概要

Índices de la Red de Electroencefalografía como biomarcadores de deterioro de las extremidades superiores en el ictus crónico

Published: July 14, 2023
doi:

概要

El protocolo experimental demuestra el paradigma para adquirir y analizar las señales de electroencefalografía (EEG) durante el movimiento de las extremidades superiores en individuos con accidente cerebrovascular. La alteración de la red funcional de las bandas de frecuencia del EEG de baja beta se observó durante el movimiento del miembro superior deteriorado y se asoció con el grado de deterioro motor.

Abstract

La alteración de las señales de electroencefalografía (EEG) durante el movimiento específico de la extremidad dañada se ha descrito como un biomarcador potencial para la gravedad de la discapacidad motora y para la predicción de la recuperación motora en individuos con accidente cerebrovascular. Al implementar experimentos de EEG, se requieren paradigmas detallados y protocolos de experimentos bien organizados para obtener resultados sólidos e interpretables. En este protocolo, ilustramos un paradigma específico de la tarea con el movimiento de las extremidades superiores y los métodos y técnicas necesarios para la adquisición y el análisis de datos de EEG. El paradigma consiste en 1 min de descanso seguido de 10 ensayos que comprenden alternando 5 s y 3 s de estados de reposo y tarea (extensión de la mano), respectivamente, a lo largo de 4 sesiones. Las señales de EEG se adquirieron utilizando 32 electrodos Ag/AgCl en el cuero cabelludo a una frecuencia de muestreo de 1.000 Hz. Se realizaron análisis de perturbaciones espectrales relacionadas con eventos asociados con el movimiento de las extremidades y análisis de redes funcionales a nivel global en la banda de frecuencia beta baja (12-20 Hz). Los resultados representativos mostraron una alteración de la red funcional de las bandas de frecuencia de EEG de baja beta durante el movimiento de la extremidad superior deteriorada, y la red funcional alterada se asoció con el grado de deterioro motor en los pacientes con accidente cerebrovascular crónico. Los resultados demuestran la viabilidad del paradigma experimental en las mediciones de EEG durante el movimiento de las extremidades superiores en individuos con ictus. Se necesita más investigación utilizando este paradigma para determinar el valor potencial de las señales de EEG como biomarcadores de deterioro motor y recuperación.

Introduction

El deterioro motor de las extremidades superiores es una de las consecuencias más comunes del accidente cerebrovascular y está relacionado con limitaciones en las actividades de la vida diaria 1,2. Se sabe que los ritmos de banda alfa (8-13 Hz) y beta (13-30 Hz) están estrechamente asociados con los movimientos. En particular, los estudios han demostrado que la alteración de la actividad neuronal en las bandas de frecuencia alfa y beta inferior (12-20 Hz) durante el movimiento de una extremidad deteriorada se correlaciona con el grado de deterioro motor en individuos con accidente cerebrovascular 3,4,5. Con base en estos hallazgos, la electroencefalografía (EEG) ha surgido como un biomarcador potencial que refleja tanto la gravedad del deterioro motor como la posibilidad de recuperación motora 6,7. Sin embargo, los biomarcadores basados en EEG desarrollados anteriormente han demostrado ser inadecuados para investigar las características de la discapacidad motora en individuos con accidente cerebrovascular, en gran parte debido a su dependencia de los datos de EEG en estado de reposo en lugar de los datos de EEG inducidos por la tarea 8,9,10. El procesamiento complejo de la información relacionado con las deficiencias motoras, como la interacción entre los hemisferios ipsilesionales y contralesionales, solo puede revelarse a través de los datos del EEG inducido por la tarea, no del EEG en estado de reposo. Por lo tanto, no solo se requieren más estudios para explorar la relación entre las actividades neuronales y las características de la discapacidad motora y para aclarar la utilidad del EEG generado durante el movimiento de la parte del cuerpo deteriorada como un biomarcador potencial para la discapacidad motora en individuos con accidente cerebrovascular11.

