Un système portable capable de mesurer les potentiels évoqués visuellement à l’état d’équilibre a été développé et testé sur 65 joueurs de rugby amateurs pendant 18 semaines pour étudier le SSVEP en tant que biomarqueur électrophysiologique potentiel des commotions cérébrales. Les niveaux de référence des joueurs ont été mesurés avant la saison, avec de nouveaux tests pour la fiabilité, les commotions cérébrales et l’évaluation du rétablissement effectués dans des périodes de temps contrôlées, respectivement.
Un système portable capable de mesurer les potentiels évoqués visuels à l’état d’équilibre (SSVEP) a été développé pour fournir une méthode objective et quantifiable de test d’électroencéphalogramme (EEG) à la suite d’un événement traumatique. Dans cette étude, le système portable a été utilisé sur 65 joueurs de rugby en bonne santé tout au long d’une saison pour déterminer si les SSVEP sont un biomarqueur électrophysiologique fiable pour les commotions cérébrales. Avant la saison de compétition, tous les joueurs ont subi une évaluation SSVEP de base. Au cours de la saison, les joueurs ont été testés à nouveau dans les 72 heures suivant un match pour une évaluation de la fiabilité ou de l’évaluation post-blessure. Dans le cas d’une commotion cérébrale médicalement diagnostiquée, les joueurs ont été réévalués une fois qu’ils ont été jugés rétablis par un médecin. Le système SSVEP se composait d’un smartphone logé dans une trame VR délivrant un stimulus de scintillement de 15 Hz, tandis qu’un casque EEG sans fil enregistrait l’activité occipitale. Les joueurs ont reçu l’ordre de regarder le point de fixation de l’écran tout en restant assis et silencieux. Les électrodes ont été disposées selon la nomenclature de positionnement EEG 10-20, O1-O2 étant les canaux d’enregistrement tandis que P1-P2 les références et le biais, respectivement. Toutes les données EEG ont été traitées à l’aide d’un filtre passe-bande butterworth, d’une transformation de Fourier et d’une normalisation pour convertir les données pour l’analyse de fréquence. Les réponses SSVEP des joueurs ont été quantifiées en un rapport signal/bruit (SNR), 15 Hz étant le signal souhaité, et résumées en groupes d’étude respectifs à des fins de comparaison. Les joueurs ayant subi une commotion cérébrale ont été considérés comme ayant un SNR significativement inférieur à leur niveau de référence; toutefois, après le rétablissement, leur SNR n’était pas significativement différent de celui de référence. Test-retest a indiqué une grande fiabilité de l’appareil pour l’ordinateur portable. Un système SSVEP portable amélioré a également été validé par rapport à un amplificateur EEG établi pour s’assurer que la conception de l’enquête est capable d’obtenir des mesures EEG de qualité de recherche. Il s’agit de la première étude à identifier les différences dans les réponses au SSVEP chez les athlètes amateurs à la suite d’une commotion cérébrale et indique le potentiel du SSVEP comme aide à l’évaluation et à la gestion des commotions cérébrales.
Les gens d’aujourd’hui sont très conscients de la morbidité causée par les lésions cérébrales dans le sport1. Une commotion cérébrale liée au sport (SRC) est une forme de lésion cérébrale traumatique légère (TCC) qui est fréquemment signalée dans les sports de contact tels que le football, le rugby et la boxe 2,3,4. La transduction biomécanique de la force impulsive au cerveau à la suite d’un impact sur le terrain entraîne une perturbation de la fonction neuronale, entraînant des symptômes immédiats et transitoires qui affectent l’état physique, cognitif et émotionnel d’un athlète 1,5. Dans la plupart des cas, ces symptômes se maintiennent dans un court laps de temps, à condition que l’athlète soit traité de manière appropriée et ne soit pas exposé à d’autres impacts6.
