Summary

Rol van diffusie MRI-tractografie in endoscopische endonasale schedelbasischirurgie

Published: July 05, 2021
doi:

Summary

We presenteren een protocol om diffusie MRI-tractografie te integreren in de work-up van de patiënt tot endoscopische endonasale chirurgie voor een schedelbasistumor. De methoden voor het toepassen van deze neuroimaging studies in de pre- en intra-operatieve fase worden beschreven.

Abstract

Endoscopische endonasale chirurgie heeft een prominente rol gekregen in het beheer van complexe schedelbasistumoren. Het maakt de resectie van een grote groep goedaardige en kwaadaardige laesies mogelijk via een natuurlijke anatomische extra-craniale route, vertegenwoordigd door de neusholten, waardoor terugtrekking van de hersenen en neurovasculaire manipulatie worden vermeden. Dit wordt weerspiegeld door het snelle klinische herstel van de patiënten en het lage risico op permanente neurologische gevolgen, wat het belangrijkste voorbehoud is van conventionele schedelbasischirurgie. Deze operatie moet worden afgestemd op elk specifiek geval, rekening houdend met de kenmerken en relatie met omliggende neurale structuren, meestal gebaseerd op preoperatieve neuroimaging. Geavanceerde MRI-technieken, zoals tractografie, zijn zelden toegepast in schedelbasischirurgie vanwege technische problemen: langdurige en gecompliceerde processen om betrouwbare reconstructies te genereren voor opname in het neuronavigatiesysteem.

Dit artikel is bedoeld om het protocol te presenteren dat in de instelling is geïmplementeerd en benadrukt de synergetische samenwerking en teamwork tussen neurochirurgen en het neuroimaging-team (neurologen, neuroradiologen, neuropsychologen, fysici en bio-ingenieurs) met het uiteindelijke doel om de optimale behandeling voor elke patiënt te selecteren, de chirurgische resultaten te verbeteren en de vooruitgang van gepersonaliseerde geneeskunde op dit gebied na te streven.

Introduction

De mogelijkheid om de middellijn van de schedelbasis en paramediane regio’s te benaderen via een voorste route, waarbij de nasale fossae als natuurlijke holtes worden aangenomen, heeft een lange geschiedenis, die meer dan een eeuw teruggaat1. In de afgelopen 20 jaar zijn de visualisatie- en operatieve technologieën echter voldoende verbeterd om hun mogelijkheid uit te breiden om de behandeling van de meest complexe tumoren zoals meningeomen, chordomas, chondrosarcomen en craniofaryngiomen1 uit te breiden vanwege de (1) introductie van de endoscoop, die een panoramisch en gedetailleerd 2D / 3D-beeld van deze regio’s aan de chirurg geeft, (2) de ontwikkeling van intraoperatieve neuronavigatiesystemen en (3) de implementatie van speciale chirurgische instrumenten. Zoals zorgvuldig aangetoond door Kassam et al. en bevestigd door meerdere beoordelingen en meta-analyses, worden de voordelen van deze chirurgische aanpak voornamelijk weergegeven door de kansen om uitdagende schedelbasistumoren te reseceren, waardoor directe terugtrekking van de hersenen of zenuwmanipulatie wordt vermeden, waardoor het risico op chirurgische complicaties en neurologische en visuele gevolgen op lange termijn wordt verminderd2,3,4, 5,6,7,8,9,10,11,12.

Voor meerdere schedelbasis- en hypofyse-diecefale tumoren is het ideale chirurgische doel de afgelopen jaren veranderd van de meest uitgebreide tumorverwijdering mogelijk naar de veiligste verwijdering met behoud van de neurologische functies om de kwaliteit van leven van de patiënt te behouden3. Deze beperking kan worden gecompenseerd door innovatieve en effectieve adjuvante behandelingen, zoals bestralingstherapie (waarbij indien nodig massieve deeltjes zoals proton- of koolstofionen worden gebruikt) en, voor geselecteerde neoplasmata, door chemotherapie als remmers van de BRAF / MEK-route voor de craniofaryngiomen13,14,15.