La implementación del EEG para evaluar los efectos conductuales requiere paradigmas y protocolos específicos para cada tarea. Hasta la fecha, se han sugerido varios protocolos de EEG12, en los que los individuos con accidente cerebrovascular realizan movimientos imaginarios o reales para inducir actividades cerebrales relacionadas con el movimiento11,13. En el caso de los movimientos imaginados, alrededor del 53,7% de los participantes no podían imaginar definitivamente un movimiento correspondiente (llamado “analfabetismo”) y, por lo tanto, no inducían actividades cerebrales relacionadas con el movimiento14. Además, es difícil para las personas con un accidente cerebrovascular grave mover toda la extremidad superior, y existe la posibilidad de artefactos innecesarios durante la adquisición de datos debido a movimientos inestables. Por lo tanto, se requiere una orientación basada en el conocimiento experto para adquirir datos de EEG de alta calidad relacionados con la tarea y resultados neurofisiológicamente interpretables. En este estudio, diseñamos de manera integral un paradigma experimental para que las personas con accidente cerebrovascular realicen una tarea de movimiento de la mano relativamente simple y proporcionamos un procedimiento experimental con una guía detallada.

Al esbozar el protocolo experimental visualizado en este artículo, pretendemos ilustrar los conceptos y métodos específicos utilizados para la adquisición y el análisis de las actividades neuronales relacionadas con el movimiento de la extremidad superior mediante un sistema de EEG. Al demostrar la diferencia en las actividades neuronales a través del EEG entre las extremidades superiores paréticas y no paréticas en participantes con accidente cerebrovascular hemipléjico, este estudio tuvo como objetivo presentar la viabilidad del EEG utilizando el protocolo descrito como un biomarcador potencial para la gravedad de la discapacidad motora en individuos con accidente cerebrovascular en un contexto transversal.

Protocol

Todos los procedimientos experimentales fueron revisados y aprobados por la Junta de Revisión Institucional del Hospital Bundang de la Universidad Nacional de Seúl. Para los experimentos de este estudio, se reclutaron 34 participantes con accidente cerebrovascular. Se obtuvo el consentimiento informado firmado de todos los participantes. Se obtuvo un consentimiento informado firmado de un representante legal si un participante cumplía con los criterios pero no podía firmar el formulario de consentimiento debido a una…

Representative Results

En la Figura 7 se presentan los mapas topográficos de ERD de baja beta de cada tarea de movimiento manual. Se observó una ERD de beta baja significativamente fuerte en el hemisferio contralesional en comparación con el hemisferio ipsilesional tanto para las tareas de movimiento de la mano afectadas como para las no afectadas. <strong c…

Discussion

Este estudio ha introducido un experimento de EEG para medir las actividades neuronales relacionadas con el movimiento de las extremidades superiores en personas con accidente cerebrovascular. Se aplicó el paradigma experimental y los métodos de adquisición y análisis de EEG para determinar los patrones de ERD en la corteza motora ipsilesional y contralesional.

Los resultados de los mapas ERSP (Figura 7) demostraron la diferencia en el grado de activación ne…

開示

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabajo fue apoyado por la subvención de la Fundación Nacional de Investigación de Corea (NRF) financiada por el gobierno de Corea (MSIT) (No. NRF-2022R1A2C1006046), por el Programa de Investigación de Tecnología Original para la Ciencia del Cerebro a través de la Fundación Nacional de Investigación de Corea (NRF) financiado por el Ministerio de Educación, Ciencia y Tecnología (2019M3C7A1031995), por la subvención de la Fundación Nacional de Investigación de Corea (NRF) financiada por el gobierno de Corea (MSIT) (No. NRF-2022R1A6A3A13053491), y por el MSIT (Ministerio de Ciencia y TIC), Corea, en el marco del programa de apoyo del ITRC (Centro de Investigación de Tecnologías de la Información) (IITP-2023-RS-2023-00258971) supervisado por el IITP (Instituto de Planificación y Evaluación de Tecnologías de la Información y las Comunicaciones).

