Summary

Mesures d’électroencéphalographie chez les ouistitis éveillés à l’écoute des vocalisations conspécifiques

Published: July 26, 2024
doi:

Summary

Pour étudier l’évolution du langage, il est important de comparer les mécanismes cérébraux chez les humains avec ceux des primates non humains. Nous avons développé une méthode pour mesurer de manière non invasive l’électroencéphalographie (EEG) d’animaux éveillés. Il nous permet de comparer directement les données EEG entre les humains et les animaux à long terme sans leur nuire.

Abstract

La communication vocale joue un rôle crucial dans les interactions sociales des primates, en particulier dans la survie et l’organisation sociale. Les humains ont développé une stratégie de communication vocale unique et avancée sous forme de langage. Pour étudier l’évolution du langage humain, il est nécessaire d’étudier les mécanismes neuronaux sous-jacents au traitement vocal chez l’homme, ainsi que de comprendre comment les mécanismes cérébraux ont évolué en les comparant à ceux des primates non humains. Ici, nous avons développé une méthode pour mesurer de manière non invasive l’électroencéphalographie (EEG) de primates non humains éveillés. Cette méthode d’enregistrement permet des études à long terme sans nuire aux animaux et, surtout, nous permet de comparer directement les données EEG des primates non humains avec les données humaines, fournissant ainsi des informations sur l’évolution du langage humain. Dans la présente étude, nous avons utilisé la méthode d’enregistrement EEG du cuir chevelu pour étudier l’activité cérébrale en réponse à des vocalisations spécifiques à l’espèce chez les ouistitis. Cette étude fournit de nouvelles informations en utilisant l’EEG du cuir chevelu pour capturer des représentations neuronales répandues chez les ouistitis pendant la perception vocale, comblant ainsi les lacunes des connaissances existantes.

Introduction

Les primates utilisent des vocalisations spécifiques à l’espèce pour transmettre des informations biologiquement importantes, telles que l’état émotionnel de l’appelant ou son intention de maintenir des liens sociaux, la présence de prédateurs ou d’autres situations dangereuses. L’étude des mécanismes neuronaux sous-jacents à la perception de la vocalisation chez les primates non humains riches en voix peut nous fournir des indices essentiels pour mieux comprendre les origines évolutives du langage humain.

Les ouistitis communs sont de petits primates originaires d’Amérique du Sud. Ces dernières années, les ouistitis ont été de plus en plus utilisés comme animaux modèles, aux côtés des singes macaques, en raison de leur grande reproductivité, de leur facilité d’utilisation grâce à leur petite taille et du développement de techniques transgéniques utiles 1,2,3. En plus de leur utilité en tant que modèles de maladie, une communication vocale riche au sein des groupes est une autre caractéristique unique de cette espèce 4,5,6,7. Les ouistitis échangent régulièrement des signaux vocaux pour communiquer avec leurs congénères invisibles dans la forêt. En examinant l’activité cérébrale impliquée dans la perception et la production vocales chez les ouistitis, nous pouvons déterminer comment ils traitent les informations auditives de leurs propres appels ou de leurs appels conspécifiques dans le cerveau et identifier les circuits neuronaux impliqués. Des études antérieures ont démontré une activité neuronale dans le cortex auditif primaire 8,9,10,11,12 et le cortex frontal13,14 impliqués dans la production vocale chez les ouistitis. De plus, ces réponses neuronales excitées et supprimées ont été modulées par les interactions auditives-vocales dans le cortex auditif primaire 8,10. Ces études ont fourni des données détaillées sur l’activité neuronale au niveau du neurone unique à l’aide de méthodes d’enregistrement invasives. De nombreuses études ont examiné plus en détail l’activité neuronale impliquée dans la production vocale du ouistiti ; Cependant, la perception vocale reste mal comprise15,16.

