Summary

Bilaterale beoordelingvan de Corticospinal trajecten van de spieren van de enkel met behulp van genavigeerd Transcraniële magnetische stimulatie

Published: February 19, 2019
doi:

Summary

Dit protocol beschrijft de beoordeling van de gelijktijdige, bilaterale van de reactie van de corticomotor van de tibialis anterior en de soleus tijdens rust en tonic vrijwillige activeren met behulp van een enkele puls Transcraniële magnetische stimulatie en neuronavigation systeem.

Abstract

Distale beenspieren neurale input ontvangen motor corticale gebieden via het corticospinal-darmkanaal, die tot de belangrijkste motor aflopende traject bij de mens behoort en kunnen worden beoordeeld met behulp van Transcraniële magnetische stimulatie (TMS). Gezien de rol van de distale beenspieren in rechtop posturale en dynamische taken, zoals wandelen, is een groeiende belangstelling van het onderzoek in de evaluatie en de modulatie van de corticospinal traktaten ten opzichte van de functie van deze spieren in de afgelopen tien jaar ontstaan. Methodologische parameters gebruikt in vorige werk hebben echter gevarieerd over studies maken de interpretatie van resultaten uit transversale en longitudinale studies minder robuust. Daarom zal gebruik van een gestandaardiseerde TMS protocol die specifiek zijn voor de beoordeling van de beenspieren corticomotor reactie (CMR) zorgen voor directe vergelijking van de resultaten over studies en cohorten. Het doel van deze paper is te presenteren van een protocol dat de flexibiliteit om te beoordelen gelijktijdig de bilaterale CMR-stoffen van de twee belangrijkste enkel antagonistische spieren, de tibialis anterior en de soleus biedt, één puls TMS met een neuronavigation systeem. Dit protocol is van toepassing, terwijl de behandelde spier is of volledig ontspannen en isometrisch gecontracteerd op een bepaald percentage van de maximale isometrische vrijwillige contractie. Met behulp van elke certificaathouder structurele MRI met het neuronavigation-systeem zorgt voor nauwkeurige en precieze plaatsing van de spoel over de corticale representaties van been tijdens beoordeling. Gezien de inconsistentie in de CMR afgeleid maatregelen, beschrijft dit protocol ook een gestandaardiseerde berekening van deze maatregelen met behulp van automatische algoritmes. Hoewel dit protocol wordt niet uitgevoerd tijdens rechtop posturale of dynamische taken, kan het worden gebruikt ter beoordeling van bilateraal ieder paar van beenspieren, synergetische, in zowel neurologisch intact en gezichtsstoornissen onderwerpen of antagonistische.

Introduction

Tibialis anterior (TA) en soleus (SOL) zijn enkel antagonistische spieren liggen in de voorste en achterste compartiment van het onderbeen, respectievelijk. Beide spieren zijn uniarticular, terwijl de belangrijkste functie van TA en SOL dorsiflex en plantarflex het talocrural gewricht, respectievelijk1 is. Bovendien is TA functioneler voor lange spier excursies en minder belangrijk voor de productie van kracht, terwijl de SOL is een antigravity spier die is ontworpen voor het genereren van hoge kracht met kleine excursie van de spier2. Beide spieren zijn vooral van belang tijdens rechtop posturale en dynamische taken (bijvoorbeeld lopen)3,4. Wat neuraal controle betreft ontvangen de zwembaden motorneuron van beide spieren neurale station de hersenen via de aflopende trajecten5,6, naast wisselend van sensorische drive motor.

De belangrijkste motor aflopende traject is het corticospinal-darmkanaal, die afkomstig is van de primaire, premotor en aanvullende motor gebieden en eindigt in de spinale motorneuron zwembaden7,8. Bij de mens, kan de functionele status van dit traktaat (corticomotor response – CMR) worden redelijkerwijs beoordeeld met behulp van Transcraniële magnetische stimulatie (TMS), een niet-invasieve hersenen stimulatie gereedschap9,10. Sinds de introductie van TMS en gezien hun functionele betekenis tijdens rechtop posturale taak en wandelen, zijn CMR van TA en SOL geëvalueerd in verschillende cohorten en taken11,12,13,14 ,15,16,17,18,19,20,21,22,23 ,24,25,26,27,28,29,30,31,32 .