Materials

actiCAP Easycap, GmbH Ltd., Herrsching, Germany CAC-32-SAMW-56 Textile EEG cap platform to accommodate EEG electrodes
Brain Vision Recorder (Software) Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany Software used to record EEG signal
Curry 7 (Software) Compumedics, Australia Software used in preprocessing of EEG data
LiveAmp Brain Products, GmbH Ltd., Gilching, Germany LA-055606-0348 EEG system (amplifier) used for the measurement
MATLAB R2019a (Software) MathWorks Inc., Natick, MA, USA Software used to run the experimental stimulus and analyze the EEG data
Recording PC Lenovo Group Limited, Hong Kong, China Model: X58K
Intel Core i7-7700HQ CPU@2.80 GHz, RAM 8 GB
/EEG data recording using Brain Vision Recorder
Sensor&Trigger Extension(STE) Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany STE-055604-0162 Adds physioloigcal signals to the EEG amplifier
Splitter box Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany BP-135-1600 Connects Ag/AgCl electrodes to the EEG amplifier
Stimulation PC Hansung Corporation, Seoul, Korea Model: ThinkPad P71
Intel Core i7-8750H CPU@2.20 GHz, RAM 8 GB
Presenting stimulation screen using MATLAB
TriggerBox Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany BP-245-1010 Receives trigger signal from PC and relay it to EEG recording system