Plusieurs études non invasives d’imagerie cérébrale ont élucidé les mécanismes neuronaux du traitement vocal chez les ouistitis 17,18,19 ; Leur haute résolution spatiale est un avantage, cependant, maintenir les animaux en état d’éveil pendant le balayage nécessite des techniques avancées. Cependant, plus récemment, Jafari et al. ont identifié des régions frontotemporales impliquées dans la perception vocale chez les ouistitis éveillés à l’aide de l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf)19. Presque toutes les expériences visant à élucider les fonctions cérébrales impliquées dans la perception et la production vocales chez l’homme ont été menées à l’aide de méthodes non invasives, telles que l’électroencéphalographie du cuir chevelu (EEG), la magnétoencéphalographie (MEG)20,21 et l’IRMf 22,23,24. De nombreuses études chez l’homme ont étudié l’activité cérébrale liée à la perception vocale à l’aide de l’EEG. La plupart de ces études se sont concentrées sur les informations émotionnelles 25,26,27 et la saillance des mots émotionnels 28, les résultats révélant des changements dans les potentiels liés aux événements pendant la perception vocale29. L’électrocorticographie (ECoG) et l’enregistrement de neurones uniques à l’aide d’électrodes implantées intracrâniennes chez l’homme n’ont été réalisés que dans un nombre limité d’expériences chez des patients subissant un traitement neurochirurgical30,31.

Une perspective évolutionniste comparant les humains aux singes est importante pour comprendre les mécanismes neuronaux uniques sous-jacents à la perception et à la production vocales qui se sont développés chez les humains. Pour comparer directement les mécanismes neuronaux impliqués dans la perception de la parole et la vocalisation chez les primates non humains riches en voix, tels que le ouistiti, avec les humains, il est important de comparer les données entre les deux espèces en utilisant la même méthode. L’IRM fonctionnelle permet l’imagerie de l’ensemble du cerveau et a une résolution spatiale élevée. Il a l’avantage d’enregistrer l’activité perpendiculairement au crâne ou dans des régions profondes difficiles à enregistrer avec l’EEG ou la MEG. Cependant, l’appareil d’IRM est coûteux à installer et à entretenir, et il existe de nombreuses restrictions sur les stimuli qui peuvent être présentés en raison de la nature de l’appareil. En comparaison, l’EEG, les potentiels liés aux événements (ERP) et le MEG ont une résolution temporelle élevée, ce qui les rend utiles pour analyser le traitement vocal des séries temporelles. En particulier, l’EEG présente les avantages d’une grande mobilité et de la possibilité d’être utilisé dans une variété de contextes expérimentaux, d’un coût relativement faible et de la nécessité d’un seul opérateur.

Étant donné qu’une grande quantité de données EEG a déjà été obtenue chez l’homme, des méthodes de mesure EEG utilisant des paradigmes non invasifs sont nécessaires pour les primates non humains. Notre groupe de recherche a mis au point une méthode unique d’enregistrement EEG non invasive utilisant des tubes32 pour les macaques et les ouistitis. Ici, nous rapportons plusieurs nouvelles découvertes concernant le traitement auditif chez les primates non humains 33,34,35,36,37. Pour caractériser l’activité cérébrale en réponse à des vocalisations spécifiques à l’espèce chez les ouistitis, nous avons construit un système expérimental permettant d’enregistrer de manière non invasive l’activité cérébrale à l’aide d’électrodes placées sur le cuir chevelu. Dans cette étude, nous décrivons la méthode de mesure EEG pour les ouistitis.

Protocol

Toutes les expériences ont été approuvées par le Comité d’expérimentation animale de l’EHUB (n°2022-003, 2023-104) et menées conformément au Guide de soins et d’utilisation des primates de laboratoire publié par l’EHUB. Neuf ouistitis communs (Callithrix jacchus, six mâles et trois femelles, âgés de 2 à 12 ans, pesant de 330 à 490 g) ont été utilisés pour l’expérience. 1. Animaux Hébergez les ouistitis dans des cages individuell…

Representative Results

Tout d’abord, nous avons tracé les potentiels moyens liés aux événements (ERP) pour chaque stimulus auditif chez les ouistitis (Figure 2). Le potentiel évoqué auditif (AEP) était proéminent dans la condition de bruit , reflétant le début clair des stimuli (voir Figure 1D). Pour comparer les ERP moyennés entre les types d’appels et les stimuli sonores, nous avons appliqué une analyse de variance à un facteur (ANOVA) avec les stimuli comm…