In tegenstelling tot de beoordeling van CMR-stoffen in spieren van de bovenste extremiteit33, is geen universele TMS-protocol vastgesteld voor de beoordeling van CMR-stoffen in spieren van de onderste extremiteit. Als gevolg van het ontbreken van een vooraf vastgesteld protocol en de grote methodologische variabiliteit in de eerdere studies (bijvoorbeeld soort spoel, gebruik van neuronavigation, tonic activering, testen kant en spier, gebruik en berekening van de CMR maatregelen, enz. ), de interpretatie van resultaten over studies en cohorten kunnen worden lastig, ingewikkeld en onnauwkeurig. Zoals de maatregelen functioneel relevante in verschillende motor taken zijn, zal een gangbaar TMS protocol die specifiek zijn voor de onderste extremiteit CMR beoordeling toestaan dat motor neurowetenschappers en revalidatie wetenschappers stelselmatig beoordelen de CMR in deze spieren over sessies en verschillende cohorten.

Daarom is de doelstelling van dit protocol voor het beschrijven van de bilaterale beoordeling van TA en SOL CMR met behulp van één puls TMS en neuronavigation systeem. In tegenstelling tot eerdere werk, dit protocol heeft tot doel te maximaliseren van de strengheid van de experimentele procedures, data-acquisitie en data-analyse door methodologische factoren die de geldigheid en de duur van het experiment te optimaliseren en standaardiseren van de CMR beoordeling van deze twee onderste extremiteit spieren. Gezien het feit dat de CMR van een spier hangt af van de spier wordt volledig ontspannen of gedeeltelijk is geactiveerd, wordt dit protocol beschreven hoe de TA en SOL CMR kan worden beoordeeld tijdens de rust en tonic vrijwillige activering (TVA). In de volgende paragrafen zal grondig het huidige protocol. Ten slotte, representatieve gegevens zal worden gepresenteerd en besproken. Het protocol hier beschreven is afgeleid van die in Charalambous et al. 201832.

Protocol

Alle experimentele procedures gepresenteerd in dit protocol door de lokale institutionele Review Board zijn goedgekeurd en zijn in overeenstemming met de verklaring van Helsinki. 1. toestemming proces en veiligheid vragenlijsten Vóór elke proef, uitleggen aan elk onderwerp de aim(s) van de studie, de belangrijkste experimentele procedures en eventuele potentiële risicofactoren verbonden aan deelname aan het onderzoek. Na het beantwoorden van vragen of bezwaren die onderwerpen kunn…

Representative Results

Figuren 2-4 presenteren gegevens uit een representatieve neurologisch intact 31-jarige man met lengte en gewicht van 178 cm en 83 kg, respectievelijk. Figuur 2 presenteert de bilaterale hotspots en RMT van elke enkel spier. Met behulp van de plek gelegen in het midden van het been gebied in elk halfrond (Zie pleinen in figuur 1B), de intensiteit van 45% MSO bilateraal werd gebruikt voor de jacht op hotspot. De locatie van de hotspot voor elke …

Discussion

Gezien de opkomende belangstelling voor hoe de motorschors draagt bij aan de motorische controle van beenspieren tijdens dynamische taken in verschillende cohorten, een gestandaardiseerde TMS-protocol die de grondige evaluatie van deze spieren beschrijft nodig. Daarom, voor de eerste keer, dit protocol biedt gestandaardiseerde methodologische procedures op bilaterale beoordeling van twee enkel antagonistische spieren, SOL en TA, tijdens de twee toestanden van de spier (rest en TVA) met behulp van een enkele puls TMS met …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dr. Jesse C. Dean bedanken de auteurs voor het helpen met methodologische ontwikkeling en verstrekken van feedback over een ontwerp van het manuscript. Dit werk werd gesteund door een VA carrière ontwikkeling Award-2 RR & D N0787-W (MGB), een institutionele Development Award van het National Institute of General Medical Sciences van de NIH grant onder nummer P20-GM109040 (SAK) en P2CHD086844 (SAK). De inhoud vertegenwoordigt niet de opvattingen van het Department of Veterans Affairs of de regering van de Verenigde Staten.