Om deze doelen na te streven, is een zorgvuldige preoperatieve beoordeling echter cruciaal, om de chirurgische strategie af te stemmen op het specifieke kenmerk van elk geval2. In de meeste centra wordt het MRI-preoperatieve protocol meestal alleen uitgevoerd met standaard structurele sequenties, die de morfologische karakterisering van de laesie bieden. Met deze technieken is het echter niet altijd mogelijk om de anatomische relatie van de tumor met aangrenzende structuren betrouwbaar te beoordelen3. Bovendien kan elke patiënt verschillende pathologie-geïnduceerde functionele reorganisatieprofielen presenteren die alleen detecteerbaar zijn met diffusie MRI-tractografie en functionele MRI (fMRI), die kunnen worden gebruikt om begeleiding te bieden, zowel bij de operatieplanning als bij de intraoperatieve stappen16,17.

Momenteel is fMRI de meest gebruikte neuroimaging-modaliteit voor het in kaart brengen van functionele hersenactiviteit en connectiviteit, als leidraad voor chirurgische planning18,19 en om de uitkomst van de patiënten te verbeteren20. Taakgebaseerde fMRI is de modaliteit bij uitstek om “welsprekende” hersengebieden te identificeren die functioneel betrokken zijn bij specifieke taakuitvoeringen (bijv. Vingertikken, fonemische vloeiendheid), maar is niet van toepassing op de studie van schedelbasistumoren.

Diffusie MRI-tractografie maakt in vivo en niet-invasieve reconstructie van witte stof hersenverbindingen en hersenzenuwen mogelijk, waarbij de hodologische structuur van de hersenen wordt onderzocht21. Verschillende tractografie-algoritmen zijn ontwikkeld om axonale routes te reconstrueren door diffusiviteitsprofielen van watermoleculen te koppelen, geëvalueerd binnen elke hersenvoxel. Deterministische tractografie volgt de dominante diffusiviteitsrichting, terwijl probabilistische tractografie de connectiviteitsverdeling van mogelijke pathways evalueert. Bovendien kunnen verschillende modellen worden toegepast om de diffusiviteit binnen elke voxel te evalueren, en het is mogelijk om twee hoofdcategorieën te definiëren: modellen met één vezel, zoals het diffusietensormodel, waarbij een enkele vezeloriëntatie wordt geëvalueerd, en modellen met meerdere vezels, zoals bolvormige deconvolutie, waarbij verschillende kruisingsvezeloriëntaties worden gereconstrueerd22,23. Ondanks het methodologische debat over diffusie MRI-tractografie, is het nut ervan in de neurochirurgische workflow momenteel vastgesteld. Het is mogelijk om de dislocatie van het wittestofkanaal en de afstand tot de tumor te evalueren, met behoud van specifieke wittestofverbindingen. Bovendien kunnen diffusietensorbeeldvorming (DTI) -kaarten, met name fractionele anisotropie (FA) en gemiddelde diffusiviteit (MD), worden toegepast om microstructurele witte stofveranderingen te beoordelen die verband houden met mogelijke tumorinfiltratie en voor longitudinale tractusmonitoring. Al deze kenmerken maken diffusie MRI-tractografie een krachtig hulpmiddel voor zowel pre-chirurgische planning als intra-operatieve besluitvorming door middel van neuronavigatiesystemen24.

De toepassing van tractografietechnieken op schedelbasischirurgie is echter beperkt door de behoefte aan gespecialiseerde technische kennis en het tijdrovende werk om diffusie MRI-sequentie-acquisitie, analyseprotocol en opname van tractografieresultaten in neuronavigatiesystemen te optimaliseren25. Ten slotte zijn verdere beperkingen te wijten aan de technische moeilijkheden om deze analyses uit te breiden van intraparenchymale naar extra-parenchymale witte stofstructuren, als hersenzenuwen. Inderdaad, alleen recente studies presenteerden voorlopige resultaten die probeerden geavanceerde MRI- en schedelbasischirurgie te integreren26,27,28.