Discussion

Points à noter sur l’anesthésie
L’administration de kétamine et de xylazine a été tentée, et bien qu’elles soient analgésiques et donc adaptées aux tâches longues et douloureuses, les ouistitis ont tendance à ressentir une diminution des niveaux d’oxygène dans le sang sans inhalation d’oxygène44. En bref, l’alfaxalon est probablement le mieux adapté pour des tâches indolores telles que le rasage ou la fabrication de masques. De plus, pour le rasage, qu…

Divulgations

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Ce travail a été soutenu par le projet Hakubi de l’Université de Kyoto, la subvention pour la recherche stimulante (pionnière) (n° 22K18644), la subvention pour la recherche scientifique (C) (n° 22K12745), la subvention pour la recherche scientifique (B) (n° 21H02851) et la subvention pour la recherche scientifique (A) (n° 19H01039). Nous tenons à remercier Editage (www.editage.jp) pour l’édition en anglais.

Materials

Alfaxalone Meiji Animal Health Alfaxan
Amplifier Brain Products BrainAmp
Atropine Fuso Pharmaceutical Industries Atropine Sulfate Injection
Audio editor Adobe Adobe Audition
Data processing software MathWorks MATLAB version R2023a
Data processing toolbox University of California-SanDiego EEGLAB
Data processing toolbox University of California-Davis ERPLAB
Electric shaver Panasonic ER803PPA
Electrode Unique Medical UL-3010 AgCl coated (custom)
Electrode gel Neurospec AG V16 SuperVisc
Electrode input box Brain Products EIB64-DUO 64ch
Glue 3M Scotch 7005S
Hair removering cream Kracie epilat for sensitive skin
Isoflurane Bussan Animal Health ds isoflurane
Liquid gum San-ei Yakuhin Boeki Arabic Call SS Gum arabic+water
Liquid nutrition Nestlé Health Science Company Isocal 1.0 Junior Polymeric formula
Maropitant Zoetis  Cerenia injectable solution
Monitor Camera Intel RealSense LiDAR Camera L515
Monkey pellets Oriental Yeast SPS
Primate chair Natsume Seisakusho Order made
Pulse oximeters Covident Nellcor PM10N
Skin prepping pasta  Mammendorfer Institut für Physik und Medizin NeuPrep
Slicon tube AsONE Φ4 x 7mm
Speaker Fostex PM0.3
Synchronization device Brain Vision StimTrak
Thermoplastic mask CIVCO MTAPU Type Uniframe Thermoplastic Mask 2.4mm