Comme le SRC nuit à la santé neurologique des joueurs, les instances dirigeantes du sport sont confrontées au défi d’utiliser un diagnostic précis et opportun des commotions cérébrales pour permettre un protocole de retour au jeu sûr 5,7,8,9. Cependant, la détection des commotions cérébrales peut être empêchée par les athlètes qui minimisent ou refusent les symptômes pour éviter un diagnostic de commotion cérébrale, accélérant ainsi leur retour au jeu. Ces actions peuvent potentiellement augmenter leur risque de syndrome du deuxième impact, une condition dans laquelle un œdème cérébral rapide se forme à la suite d’une deuxième blessure à la tête pendant la phase de récupération de la commotion cérébrale10. De plus, en raison du manque d’éducation sur le diagnostic des commotions cérébrales et de la nature variable de sa définition physiologique, il n’est pas rare que le SRC ne soit pas signalé ou mal diagnostiqué11. Malheureusement, de longues périodes de commotions cérébrales répétées et mal gérées peuvent entraîner une gamme de troubles neurologiques chroniques, tels que l’encéphalopathie traumatique chronique (ETC), qui est fortement associée au SRC 12,13,14.
Dans le but de lutter contre les défis associés au SRC, les organisations sportives utilisent une variété d’outils d’évaluation des commotions cérébrales. L’outil le plus couramment utilisé et le plus accessible, l’outil d’évaluation des commotions cérébrales sportives (SCAT), est un test papier standardisé qui intègre des évaluations physiques et cognitives en combinaison avec la déclaration de symptômes à l’échelle 15,16. Cependant, des études antérieures ont démontré que la déclaration des symptômes est subjective et peu fiable en identifiant les différences entre les sexes au sein des groupes de TCC et les valeurs aberrantes dans le groupe témoin17,18. Les outils plus avancés utilisés au niveau professionnel, tels que l’outil d’évaluation post-commotion cérébrale immédiate (ImPACT), qui fonctionne comme un test neurocognitif informatisé (CNT), sont également victimes de manipulation car ils nécessitent une participation et des efforts actifs de la part de l’athlète. Malgré les contrôles intégrés de manipulation dans les NTC, la recherche a montré qu’ils sont sujets aux effets de plafond et souffrent d’une faible fiabilité19,20. Les limites de ces outils d’évaluation existants, combinées à une meilleure compréhension par le public des effets importants du SRC sur la santé, ont entraîné un besoin critique d’un biomarqueur objectif capable de diagnostiquer avec précision et en temps opportun une commotion cérébrale.
Un domaine prometteur dans l’identification d’un biomarqueur objectif pour les commotions cérébrales est l’électrophysiologie. Il existe de nouvelles preuves que les potentiels liés aux événements, en particulier les potentiels évoqués visuels (VEP), sont altérés à la suite d’une commotion cérébrale21,22. Un sous-ensemble de VEP; Les potentiels évoqués visuels à l’état d’équilibre (SSVEP) sont une fluctuation objective et quantifiable de l’activité électrique qui se produit dans le cerveau en réponse à un ensemble spécifique de stimuli visuels, mesurée par la technologie de l’électroencéphalogramme (EEG)23,24. Les SSVEP offrent une résistance améliorée aux artefacts de bruit et une impédance de contact variable aux mesures VEP conventionnelles. En outre, en raison de la fréquence contrôlée du stimulus visuel, il y a une réduction de la synchronicité entre les enregistrements EEG et le stimulus, ce qui se traduit par un modèle électrique plus simplifié25,26. Cette approche a été validée avec des fréquences comprises entre 12 et 15 Hz produisant une réponse optimale de saillance pour les stimuli de type scintillement27. Dans l’ensemble, ces avantages signifient que les SSVEP offrent une mesure électrophysiologique plus robuste qui peut être utilisée dans un cadre non clinique tel que les terrains de sport et les cabinets de médecins. Cette possibilité d’application secondaire combinée aux résultats positifs de la technologie dans la littérature précédente en fait un candidat prometteur pour l’identification d’un biomarqueur objectif pour le SRC.
L’objectif de cette étude était d’étudier les différences potentielles dans la SSVEP qui ont été enregistrées chez des athlètes qui ont été évalués par un médecin du sport expérimenté comme étant en bonne santé, commotionnés ou récupérés d’une commotion cérébrale récente. La méthodologie de l’étude impliquait que 65 joueurs de rugby à XV amateurs de sexe masculin soient systématiquement évalués avec un système SSVEP portable au cours d’une saison de compétition de 18 semaines. Les joueurs doivent être évalués pour une base de référence avant le début de l’entraînement de contact complet et réévalués dans les 72 heures suivant les matchs compétitifs. Les joueurs qui ont été blessés au cours de la saison ont été évalués pour les commotions cérébrales par le médecin de l’équipe et réévalués avec le système SSVEP pour les lectures post-blessure et de récupération. De plus, cette étude étend son protocole pour valider la capacité du système SSVEP portable à obtenir des lectures EEG de qualité recherche qui peuvent potentiellement aider à l’évaluation secondaire du SRC.