Materials

2 Magstim stimulators (Bistim module) The Magstim Company Limited; Whitland, UK Used to elicit bilateral motor evoked potentials in tibialis anterior and soleus muscles.
Adaptive parameter estimation by sequential testing (PEST) for TMS http://www.clinicalresearcher.org/software.htm Used to determine motor thresholds.
Amplifier Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA MA-300 Used to amplify EMG data.
Data Aqcuisition Unit Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA Micro 1401 Used to aqcuire EMG data.
Double cone coil The Magstim Company Limited; Whitland, UK PN: 9902AP Used to elicit bilateral motor evoked potentials in tibialis anterior and soleus muscles.
Polaris Northen Digital Inc.; Waterloo, Ontario, Canada Used to track the reflectiive markers located on subject tracker and coil tracker.
Signal Cambridge Electronics Design Limited; Cambridge, UK version 6 Used to collect motor evoked potentials during rest and TVA.
Single double differential surface EMG electrodes Motion Lab Systems; Baton Rouge, LN, USA MA-411 Used to record EMG signals.
TMS Frameless Stereotaxy Neuronavigation Sytem Brainsight 3, Rouge Research,
Montreal, Canada
Used to navigate coil position during TMS assessment.
Walker boot Mountainside Medical Equipment, Marcy, NY Used to stabilize ankle joint.