References

  1. Miller, C. T., et al. Marmosets: A neuroscientific model of human social behavior. Neuron. 90 (2), 219-233 (2016).
  2. Okano, H., Hikishima, K., Iriki, A., Sasaki, E. The common marmoset as a novel animal model system for biomedical and neuroscience research applications. Semin Fetal Neonatal Med. 17 (6), 336-340 (2012).
  3. t’Hart, B. A., Abbott, D. H., Nakamura, K., Fuchs, E. The marmoset monkey: a multi-purpose preclinical and translational model of human biology and disease. Drug Discov Today. 17 (21-22), 1160-1165 (2012).
  4. Bezerra, B. M., Souto, A. Structure and usage of the vocal repertoire of Callithrix jacchus. Int J Primatol. 29 (3), 671-701 (2008).
  5. Agamaite, J. A., Chang, C. J., Osmanski, M. S., Wang, X. A quantitative acoustic analysis of the vocal repertoire of the common marmoset (Callithrix jacchus). J Acoust Soc Am. 138 (5), 2906-2928 (2015).
  6. Pistorio, A. L., Vintch, B., Wang, X. Acoustic analysis of vocal development in a New World primate, the common marmoset (Callithrix jacchus). J Acoust Soc Am. 120 (3), 1655-1670 (2006).
  7. Grijseels, D. M., Prendergast, B. J., Gorman, J. C., Miller, C. T. The neurobiology of vocal communication in marmosets. Ann N. Y. Acad Sci. 1528 (1), 13-28 (2023).
  8. Eliades, S. J., Wang, X. Neural substrates of vocalization feedback monitoring in primate auditory cortex. Nature. 453 (7198), 1102-1106 (2008).
  9. Eliades, S. J., Wang, X. Comparison of auditory-vocal interactions across multiple types of vocalizations in marmoset auditory cortex. J Neurophysiol. 109 (6), 1638-1657 (2013).
  10. Eliades, S. J., Wang, X. Contributions of sensory tuning to auditory-vocal interactions in marmoset auditory cortex. Hear Res. 348, 98-111 (2017).
  11. Eliades, S. J., Wang, X. Neural correlates of the lombard effect in primate auditory cortex. J Neurosci. 32 (31), 10737-10748 (2012).
  12. Tsunada, J., Wang, X., Eliades, S. J. Multiple processes of vocal sensory-motor interaction in primate auditory cortex. Nat Commun. 15 (1), 3093 (2024).
  13. Miller, C. T., Thomas, A. W., Nummela, S. U., de la Mothe, L. A. Responses of primate frontal cortex neurons during natural vocal communication. J Neurophysiol. 114 (2), 1158-1171 (2015).
  14. Roy, S., Zhao, L., Wang, X. Distinct neural activities in premotor cortex during natural vocal behaviors in a New World Primate, the common marmoset (Callithrix jacchus). J Neurosci. 36 (48), 12168-12179 (2016).
  15. Wang, X., Merzenich, M. M., Beitel, R., Schreiner, C. E. Representation of a species-specific vocalization in the primary auditory cortex of the common marmoset: temporal and spectral characteristics. J Neurophysiol. 74 (6), 2685-2706 (1995).
  16. Zeng, H. -. h., et al. Distinct neuron populations for simple and compound calls in the primary auditory cortex of awake marmosets. National Science Review. 8 (11), nwab126 (2021).
  17. Sadagopan, S., Temiz-Karayol, N. Z., Voss, H. U. High-field functional magnetic resonance imaging of vocalization processing in marmosets. Sci Rep. 5, 10950 (2015).
  18. Kato, M., et al. Individual identity and affective valence in marmoset calls: in vivo brain imaging with vocal sound playback. Anim Cogn. 21 (3), 331-343 (2018).
  19. Jafari, A., et al. A vocalization-processing network in marmosets. Cell Rep. 42 (5), 112526 (2023).
  20. Papanicolaou, A. C., et al. Differential brain activation patterns during perception of voice and tone onset time series: a MEG study. Neuroimage. 18 (2), 448-459 (2003).
  21. Capilla, A., Belin, P., Gross, J. The early spatio-temporal correlates and task independence of cerebral voice processing studied with MEG. Cereb Cortex. 23 (6), 1388-1395 (2012).
  22. Belin, P., Zatorre, R. J., Lafaille, P., Ahad, P., Pike, B. Voice-selective areas in human auditory cortex. Nature. 403 (6767), 309-312 (2000).
  23. Perrodin, C., Kayser, C., Abel, T. J., Logothetis, N. K., Petkov, C. I. Who is that? Brain networks and mechanisms for identifying individuals. Trends Cogn Sci. 19 (12), 783-796 (2015).