Il s’agit de la première étude à élaborer un protocole qui identifie les différences dans les réponses SSVEP chez les joueurs amateurs amateurs en bonne santé à l’union du rubis aux trois stades d’une commotion cérébrale; pré-blessure (valeur de référence), commotion cérébrale et rétablissement (figure 1). La méthode comprenait le recrutement et la sélection de 65 participants qui étaient systématiquement évalués avec une configuration SSVEP expérimentale au cours d’une saison compétitive. Comme la configuration du SSVEP était relativement simple et portable, toutes les évaluations ont été effectuées dans un environnement non clinique, démontrant l’utilisation potentielle comme évaluation des commotions cérébrales au point de service. L’étude a démontré avec succès que la capacité d’un individu à générer des SSVEP est atténuée à la suite d’une commotion cérébrale diagnostiquée. L’impact dépressif d’une commotion cérébrale a diminué après une période de récupération définie, comme on l’a vu lorsque les valeurs de SSVEP sont revenues à un niveau pré-commotionné pour chaque individu. L’analyse statistique entre les groupes de participants a montré une signification dans les effets d’atténuation SSVEP. La grande fiabilité des tests-retests chez les participants non commotionnés a mis en évidence la stabilité du biomarqueur électrophysiologique dans les systèmes SSVEP portables simples et plus raffinés (tableau 2). De plus, l’accord absolu entre un système SSVEP et un amplificateur EEG traditionnel valide la technologie pour une utilisation en tant qu’aide médicale capable d’obtenir des signaux EEG de qualité de recherche (Figure 10).
Étant donné que cette étude dépendait du bénévolat des participants pour des évaluations post-blessures ainsi que d’évaluations répétées pendant la saison de rugby, certaines modifications logistiques ont dû être apportées à la méthode. Les périodes estimées entre le début des tests et les nouveaux tests devaient être flexibles pour s’adapter aux horaires des participants. Malgré ces mesures, certains joueurs étaient encore perdus à suivre pour diverses raisons diverses, y compris des blessures non liées ou un manque d’intérêt. Cela a abouti à l’utilisation d’un calcul statistique plus complet, ICC, pour la fiabilité de l’appareil sur plusieurs semaines. Aucun événement indésirable à la configuration SSVEP n’a été observé. Certains problèmes logistiques ont été rencontrés qui ont nécessité des modifications mineures du protocole: les cheveux longs ou épais en particulier se sont avérés gênants pour acquérir un bon contact entre le casque et le cuir chevelu du participant. Comme un mauvais contact diminuerait la qualité des lectures EEG (Figure 4), les participants aux cheveux longs ou épais devaient brosser et tenir leurs cheveux sur le côté de leur tête pendant que les capteurs étaient placés. Un critère d’exclusion supplémentaire a été généré en raison de ce problème, où les personnes ayant des coiffures complexes (p. ex., les dreadlocks) ont été exclues de cette étude.
Comme nous l’avons déjà souligné dans le présent document, les outils actuels d’évaluation des commotions cérébrales sont très subjectifs et risquent d’être manipulés par un athlète, ce qui peut ultimement entraver la capacité d’un clinicien à poser un diagnostic d’une importance cruciale34. Certaines études de suivi des athlètes ont tenté d’étudier un biomarqueur plus objectif pour les commotions cérébrales en utilisant des modalités radiologiques telles que l’imagerie par résonance magnétique (IRM) et la tomodensitométrie (TDM). Cependant, ces méthodes ne fournissent que des informations sur les lésions structurelles macroscopiques telles que les hémorragies qui diffèrent de la définition de commotion cérébrale comme une lésion cérébrale fonctionnelle 6,35. Les résultats de cette étude sont étayés par des études antérieures qui ont démontré que la VEP est un biomarqueur fonctionnel36, qui est atténué ou retardé en présence d’une commotion cérébrale 21,37,38. Bien qu’il existe des similitudes dans ces méthodes d’étude VEP précédentes en ce qui concerne notre configuration physique et notre hypothèse, notre étude développe la littérature via l’utilisation de SSVEP sur VEP. De plus, le protocole varie en examinant les évaluations en temps réel des joueurs aux trois stades d’une commotion cérébrale par rapport aux études de cas traditionnelles de contrôle par rapport aux commotions cérébrales. De plus, la méthode étend son pouvoir d’investigation en comparant des systèmes EEG innovants et traditionnels pour distinguer les dissemblances potentielles qui peuvent limiter leur précision dans l’obtention de mesures électrophysiologiques objectives. Ainsi, le protocole utilisé dans cette étude constitue un ajout unique et précieux à la littérature existante sur les biomarqueurs objectifs des commotions cérébrales.