Het huidige artikel presenteert een protocol voor de multidisciplinaire behandeling van hypofyse-diencephalische en schedelbasistumoren met behulp van diffusie MRI-tractografie. De implementatie van dit protocol in de instelling is het resultaat van de samenwerking tussen neurochirurgen, neuro-endocrinologen en het neuroimaging team (inclusief klinische en bioinformatica expertise) om een effectieve geïntegreerde multi-axiale benadering van deze patiënten te bieden.

In het centrum hebben we multidisciplinaire protocollen geïntegreerd voor het beheer van patiënten met schedelbasistumoren, om een zo informatief mogelijke beschrijving te geven en om het chirurgische plan aan te passen en te personaliseren. We laten zien dat dit protocol zowel in de klinische als in de onderzoekssetting kan worden toegepast voor elke patiënt met een schedelbasistumor om de behandelingsstrategie te begeleiden en de kennis over de hersenmodificaties veroorzaakt door deze laesies te verbeteren.

Protocol

Het protocol volgt de ethische normen van het Local Research Committee en met de verklaring van Helsinki van 1964 en de latere wijzigingen of vergelijkbare ethische normen. 1. Selectie van de patiënten Hanteer de volgende inclusiecriteria: patiënten ouder dan 18 jaar, volledig meewerkend, met een tumor van de schedelbasis of hypofyse-diencephalisch gebied. Patiënten uitsluiten met contra-indicatie voor MRI (d.w.z. een pacemaker of ferromagnetisch materiaal) of die zich p…

Representative Results

Een 55-jarige vrouw presenteerde zich met progressieve visuele tekorten. Haar medische voorgeschiedenis was onopvallend. Bij oogheelkundige evaluatie werd bilaterale vermindering van de gezichtsscherpte (6/10 in het rechteroog en 8/10 in het linkeroog) onthuld en het gecomputeriseerde gezichtsveld vertoonde volledige bitemporale hemianopie. Er waren geen verdere tekorten zichtbaar bij neurologisch onderzoek, maar de patiënt meldde aanhoudende asthenie en een toename van honger- en dorstg…

Discussion

De toepassing van het gepresenteerde protocol resulteerde in een veilige en effectieve behandeling van een van de meest uitdagende intracraniale tumoren, zoals een craniofaryngioom dat de3e ventrikel binnendringt, mogelijk een nieuwe horizon openen voor een laesie die ongeveer een eeuw geleden door H. Cushing werd gedefinieerd als het meest verbijsterende intracraniale neoplasma1. De combinatie van nauwkeurige preoperatieve planning, integratie van geavanceerde MRI-technieken en multidi…

Divulgations

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

We willen graag de radiologietechnici en verpleegkundigen van de Neuroradiology Area, IRCCS Istituto delle Scienze Neurologiche di Bologna, en hun coördinator Dr. Maria Grazia Crepaldi bedanken voor hun samenwerking.

Materials

BRAF V600E-specific clone VE1 Ventana
Dural Substitute Biodesign, Cook Medical
Endoscope Karl Storz, 4mm in diameter, 18 cm in length, Hopkins II – Karl Storz Endoscopy
Immunohistochemical staining instrument  Ventana Benchmark, Ventana Medical Systems
MRI 3T Magnetom Skyra, Siemens Health Care
Neuronavigator Stealth Station S8 Surgical Navigation System, MEDTRONIC