  24. Pernet, C. R., et al. The human voice areas: Spatial organization and inter-individual variability in temporal and extra-temporal cortices. Neuroimage. 119, 164-174 (2015).
  25. Chen, X., Pan, Z., Wang, P., Zhang, L., Yuan, J. EEG oscillations reflect task effects for the change detection in vocal emotion. Cogn Neurodyn. 9 (3), 351-358 (2015).
  26. Hiyoshi-Taniguchi, K., et al. EEG correlates of voice and face emotional judgments in the human brain. Cogn Comput. 7 (1), 11-19 (2015).
  27. Lévêque, Y., Schön, D. Listening to the human voice alters sensorimotor brain rhythms. PloS One. 8, e80659 (2013).
  28. Liu, T., et al. Electrophysiological insights into processing nonverbal emotional vocalizations. NeuroReport. 23, 108-112 (2012).
  29. Bruneau, N., et al. Early neurophysiological correlates of vocal versus non-vocal sound processing in adults. Brain Res. 1528, 20-27 (2013).
  30. Flinker, A., et al. Single-Trial speech suppression of auditory cortex activity in humans. J Neurosci. 30, 16643-16650 (2010).
  31. Greenlee, J. D. W., et al. Human auditory cortical activation during self-vocalization. PloS One. 6 (3), e14744 (2011).
  32. Itoh, K., Konoike, N., Iwaoki, H., Igarashi, H., Nakamura, K. A novel "dip-in electrode" method for electrode application to record noninvasive scalp electroencephalograms and evoked potentials in an awake common marmoset. Neuroimage: Reports. 2 (3), 100116 (2022).
  33. Itoh, K., et al. Cerebral cortical processing time is elongated in human brain evolution. Sci Rep. 12 (1), 1103 (2022).
  34. Itoh, K., Nejime, M., Konoike, N., Nakamura, K., Nakada, T. Evolutionary elongation of the time window of integration in auditory cortex: macaque vs. human comparison of the effects of sound duration on auditory evoked potentials. Front Neurosci. 13, 630 (2019).
  35. Itoh, K., Iwaoki, H., Konoike, N., Igarashi, H., Nakamura, K. Noninvasive scalp recording of the middle latency responses and cortical auditory evoked potentials in the alert common marmoset. Hear Res. 405, 108229 (2021).
  36. Itoh, K., Nejime, M., Konoike, N., Nakada, T., Nakamura, K. Noninvasive scalp recording of cortical auditory evoked potentials in the alert macaque monkey. Hear Res. 327, 117-125 (2015).
  37. Konoike, N., et al. Comparison of noninvasive, scalp-recorded auditory steady-state responses in humans, rhesus monkeys, and common marmosets. Sci Rep. 12 (1), 9210 (2022).
  38. Eliades, S. J., Miller, C. T. Marmoset vocal communication: Behavior and neurobiology. Dev Neurobiol. 77 (3), 286-299 (2017).
  39. Ray, S., Hsiao, S. S., Crone, N. E., Franaszczuk, P. J., Niebur, E. Effect of stimulus intensity on the spike-local field potential relationship in the secondary somatosensory cortex. J Neurosci. 28 (29), 7334-7343 (2008).
  40. Leonard, M. K., et al. Large-scale single-neuron speech sound encoding across the depth of human cortex. Nature. 626 (7999), 593-602 (2024).
  41. Dubey, A., Ray, S. Comparison of tuning properties of gamma and high-gamma power in local field potential (LFP) versus electrocorticogram (ECoG) in visual cortex. Sci Rep. 10 (1), 5422 (2020).
  42. Ray, S., Crone, N. E., Niebur, E., Franaszczuk, P. J., Hsiao, S. S. Neural correlates of high-gamma oscillations (60-200 Hz) in Macaque local field potentials and their potential implications in electrocorticography. Journal Neurosci. 28 (45), 11526-11536 (2008).
  43. Buzsáki, G., Anastassiou, C. A., Koch, C. The origin of extracellular fields and currents–EEG, ECoG, LFP and spikes. Nat Rev Neurosci. 13 (6), 407-420 (2012).
  44. Konoike, N., Miwa, M., Ishigami, A., Nakamura, K. Hypoxemia after single-shot anesthesia in common marmosets. J Med Primatol. 46 (3), 70-74 (2017).
This article has been published
Video Coming Soon
Keep me updated:

.

Citer Cet Article
Konoike, N., Miwa, M., Itoh, K., Nakamura, K. Electroencephalography Measurements in Awake Marmosets Listening to Conspecific Vocalizations . J. Vis. Exp. (209), e66869, doi:10.3791/66869 (2024).

View Video