Malgré le succès global de ce protocole, il y a plusieurs limites à noter. Par exemple, un faible degré de variabilité intra-participant du bruit EEG de fond pour l’évaluation effectuée en succession immédiate a été noté. Deux limitations de conception de protocole peuvent s’avérer à l’origine de cette première variabilité : la première étant l’absence de retour d’impédance haute fidélité du système EEG à 14 canaux et les contraintes lâches pour les effets de la fatigue et de l’influence environnementale sur l’attention du sujet. Bien que cette variabilité intra-participante n’ait pas été observée avec les autres systèmes EEG utilisés dans ce protocole, il vaut la peine d’explorer ces effets plus en détail pour confirmer que leur cause est le résultat de la conception du casque et non d’un événement naturel non identifié. Deuxièmement, la plupart des participants avaient des signaux SSVEP plus importants après la deuxième évaluation par rapport à la première (tableau 1). Cela peut être le résultat d’une plus grande familiarité des participants avec le processus d’évaluation et des adaptations comportementales conséquentes à la configuration de l’équipement, y compris la réduction des clignements et de l’agitation lors de la présentation répétée des stimuli. D’autres études sont nécessaires pour déterminer s’il existe effectivement un effet de familiarisation avec le protocole SSVEP et, dans l’affirmative, quelles modifications potentielles doivent être apportées pour réduire son apparition dans les études futures. Enfin, il est important de noter qu’en raison de la dépendance importante à l’égard des volontaires d’une population relativement petite d’individus (ceux qui présentent un risque élevé de commotion cérébrale avec la volonté d’être examinés de manière répétée), cette étude a été limitée à un petit échantillon de 65 participants, dont 12 ont subi une commotion cérébrale. Des études avec une plus grande taille de cohorte seront nécessaires afin d’évaluer la robustesse de l’évaluation des commotions cérébrales par ce protocole, en particulier sa sensibilité et sa spécificité. Il serait également intéressant de voir ce protocole reproduit dans une gamme de groupes d’âge dont les états de développement cérébral varient, de ceux qui sont encore en développement (adolescents) à ceux qui ont un déclin cognitif potentiel (personnes âgées) et de déterminer si la réceptivité diffère ou non de manière significative. En ce qui concerne le système SSVEP amélioré, son étude comparative a mis en évidence les limites intégrées de l’appareil par rapport aux systèmes EEG traditionnels. Les systèmes EEG traditionnels adoptent généralement le système complet de montages 10-20, qui comprend 21 sites d’électrodes (Figure 7B). Le système SSVEP, quant à lui, n’utilise que trois canaux d’électrodes (O1, O2 et Oz) correspondant au cortex visuel (Figure 7A). Cette réduction de la capacité signifie que le système a une portée plus étroite d’applications EEG et limite l’analyse potentielle qui peut être effectuée sur les données électrophysiologiques obtenues dans le cadre de ce protocole.