References

  1. Wang, A. J., Zaidi, H. A., Laws, E. D. History of endonasal skull base surgery. Journal of Neurosurgical Sciences. 60 (4), 441-453 (2016).
  2. Kassam, A. B., Gardner, P., Snyderman, C., Mintz, A., Carrau, R. Expanded endonasal approach: fully endoscopic, completely transnasal approach to the middle third of the clivus, petrous bone, middle cranial fossa, and infratemporal fossa. Neurosurgical Focus. 19 (1), 6 (2005).
  3. Schwartz, T. H., Morgenstern, P. F., Anand, V. K. Lessons learned in the evolution of endoscopic skull base surgery. Journal of Neurosurgery. 130 (2), 337-346 (2019).
  4. Cossu, G., et al. Surgical management of craniopharyngiomas in adult patients: a systematic review and consensus statement on behalf of the EANS skull base section. Acta Neurochirurgica. 162 (5), 1159-1177 (2020).
  5. Komotar, R. J., Starke, R. M., Raper, D. M., Anand, V. K., Schwartz, T. H. Endoscopic endonasal compared with microscopic transsphenoidal and open transcranial resection of craniopharyngiomas. World Neurosurgery. 77 (2), 329-341 (2012).
  6. Clark, A. J., et al. Endoscopic surgery for tuberculum sellae meningiomas: a systematic review and meta-analysis. Neurosurgical Review. 36 (3), 349-359 (2013).
  7. Ditzel Filho, L. F., et al. Endoscopic Endonasal Approach for Removal of Tuberculum Sellae Meningiomas. Neurosurgical Clinics of North America. 26 (3), 349 (2015).
  8. Labidi, M., et al. Clivus chordomas: a systematic review and meta-analysis of contemporary surgical management. Journal of Neurosurgical Science. 60 (4), 476-484 (2016).
  9. Cannizzaro, D., et al. Microsurgical versus endoscopic trans-sphenoidal approaches for clivus chordoma: a pooled and meta-analysis. Neurosurgical Review. , (2020).
  10. Fujii, T., Platt, A., Zada, G. Endoscopic Endonasal Approaches to the Craniovertebral Junction: A Systematic Review of the Literature. Journal of Neurological Surgery: Part B Skull Base. 76 (6), 480-488 (2015).
  11. Tubbs, R. S., Demerdash, A., Rizk, E., Chapman, J. R., Oskouian, R. J. Complications of transoral and transnasal odontoidectomy: a comprehensive review. Child’s Nervous System. 32 (1), 55-59 (2016).
  12. Zoli, M., et al. Endoscopic approaches to orbital lesions: case series and systematic literature review. Journal of Neurosurgery. 3, 1 (2020).
  13. Jensterle, M., et al. Advances in the management of craniopharyngioma in children and adults. Radiology and Oncology. 53 (4), 388-396 (2019).
  14. Roque, A., Odia, Y. BRAF-V600E mutant papillary craniopharyngioma dramatically responds to combination BRAF and MEK inhibitors. CNS Oncology. 6 (2), 95-99 (2017).
  15. Marucci, G., et al. Targeted BRAF and CTNNB1 next-generation sequencing allows proper classification of nonadenomatous lesions of the sellar region in samples with limiting amounts of lesional cells. Pituitary. 18 (6), 905-911 (2015).
  16. Silva, M. A., See, A. P., Essayed, W. I., Golby, A. J., Tie, Y. Challenges and techniques for presurgical brain mapping with functional MRI. NeuroImage Clinical. 17, 794-803 (2017).
  17. Duffau, H. Lessons from brain mapping in surgery for low-grade glioma: insights into associations between tumor and brain plasticity. The Lancet Neurology. 4 (8), 476-486 (2005).
  18. Maesawa, S., et al. Evaluation of resting state networks in patients with gliomas: connectivity changes in the unaffected side and its relation to cognitive function. PloS One. 10 (2), 0118072 (2015).
  19. Gonen, T., et al. Intra-operative multi-site stimulation: Expanding methodology for cortical brain mapping of language functions. PloS One. 12 (7), 0180740 (2017).
