates short intracortical inhibition. Neuromodulation. 18 (8), 686-693 (2015).
  51. Zunhammer, M., et al. Modulation of human motor cortex excitability by valproate. Psychopharmacology (Berl). 215 (2), 277-280 (2011).
  52. Ho, K. H., Nithi, K., Mills, K. R. Covariation between human intrinsic hand muscles of the silent periods and compound muscle action potentials evoked by magnetic brain stimulation: evidence for common inhibitory connections. Experimental Brain Research. 122 (4), 433-440 (1998).
  53. Acler, M., Fiaschi, A., Manganotti, P. Long-term levodopa administration in chronic stroke patients. A clinical and neurophysiologic single-blind placebo-controlled cross-over pilot study. Restorative Neurology and Neuroscience. 27 (4), 277-283 (2009).
  54. Volz, M. S., et al. Dissociation of motor task-induced cortical excitability and pain perception changes in healthy volunteers. PLoS One. 7 (3), 34273 (2012).
  55. Veldema, J., Nowak, D. A., Gharabaghi, A. Resting motor threshold in the course of hand motor recovery after stroke: a systematic review. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 18 (1), 158 (2021).
  56. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  57. Ortu, E., et al. Primary motor cortex hyperexcitability in Fabry’s disease. Clinical Neurophysiology. 124 (7), 1381-1389 (2013).
  58. Goodwill, A. M., Teo, W. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  59. Mayorga, T., et al. Motor-Evoked potentials of the abductor hallucis muscle and their relationship with foot arch functional anatomy. Journal of American Podiatric Medical Association. 107 (5), 467-470 (2017).
  60. Matsugi, A., et al. Cerebellar transcranial magnetic stimulation reduces the silent period on hand muscle electromyography during force control. Brain Science. 10 (2), 63 (2020).
  61. van Kuijk, A. A., Pasman, J. W., Geurts, A. C., Hendricks, H. T. How salient is the silent period? The role of the silent period in the prognosis of upper extremity motor recovery after severe stroke. Journal of Clinical Neurophysiology. 22 (1), 10-24 (2005).
  62. Wu, L., Goto, Y., Taniwaki, T., Kinukawa, N., Tobimatsu, S. Different patterns of excitation and inhibition of the small hand and forearm muscles from magnetic brain stimulation in humans. Clinical Neurophysiology. 113 (8), 1286-1294 (2002).
  63. Hunter, S. K., Todd, G., Butler, J. E., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Recovery from supraspinal fatigue is slowed in old adults after fatiguing maximal isometric contractions. Journal of Applied Physiology. 105 (4), 1199-1209 (2008).
  64. Yoon, T., Schlinder-Delap, B., Keller, M. L., Hunter, S. K. Supraspinal fatigue impedes recovery from a low-intensity sustained contraction in old adults. Journal of Applied Physiology. 112 (5), 849-858 (2012).
  65. Kennedy, D. S., McNeil, C. J., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Effects of fatigue on corticospinal excitability of the human knee extensors. Experimental Physiology. 101 (12), 1552-1564 (2016).
  66. Goodall, S., Howatson, G., Thomas, K. Modulation of specific inhibitory networks in fatigued locomotor muscles of healthy males. Experimental Brain Research. 236 (2), 463-473 (2018).
  67. Neva, J. L., et al. Multiple measures of corticospinal excitability are associated with clinical features of multiple sclerosis. Behavioural Brain Research. 297, 187-195 (2016).
  68. Caumo, W., et al. Motor cortex excitability and BDNF levels in chronic musculoskeletal pain according to structural pathology. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 357 (2016).
  69. Chen, M., Deng, H., Schmidt, R. L., Kimberley, T. J. Low-Frequency repetitive transcranial magnetic stimulation targeted to premotor cortex followed by primary motor cortex modulates excitability differently than premotor cortex or primary motor cortex stimulation alone. Neuromodulation. 18 (8), 678-685 (2015).
  70. van Kuijk, A. A., et al. Definition dependent properties of the cortical silent period in upper-extremity muscles, a methodological study. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 11, 1 (2014).
  71. van Kuijk, A. A., et al. Stimulus-response characteristics of motor evoked potentials and silent periods in proximal and distal upper-extremity muscles. Journal of Electromyography and Kinesiology. 19 (4), 574-583 (2009).
  72. Vernillo, G., Temesi, J., Martin, M., Millet, G. Y. Mechanisms of fatigue and recovery in upper versus lower limbs in men. Medicine and Science in Sports and Exercise. 50 (2), 334-343 (2018).
  73. Chen, M., et al. Evaluation of the cortical silent period of the laryngeal motor cortex in healthy individuals. Frontiers in Neuroscience. 11, 88 (2017).
  74. Masakado, Y., Akaboshi, K., Nagata, M., Kimura, A., Chino, N. Motor unit firing behavior in slow and fast contractions of the first dorsal interosseous muscle of healthy men. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (6), 290-295 (1995).
  75. Petersen, N. T., Pyndt, H. S., Nielsen, J. B. Investigating human motor control by transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 152 (1), 1-16 (2003).
  76. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  77. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  78. Proessl, F., et al. Characterizing off-target corticospinal responses to double-cone transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 239 (4), 1099-1110 (2021).
  79. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  80. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).

Play Video

Cite This Article
Rebello-Sanchez, I., Parente, J., Pacheco-Barrios, K., Marduy, A., Pimenta, D. C., Lima, D., Slawka, E., Cardenas-Rojas, A., Rosa, G. R., Nazim, K., Datta, A., Fregni, F. Measuring Contralateral Silent Period Induced by Single-Pulse Transcranial Magnetic Stimulation to Investigate M1 Corticospinal Inhibition. J. Vis. Exp. (186), e64231, doi:10.3791/64231 (2022).

View Video