References

  1. Schünke, M., Schulte, E., Ross, L. M., Schumacher, U., Lamperti, E. D. . Thieme Atlas of Anatomy: General Anatomy and Musculoskeletal System. , (2006).
  2. Lieber, R. L., Friden, J. Functional and clinical significance of skeletal muscle architecture. Muscle Nerve. 23 (11), 1647-1666 (2000).
  3. Winter, D. A. . The biomechanics and motor control of human gait: Normal, Elderly and Pathological. , (1991).
  4. Winter, D. A. . A.B.C. (anatomy, Biomechanics and Control) of Balance During Standing and Walking. , (1995).
  5. Nielsen, J. B. Motoneuronal drive during human walking. Brain Research Reviews. 40 (1-3), 192-201 (2002).
  6. Nielsen, J. B. How we walk: central control of muscle activity during human walking. Neuroscientist. 9 (3), 195-204 (2003).
  7. Davidoff, R. A. The pyramidal tract. Neurology. 40 (2), 332-339 (1990).
  8. Nathan, P. W., Smith, M. C., Deacon, P. The corticospinal tracts in man. Course and location of fibres at different segmental levels. Brain. 113 (Pt 2), 303-324 (1990).
  9. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  10. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: a primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  11. Brouwer, B., Ashby, P., Midroni, G. Excitability of corticospinal neurons during tonic muscle contractions in man. Experimental Brain Research. 74 (3), 649-652 (1989).
  12. Advani, A., Ashby, P. Corticospinal control of soleus motoneurons in man. Canadian Journal Physiology and Pharmacology. 68 (9), 1231-1235 (1990).
  13. Holmgren, H., Larsson, L. E., Pedersen, S. Late muscular responses to transcranial cortical stimulation in man. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 75 (3), 161-172 (1990).
  14. Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
  15. Brouwer, B., Ashby, P. Corticospinal projections to lower limb motoneurons in man. Experimental Brain Research. 89 (3), 649-654 (1992).
  16. Priori, A., et al. Transcranial electric and magnetic stimulation of the leg area of the human motor cortex: single motor unit and surface EMG responses in the tibialis anterior muscle. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Evoked Potentials Section. 89 (2), 131-137 (1993).
  17. Valls-Sole, J., Alvarez, R., Tolosa, E. S. Responses of the soleus muscle to transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 93 (6), 421-427 (1994).
  18. Brouwer, B., Qiao, J. Characteristics and variability of lower limb motoneuron responses to transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (1), 49-54 (1995).
  19. Devanne, H., Lavoie, B. A., Capaday, C. Input-output properties and gain changes in the human corticospinal pathway. Experimental Brain Research. 114 (2), 329-338 (1997).
  20. Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
  21. Terao, Y., et al. Predominant activation of I1-waves from the leg motor area by transcranial magnetic stimulation. Brain Research. 859 (1), 137-146 (2000).
  22. Christensen, L. O., Andersen, J. B., Sinkjaer, T., Nielsen, J. Transcranial magnetic stimulation and stretch reflexes in the tibialis anterior muscle during human walking. Journal of Physiology. 531 (Pt 2), 545-557 (2001).
  23. Bawa, P., Chalmers, G. R., Stewart, H., Eisen, A. A. Responses of ankle extensor and flexor motoneurons to transcranial magnetic stimulation). Journal of Neurophysiology. 88 (1), 124-132 (2002).
  24. Soto, O., Valls-Sole, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
  25. Barthelemy, D., et al. Impaired transmission in the corticospinal tract and gait disability in spinal cord injured persons. Journal of Neurophysiology. 104 (2), 1167-1176 (2010).
  26. Barthelemy, D., et al. Functional implications of corticospinal tract impairment on gait after spinal cord injury. Spinal Cord. 51 (11), 852-856 (2013).
  27. Beaulieu, L. D., Masse-Alarie, H., Brouwer, B., Schneider, C. Brain control of volitional ankle tasks in people with chronic stroke and in healthy individuals. Journal of Neurological Science. 338 (1-2), 148-155 (2014).
  28. Palmer, J. A., Hsiao, H., Awad, L. N., Binder-Macleod, S. A. Symmetry of corticomotor input to plantarflexors influences the propulsive strategy used to increase walking speed post-stroke. Clinical Neurophysiology. 127 (3), 1837-1844 (2016).
  29. Palmer, J. A., Needle, A. R., Pohlig, R. T., Binder-Macleod, S. A. Atypical cortical drive during activation of the paretic and nonparetic tibialis anterior is related to gait deficits in chronic stroke. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 716-723 (2016).
  30. Palmer, J. A., Hsiao, H., Wright, T., Binder-Macleod, S. A. Single Session of Functional Electrical Stimulation-Assisted Walking Produces Corticomotor Symmetry Changes Related to Changes in Poststroke Walking Mechanics. Physical Therapy. , (2017).