参考文献

  1. Faria-Fortini, I., Michaelsen, S. M., Cassiano, J. G., Teixeira-Salmela, L. F. Upper extremity function in stroke subjects: Relationships between the international classification of functioning, disability, and health domains. Journal of Hand Therapy. 24 (3), 257-265 (2011).
  2. Veerbeek, J. M., Kwakkel, G., van Wegen, E. E., Ket, J. C., Heymans, M. W. Early prediction of outcome of activities of daily living after stroke: a systematic review. Stroke. 42 (5), 1482-1488 (2011).
  3. Babiloni, C., et al. Human movement-related potentials vs desynchronization of EEG alpha rhythm: a high-resolution EEG study. Neuroimage. 10 (6), 658-665 (1999).
  4. Giaquinto, S., Cobianchi, A., Macera, F., Nolfe, G. EEG recordings in the course of recovery from stroke. Stroke. 25 (11), 2204-2209 (1994).
  5. Bartur, G., Pratt, H., Soroker, N. Changes in mu and beta amplitude of the EEG during upper limb movement correlate with motor impairment and structural damage in subacute stroke. Clinical Neurophysiology. 130 (9), 1644-1651 (2019).
  6. Boyd, L. A., et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. International Journal of Stroke. 12 (5), 480-493 (2017).
  7. Thibaut, A., et al. Using brain oscillations and corticospinal excitability to understand and predict post-stroke motor function. Frontiers in Neurology. 8, 187 (2017).
  8. Caliandro, P., et al. Small-world characteristics of cortical connectivity changes in acute stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (1), 81-94 (2017).
  9. Saes, M., et al. Is Resting-state EEG longitudinally associated with recovery of clinical neurological impairments early poststroke? A prospective cohort study. Neurorehabilitation and Neural Repair. 34 (5), 389-402 (2020).
  10. Vecchio, F., et al. Cortical connectivity from EEG data in acute stroke: A study via graph theory as a potential biomarker for functional recovery. International Journal of Psychophysiology. 146, 133-138 (2019).
  11. Ang, K. K., et al. A randomized controlled trial of EEG-based motor imagery brain-computer interface robotic rehabilitation for stroke. Clinical EEG and Neuroscience. 46 (4), 310-320 (2015).
  12. Abiri, R., Borhani, S., Sellers, E. W., Jiang, Y., Zhao, X. A comprehensive review of EEG-based brain-computer interface paradigms. Journal of Neural Engineering. 16 (1), 011001 (2019).
  13. Antelis, J. M., Montesano, L., Ramos-Murguialday, A., Birbaumer, N., Minguez, J. Decoding upper limb movement attempt from EEG measurements of the contralesional motor cortex in chronic stroke patients. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 64 (1), 99-111 (2017).
  14. Lee, M. H., et al. EEG dataset and OpenBMI toolbox for three BCI paradigms: an investigation into BCI illiteracy. Gigascience. 8 (5), giz002 (2019).
  15. Jasper, H. H. Report of the committee on methods of clinical examination in electroencephalography: 1957. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 10, 370-375 (1958).
  16. Chatrian, G. E., Lettich, E., Nelson, P. L. Ten percent electrode system for topographic studies of spontaneous and evoked EEG activities. American Journal of EEG technology. 25 (2), 83-92 (1985).
  17. Shim, M., et al. Altered functional networks of alpha and low-beta bands during upper limb movement and association with motor impairment in chronic stroke. Brain Connectivity. , (2021).
  18. Semlitsch, H. V., Anderer, P., Schuster, P., Presslich, O. A solution for reliable and valid reduction of ocular artifacts, applied to the P300 ERP. Psychophysiology. 23 (6), 695-703 (1986).
  19. Kim, Y. W., et al. Riemannian classifier enhances the accuracy of machine-learning-based diagnosis of PTSD using resting EEG. Progress in Neuropsychopharmacology & Biological Psychiatry. 102, 109960 (2020).
  20. Griffin, D., Lim, J. Signal estimation from modified short-time Fourier transform. IEEE Transactions on Acoustics, Speech, and Signal Processing. 32 (2), 236-243 (1984).
  21. Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
  22. Shim, M., Kim, D. W., Lee, S. H., Im, C. H. Disruptions in small-world cortical functional connectivity network during an auditory oddball paradigm task in patients with schizophrenia. Schizophrenia Research. 156 (2-3), 197-203 (2014).
  23. Shim, M., Hwang, H. J., Lee, S. H. Impaired functional cortical networks in the theta frequency band of patients with post-traumatic stress disorder during auditory-cognitive processing. Frontiers in Psychiatry. 13, 811766 (2022).
  24. Bassett, D. S., Bullmore, E. Small-world brain networks. Neuroscientist. 12 (6), 512-523 (2006).
  25. Rubinov, M., Sporns, O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 52 (3), 1059-1069 (2010).
  26. Shiner, C. T., Tang, H., Johnson, B. W., McNulty, P. A. Cortical beta oscillations and motor thresholds differ across the spectrum of post-stroke motor impairment, a preliminary MEG and TMS study. Brain Research. 1629, 26-37 (2015).
  27. López-Larraz, E., Sarasola-Sanz, A., Irastorza-Landa, N., Birbaumer, N., Ramos-Murguialday, A. Brain-machine interfaces for rehabilitation in stroke: A review. NeuroRehabilitation. 43 (1), 77-97 (2018).
  28. Fong, K. N., Chan, C. C., Au, D. K. Relationship of motor and cognitive abilities to functional performance in stroke rehabilitation. Brain Injury. 15 (5), 443-453 (2001).
  29. Vecchio, F., et al. Acute cerebellar stroke and middle cerebral artery stroke exert distinctive modifications on functional cortical connectivity: A comparative study via EEG graph theory. Clinical Neurophysiology. 130 (6), 997-1007 (2019).
  30. Hwang, H. J., Kwon, K., Im, C. H. Neurofeedback-based motor imagery training for brain-computer interface (BCI). Journal of Neuroscience Methods. 179 (1), 150-156 (2009).
  31. Park, S. A., et al. Evaluation of feature extraction methods for EEG-based brain-computer interfaces in terms of robustness to slight changes in electrode locations. Medical & Biological Engineering & Computing. 51 (5), 571-579 (2013).

Play Video

記事を引用
Choi, G., Chang, W. K., Shim, M., Kim, N., Jang, J., Kim, W., Hwang, H., Paik, N. Electroencephalography Network Indices as Biomarkers of Upper Limb Impairment in Chronic Stroke. J. Vis. Exp. (197), e64753, doi:10.3791/64753 (2023).

View Video