Comme mentionné précédemment, d’autres recherches sont nécessaires pour surmonter les limites de ce protocole et tester sa force sur une cohorte plus large afin d’évaluer si ses résultats peuvent être généralisés. Plus important encore, des études supplémentaires sont nécessaires pour mieux comprendre les mécanismes sous-jacents à notre découverte de l’atténuation SSVEP. Par exemple, les changements dans la réponse SSVEP trouvés chez nos participants commotionnés sont très probablement des représentations de perturbations de la fonction neuronale, mais il n’est pas encore établi s’il s’agit de phénomènes primaires (par exemple, la substance blanche endommagée) ou secondaires (par exemple, neuroinflammatoires). Une application future potentielle de cette méthode est l’étude de la période de récupération associée à la dépression neuronale et à la commotion cérébrale individualisée au sujet. Un aperçu plus approfondi de cette période de récupération pourrait entraîner des modifications aux règles et règlements de retour au jeu (RTP) qui protègent mieux un athlète blessé. Cette méthode introduit également l’aspect pratique d’un système SSVEP portable appliqué dans des contextes non cliniques, comme une évaluation des commotions cérébrales effectuée rapidement en marge d’un terrain de sport. Cela a le potentiel d’offrir des avantages significatifs non seulement aux professionnels de la santé, mais aussi aux entraîneurs, aux athlètes et à leurs familles respectives pour lutter contre les effets physiologiques négatifs des commotions cérébrales et du syndrome du deuxième impact10,11. La génération de systèmes SSVEP améliorés, tels que le système SSVEP portable utilisé dans cette étude, pourrait voir des équipements et des applications technologiques plus avancés apparaître dans le domaine de la neurophysiologie et du SRC qui s’avéreront bénéfiques pour le succès des études futures.
En résumé, ce protocole s’est avéré fructueux dans son objectif d’identifier le SSVEP comme biomarqueur objectif des commotions cérébrales chez les athlètes de sports de contact. L’étude dans son ensemble fournit des preuves que les SSVEP sont considérablement atténués en présence d’une commotion cérébrale et peuvent être produits de manière fiable à un niveau de qualité de recherche grâce à un système EEG portable simplifié. Nous proposons donc que le SSVEP puisse être utilisé comme aide supplémentaire pour l’évaluation des commotions cérébrales, en particulier l’évaluation secondaire du SRC. D’autres études avec des protocoles plus raffinés, des techniques avancées et un équipement amélioré pourraient s’appuyer sur cette étude et fournir des informations essentielles pour lutter contre les effets néfastes des commotions cérébrales sur la vie des athlètes.
The authors have nothing to disclose.
L’équipement utilisé dans l’expérience initiale (enquête SSVEP) a été fourni par l’École de génie aérospatial, mécanique et mécatronique de l’Université de Sydney. L’équipement utilisé dans la seconde moitié de l’étude, les systèmes SSVEP et EEG intégrés, a été fourni par HeadsafeIP.
Ag-AgCl Electrodes | Compumedics | 97000153 | Disposable EEG electrode Wires |
Cardboard VR | 87002823-01 | VR Frame | |
CaviWipes | Metrex | 13-1100 | Disinfectant Wipes |
Emotiv Xavier | Emotiv | EMO-BCI-ONET-MAC-01 | EEG Headset Software / Contact Quality |
EPOC Felt Sensors | Emotiv | EMO-EPO-FELT-00 | EEG soft electrode contacts |
USB Reciever Universal Model | Emotiv | EMO-EPO-USB-04 | Signal Reciever for 14 channel EEG Headset |
EPOC+ | Emotiv | EPOC+ V1.1A | 14 Channel EEG headset |
Excel 2016 | Microsoft | KB4484437 | Spreadsheet Software |
Grael 4K EEG Amplifier | Compumedics | 928-0002-02 | Clinical EEG / 40 Channel EEG Amplifier Unit |
iPad 5th Generation | Apple | A1822 | iOS Device |
iPhone 6s | Apple | A1633 | iOS Device |
iTunes | Apple | V12.5.5.5 | Mobile Device Management Utility |
MATLAB | MathWorks | R2015b | Numerical Computing Software |
Nurochek iOS App | HeadsafeIP | HS02 | SSVEP iOS App Software |
Nurochek System | HeadsafeIP | HS01 | Portable SSVEP System |
Polyurethane Sensor Cylinders | Headsafe | HSIP01-213 | EEG soft electrode contacts |
Profusion EEG 5 | Compumedics | AH744-00 | Clinical Neurology Software for EEG Amplifier |
Quik-Gel Electrolyte | Compumedics | 92000016 | EEG Conductive Gel |
Renu Fresh Solution | Bausch+Lomb | 435720 | Saline Solution |
SPSS 24 | IBM | CRZ0WML | Statistical Analytics Software |
Ten20 Paste | Weaver | 92100031 | EEG Skin Prep Gel/Paste |
Vaio Pro 11 | Sony | SVP1132A1CL | Computer / Laptop |
Xperia Z1 | Sony | C6906 | LCD Smartphone |