  31. Palmer, J. A., Zarzycki, R., Morton, S. M., Kesar, T. M., Binder-Macleod, S. A. Characterizing differential poststroke corticomotor drive to the dorsi- and plantarflexor muscles during resting and volitional muscle activation. Journal of Neurophysiology. 117 (4), 1615-1624 (2017).
  32. Charalambous, C. C., Dean, J. C., Adkins, D. L., Hanlon, C. A., Bowden, M. G. Characterizing the corticomotor connectivity of the bilateral ankle muscles during rest and isometric contraction in healthy adults. Journal of Electromyography and Kinesiology. 41, 9-18 (2018).
  33. Kleim, J. A., Kleim, E. D., Cramer, S. C. Systematic assessment of training-induced changes in corticospinal output to hand using frameless stereotaxic transcranial magnetic stimulation. Nature Protocols. 2 (7), 1675-1684 (2007).
  34. Shellock, F. G., Spinazzi, A. MRI safety update 2008: part 2, screening patients for MRI. American Journal of Roentgenology. 191 (4), 1140-1149 (2008).
  35. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  36. Conti, A., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation for "somatotopic" tractography of the corticospinal tract. Neurosurgery. 10, 542-554 (2014).
  37. Comeau, R. . Transcranial Magnetic Stimulation. , 31-56 (2014).
  38. Cram, J. R., Criswell, E. . Cram’s Introduction to Surface Electromyography. , (2011).
  39. Hermens, H. J., Freriks, B., Merletti, R., Stegeman, D., Blok, J., Rau, G., Disselhorst-Klug, C., Hagg, G. . European Recommendations for Surface ElectroMyoGraphy: Results of the Seniam Project (SENIAM). , (1999).
  40. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  41. Sinclair, C., Faulkner, D., Hammond, G. Flexible real-time control of MagStim 200(2) units for use in transcranial magnetic stimulation studies. Journal of Neuroscience Methods. 158 (2), 133-136 (2006).
  42. Alkadhi, H., et al. Reproducibility of primary motor cortex somatotopy under controlled conditions. American Journal of Neuroradiology. 23 (9), 1524-1532 (2002).
  43. Rossini, P. M., et al. Applications of magnetic cortical stimulation. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 52, 171-185 (1999).
  44. Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. Journak for ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
  45. Livingston, S. C., Friedlander, D. L., Gibson, B. C., Melvin, J. R. Motor evoked potential response latencies demonstrate moderate correlations with height and limb length in healthy young adults. The Neurodiagnostic Journal. 53 (1), 63-78 (2013).
  46. Cacchio, A., et al. Reliability of TMS-related measures of tibialis anterior muscle in patients with chronic stroke and healthy subjects. Journal of Neurological Science. 303 (1-2), 90-94 (2011).
  47. Saisanen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  48. Ertekin, C., et al. A stable late soleus EMG response elicited by cortical stimulation during voluntary ankle dorsiflexion. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 97 (5), 275-283 (1995).
  49. Tarkka, I. M., McKay, W. B., Sherwood, A. M., Dimitrijevic, M. R. Early and late motor evoked potentials reflect preset agonist-antagonist organization in lower limb muscles. Muscle Nerve. 18 (3), 276-282 (1995).
  50. Ziemann, U., et al. Dissociation of the pathways mediating ipsilateral and contralateral motor-evoked potentials in human hand and arm muscles. Journal of Physiology. 518 (Pt 3), 895-906 (1999).
  51. McCambridge, A. B., Stinear, J. W., Byblow, W. D. Are ipsilateral motor evoked potentials subject to intracortical inhibition?. Journal of Neurophysiology. 115 (3), 1735-1739 (2016).
  52. Tazoe, T., Perez, M. A. Selective activation of ipsilateral motor pathways in intact humans. Journal of Neuroscience. 34 (42), 13924-13934 (2014).
  53. Chen, R., Yung, D., Li, J. Y. Organization of ipsilateral excitatory and inhibitory pathways in the human motor cortex. Journal of Neurophysiology. 89 (3), 1256-1264 (2003).
  54. Wassermann, E. M., Pascual-Leone, A., Hallett, M. Cortical motor representation of the ipsilateral hand and arm. Experimental Brain Research. 100 (1), 121-132 (1994).
  55. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  56. Lefaucheur, J. P. Why image-guided navigation becomes essential in the practice of transcranial magnetic stimulation. Neurophysiologie Clinique/Clinical Neurophysiology. 40 (1), 1-5 (2010).
  57. Sparing, R., Hesse, M. D., Fink, G. R. Neuronavigation for transcranial magnetic stimulation (TMS): where we are and where we are going. Cortex. 46 (1), 118-120 (2010).
  58. Sparing, R., Buelte, D., Meister, I. G., Pauš, T., Fink, G. R. Transcranial magnetic stimulation and the challenge of coil placement: a comparison of conventional and stereotaxic neuronavigational strategies. Human Brain Mapping. 29 (1), 82-96 (2008).
  59. Gugino, L. D., et al. Transcranial magnetic stimulation coregistered with MRI: a comparison of a guided versus blind stimulation technique and its effect on evoked compound muscle action potentials. Clinical Neurophysiology. 112 (10), 1781-1792 (2001).