  20. Pillai, J. J. The evolution of clinical functional imaging during the past 2 decades and its current impact on neurosurgical planning. American Journal of Neuroradiology. 31 (2), 219-225 (2010).
  21. Bizzi, A. Presurgical mapping of verbal language in brain tumors with functional MR imaging and MR tractography. Neuroimaging Clinics of North America. 19 (4), 573-596 (2009).
  22. Dell’Acqua, F., Tournier, J. D. Modelling white matter with spherical deconvolution: How and why. NMR in Biomedicine. 32 (4), 3945 (2019).
  23. Maier-Hein, K. H., et al. The challenge of mapping the human connectome based on diffusion tractography. Nature Communications. 8 (1), 1349 (2017).
  24. Costabile, J. D., Alaswad, E., D’Souza, S., Thompson, J. A., Ormond, D. R. Current Applications of Diffusion Tensor Imaging and Tractography in Intracranial Tumor Resection. Frontiers in Oncology. 9, 426 (2019).
  25. Jacquesson, T., et al. Full tractography for detecting the position of cranial nerves in preoperative planning for skull base surgery: technical note. Journal of Neurosurgery. , 1-11 (2019).
  26. Zolal, A., et al. Comparison of probabilistic and deterministic fiber tracking of cranial nerves. Journal of Neurosurgery. 127 (3), 613-621 (2017).
  27. Ung, N., et al. A Systematic Analysis of the Reliability of Diffusion Tensor Imaging Tractography for Facial Nerve Imaging in Patients with Vestibular Schwannoma. Journal of Neurological Part B Skull Base. 77 (4), 314-318 (2016).
  28. Anik, I., et al. Visual Outcome of an Endoscopic Endonasal Transsphenoidal Approach in Pituitary Macroadenomas: Quantitative Assessment with Diffusion Tensor Imaging Early and Long-Term Results. World Neurosurgery. 12, 691-701 (2018).
  29. Oldfield, R. C. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 9 (1), 97-113 (1971).
  30. Yushkevich, P. A., et al. User-Guided Segmentation of Multi-modality Medical Imaging Datasets with ITK-SNAP. Neuroinformatics. 17 (1), 83-102 (2019).
  31. Tournier, J. D., Calamante, F., Connelly, A. Robust determination of the fibre orientation distribution in diffusion MRI: non-negativity constrained super-resolved spherical deconvolution. NeuroImage. 35 (4), 1459-1472 (2007).
  32. Mormina, E., et al. Optic radiations evaluation in patients affected by high-grade gliomas: a side-by-side constrained spherical deconvolution and diffusion tensor imaging study. Neuroradiology. 58 (11), 1067-1075 (2016).
  33. Hales, P. W., et al. Delineation of the visual pathway in paediatric optic pathway glioma patients using probabilistic tractography, and correlations with visual acuity. Neuroimage Clinical. 11 (17), 541-548 (2017).
  34. Testa, C., et al. The effect of diffusion gradient direction number on corticospinal tractography in the human brain: an along-tract analysis. Magma. 30 (3), 265-280 (2017).
  35. Talozzi, L., et al. Along-tract analysis of the arcuate fasciculus using the Laplacian operator to evaluate different tractography methods. Magnetic Resonance Imaging. 54, 183-193 (2018).
  36. Zoli, M., et al. Postoperative outcome of body core temperature rhythm and sleep-wake cycle in third ventricle craniopharyngiomas. Neurosurgical Focus. 41 (6), 12 (2016).
  37. Foschi, M., et al. Site and type of craniopharyngiomas impact differently on 24-hour circadian rhythms and surgical outcome. A neurophysiological evaluation. Autonomic Neuroscience. 208, 126-130 (2017).