  60. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).
  61. Terao, Y., Ugawa, Y. Basic mechanisms of TMS. J Clin Neurophysiol. 19 (4), 322-343 (2002).
  62. Madhavan, S., Rogers, L. M., Stinear, J. W. A paradox: after stroke, the non-lesioned lower limb motor cortex may be maladaptive. European Journal of Neuroscience. 32 (6), 1032-1039 (2010).
  63. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  64. Ziemann, U. Intracortical inhibition and facilitation in the conventional paired TMS paradigm. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 51, 127-136 (1999).
  65. Cavaleri, R., Schabrun, S. M., Chipchase, L. S. The number of stimuli required to reliably assess corticomotor excitability and primary motor cortical representations using transcranial magnetic stimulation (TMS): a systematic review and meta-analysis. Systematic Reviews. 6 (1), 48 (2017).
  66. Goldsworthy, M. R., Hordacre, B., Ridding, M. C. Minimum number of trials required for within- and between-session reliability of TMS measures of corticospinal excitability. 신경과학. 320, 205-209 (2016).
  67. Cavaleri, R., Schabrun, S. M., Chipchase, L. S. Determining the Optimal Number of Stimuli per Cranial Site during Transcranial Magnetic Stimulation Mapping. Neuroscience Journal. 2017, 6328569 (2017).
  68. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  69. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord and roots: basic principles and procedures for routine clinical application. Report of an IFCN committee. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 91 (2), 79-92 (1994).
  70. Rothwell, J. C., et al. Magnetic stimulation: motor evoked potentials. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology Supplement. 52, 97-103 (1999).
  71. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  72. Obata, H., Sekiguchi, H., Nakazawa, K., Ohtsuki, T. Enhanced excitability of the corticospinal pathway of the ankle extensor and flexor muscles during standing in humans. Experimental Brain Research. 197 (3), 207-213 (2009).
  73. Tokuno, C. D., Taube, W., Cresswell, A. G. An enhanced level of motor cortical excitability during the control of human standing. Acta Physiological (Oxf). 195 (3), 385-395 (2009).
  74. Obata, H., Sekiguchi, H., Ohtsuki, T., Nakazawa, K. Posture-related modulation of cortical excitability in the tibialis anterior muscle in humans. Brain Research. 1577, 29-35 (2014).
  75. Remaud, A., Bilodeau, M., Tremblay, F. Age and Muscle-Dependent Variations in Corticospinal Excitability during Standing Tasks. PLoS ONE. 9 (10), e110004 (2014).
  76. Baudry, S., Collignon, S., Duchateau, J. Influence of age and posture on spinal and corticospinal excitability. Experimental Gerontology. 69, 62-69 (2015).
  77. Petersen, N. T., et al. Suppression of EMG activity by transcranial magnetic stimulation in human subjects during walking. Journal of Physiology. 537 (Pt 2), 651-656 (2001).
  78. Schubert, M., Curt, A., Jensen, L., Dietz, V. Corticospinal input in human gait: modulation of magnetically evoked motor responses. Experimental Brain Research. 115 (2), 234-246 (1997).
  79. Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
  80. Ngomo, S., Leonard, G., Moffet, H., Mercier, C. Comparison of transcranial magnetic stimulation measures obtained at rest and under active conditions and their reliability. Journal of Neuroscience Methods. 205 (1), 65-71 (2012).
  81. Niskanen, E., et al. Group-level variations in motor representation areas of thenar and anterior tibial muscles: Navigated Transcranial Magnetic Stimulation Study. Human Brain Mapping. 31 (8), 1272-1280 (2010).
  82. Thordstein, M., Saar, K., Pegenius, G., Elam, M. Individual effects of varying stimulation intensity and response criteria on area of activation for different muscles in humans. A study using navigated transcranial magnetic stimulation. Brain Stimulation. 6 (1), 49-53 (2013).
  83. Vaalto, S., et al. Long-term plasticity may be manifested as reduction or expansion of cortical representations of actively used muscles in motor skill specialists. Neuroreport. 24 (11), 596-600 (2013).
  84. Forster, M. T., Limbart, M., Seifert, V., Senft, C. Test-retest reliability of navigated transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Neurosurgery. 10, 55-56 (2014).
  85. Saisanen, L., et al. Non-invasive preoperative localization of primary motor cortex in epilepsy surgery by navigated transcranial magnetic stimulation. Epilepsy Research. 92 (2-3), 134-144 (2010).

Play Video

Cite This Article
Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral Assessment of the Corticospinal Pathways of the Ankle Muscles Using Navigated Transcranial Magnetic Stimulation. J. Vis. Exp. (144), e58944, doi:10.3791/58944 (2019).

View Video