  38. Mojón, A., Fernández, J. R., Hermida, R. C. Chronolab: an interactive software package for chronobiologic time series analysis written for the Macintosh computer. Chronobiology International. 9 (6), 403-412 (1992).
  39. Hardesty, D. A., Montaser, A. S., Beer-Furlan, A., Carrau, R. L., Prevedello, D. M. Limits of endoscopic endonasal surgery for III ventricle craniopharyngiomas. Journal of Neurosurgical Sciences. 62 (3), 310-321 (2018).
  40. Lee, W. H., et al. Effect of Dexmedetomidine Combined Anesthesia on Motor evoked Potentials During Brain Tumor Surgery. World Neurosurgery. 123, 280-287 (2019).
  41. Barazi, S. A., et al. Extended endoscopic transplanum-transtuberculum approach for pituitary adenomas. British Journal of Neurosurgery. 27 (3), 374-382 (2013).
  42. Singh, H., et al. Intraoperative Neurophysiological Monitoring for Endoscopic Endonasal Approaches to the Skull Base: A Technical Guide. Scientifica. , 1751245 (2016).
  43. Mazzatenta, D., et al. Outcome of Endoscopic Endonasal Surgery in Pediatric Craniopharyngiomas. World Neurosurgery. 134, 277-288 (2020).
  44. Milanese, L., et al. Antibiotic Prophylaxis in Endoscopic Endonasal Pituitary and Skull Base Surgery. World Neurosurgery. 106, 912-918 (2017).
  45. Hadad, G., et al. A novel reconstructive technique after endoscopic expanded endonasal approaches: vascular pedicle nasoseptal flap. Laryngoscope. 116 (10), 1882-1886 (2006).
  46. Zoli, M., et al. Cavernous sinus invasion by pituitary adenomas: role of endoscopic endonasal surgery. Journal of Neurosurgical Sciences. 60 (4), 485-494 (2016).
  47. Louis, D. N., et al. The 2016 World Health Organization classification of tumors of the central nervous system: a summary. Acta Neuropathologica. 131 (6), 803-820 (2016).
  48. Coury, J. R., Davis, B. N., Koumas, C. P., Manzano, G. S., Dehdashti, A. R. Histopathological and molecular predictors of growth patterns and recurrence in craniopharyngiomas: a systematic review. Neurosurgical Review. 43 (1), 41-48 (2020).
  49. Prieto, R., et al. Craniopharyngioma adherence: a comprehensive topographical categorization and outcome-related risk stratification model based on the methodical examination of 500 tumors. Neurosurgical Focus. 41 (6), 13 (2016).
  50. Cagnazzo, F., Zoli, M., Mazzatenta, D., Gompel, J. J. V. Endoscopic and Microscopic Transsphenoidal Surgery of Craniopharyngiomas: A Systematic Review of Surgical Outcomes Over Two Decades. Journal of Neurological Surgery: part A Central European Neurosurgery. 79 (3), 247-256 (2018).
  51. Cavallo, L. M., et al. The endoscopic endonasal approach for the management of craniopharyngiomas: a series of 103 patients. Journal of Neurosurgery. 121, 100-113 (2014).
  52. Andersson, J. L., Skare, S., Ashburner, J. How to correct susceptibility distortions in spin-echo echo-planar images: application to diffusion tensor imaging. Neuroimage. 20 (2), 870-888 (2003).
  53. Castellano, A., Cirillo, S., Bello, L., Riva, M., Falini, A. Functional MRI for Surgery of Gliomas. Current Treatment Options in Neurology. 19 (10), 34 (2017).
  54. Elowe-Gruau, E., et al. Childhood craniopharyngioma: hypothalamus-sparing surgery decreases the risk of obesity. Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. 98 (6), 2376-2382 (2013).
  55. Jacquesson, T., et al. Overcoming Challenges of Cranial Nerve Tractography: A Targeted Review. Neurosurgery. 84 (2), 313-325 (2019).

Play Video

Citer Cet Article
Zoli, M., Talozzi, L., Mitolo, M., Lodi, R., Mazzatenta, D., Tonon, C. Role of Diffusion MRI Tractography in Endoscopic Endonasal Skull Base Surgery. J. Vis. Exp. (173), e61724, doi:10.3791/61724 (2021).

View Video