Summary

BrainBeats en tant que plugin EEGLAB open-source pour analyser conjointement les signaux EEG et cardiovasculaires

Published: April 26, 2024
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Summary

La boîte à outils BrainBeats est un plugin EEGLAB open-source conçu pour analyser conjointement les signaux EEG et cardiovasculaires (ECG/PPG). Il comprend l’évaluation des potentiels évoqués par les battements cardiaques (HEP), l’analyse basée sur les caractéristiques et l’extraction d’artefacts cardiaques à partir de signaux EEG. Le protocole aidera à étudier l’interaction cerveau-cœur à travers deux lentilles (HEP et fonctionnalités), améliorant ainsi la reproductibilité et l’accessibilité.

Abstract

L’interaction entre le cerveau et le système cardiovasculaire suscite de plus en plus d’attention en raison de son potentiel à faire progresser notre compréhension de la physiologie humaine et à améliorer les résultats en matière de santé. Cependant, l’analyse multimodale de ces signaux est difficile en raison de l’absence de directives, d’outils statistiques et de traitement du signal standardisés, d’interfaces utilisateur graphiques (GUI) et d’automatisation pour le traitement de grands ensembles de données ou l’augmentation de la reproductibilité. Un autre vide existe dans les méthodes standardisées d’extraction des caractéristiques de l’EEG et de la variabilité de la fréquence cardiaque (HRV), ce qui compromet les diagnostics cliniques ou la robustesse des modèles d’apprentissage automatique (ML). En réponse à ces limitations, nous introduisons la boîte à outils BrainBeats. Mis en œuvre en tant que plugin EEGLAB open-source, BrainBeats intègre trois protocoles principaux : 1) Heartbeat-evoked potentials (HEP) et oscillations (HEO) pour évaluer l’interaction cerveau-cœur verrouillée dans le temps avec une précision de la milliseconde ; 2) l’extraction de caractéristiques EEG et HRV pour examiner les associations/différences entre diverses mesures cérébrales et cardiaques ou pour construire des modèles ML robustes basés sur les caractéristiques ; 3) Extraction automatisée d’artefacts cardiaques à partir de signaux EEG pour éliminer toute contamination cardiovasculaire potentielle lors de l’analyse EEG. Nous fournissons un tutoriel étape par étape pour appliquer ces trois méthodes à un ensemble de données open source contenant simultanément des signaux EEG, ECG et PPG à 64 canaux. Les utilisateurs peuvent facilement affiner les paramètres pour répondre à leurs besoins de recherche uniques à l’aide de l’interface utilisateur graphique (GUI) ou de la ligne de commande. BrainBeats devrait rendre la recherche sur l’interaction cerveau-cœur plus accessible et reproductible.

Introduction

Pendant longtemps, l’approche réductionniste a dominé la recherche scientifique en physiologie et cognition humaines. Cette approche consistait à disséquer des processus corporels et mentaux complexes en composants plus petits et plus gérables, ce qui permettait aux chercheurs de se concentrer sur des systèmes individuels de manière isolée. Cette stratégie est née en raison des défis liés à l’étude de la nature complexe et interconnectée du corps et de l’esprit humains1. Le réductionnisme a joué un rôle déterminant dans la compréhension isolée des sous-systèmes individuels, comme l’élucidation du rôle des canaux ioniques et des potentiels d’action pour la communication neuronale2 ou cardiaque3 . Cependant, une lacune importante subsiste dans notre compréhension de la façon dont ces systèmes isolés interagissent à une échelle spatiale et temporelle plus large. Le cadre multimodal (intégratif ou écologique) considère le corps humain comme un système multidimensionnel complexe, où l’esprit n’est pas considéré comme un produit du cerveau mais comme une activité de l’être vivant, une activité qui intègre le cerveau dans les fonctions quotidiennes du corps humain4. Les approches multimodales et réductionnistes ne sont pas exclusives, tout comme nous ne pouvons pas étudier un neurone sans le cerveau entier ou le cerveau entier sans comprendre les propriétés individuelles des neurones. Ensemble, ils ouvrent la voie à une compréhension plus complète et synergique de la santé humaine, de la pathologie, de la cognition, de la psychologie et de la conscience. La présente méthode vise à faciliter l’investigation multimodale de l’interaction entre le cerveau et le cœur en fournissant une analyse conjointe de l’électroencéphalographie (EEG) et des signaux cardiovasculaires, à savoir l’électrocardiographie (ECG) et la photopléthysmographie (PPG). Cette boîte à outils, implémentée sous la forme d’un plugin EEGLAB dans MATLAB, répond aux limites méthodologiques existantes et est rendue open source pour faciliter l’accessibilité et la reproductibilité dans le domaine scientifique. Il met en œuvre les dernières directives et recommandations dans sa conception et ses paramètres par défaut pour encourager les utilisateurs à suivre les meilleures pratiques connues. La boîte à outils proposée devrait être une ressource précieuse pour les chercheurs et les cliniciens intéressés à 1) étudier les potentiels évoqués par les battements cardiaques, 2) extraire des caractéristiques des signaux EEG et ECG/PPG, ou 3) supprimer les artefacts cardiaques des signaux EEG.

Recherche cœur-cerveau
La relation entre le cœur et le cerveau a été historiquement étudiée via des méthodes de neuroimagerie telles que l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf) et la tomographie par émission de positrons (TEP). À l’aide de ces outils, les chercheurs ont mis en évidence certaines régions du cerveau associées au contrôle cardiovasculaire (par exemple, la manipulation de la fréquence cardiaque et de la pression artérielle5), montré l’influence de la fréquence cardiaque sur le signal BOLD6, ou identifié des voies cerveau-corps potentielles contribuant aux maladies coronariennes (c’est-à-dire la pression artérielle évoquée par le stress7). Bien que ces études aient considérablement fait progresser notre compréhension de l’interaction complexe entre le système nerveux central (SNC) et la fonction cardiovasculaire, ces techniques de neuroimagerie sont coûteuses, ont une disponibilité limitée et sont confinées à des laboratoires contrôlés, ce qui limite leur praticité pour des applications réelles et à grande échelle.

En revanche, l’EEG et l’ECG/PPG sont des outils plus abordables et portables qui offrent la possibilité d’étudier les interactions cerveau-cœur dans des contextes et des populations plus diversifiés ou sur de plus longues périodes, offrant ainsi de nouvelles opportunités. L’ECG mesure les signaux électriques générés par chaque battement cardiaque lorsque le cœur se contracte et se détend via des électrodes placées sur la peau (généralement sur la poitrine ou les bras)8. La PPG mesure les changements de volume sanguin dans les tissus microvasculaires (c’est-à-dire le débit sanguin et le pouls) à l’aide d’une source lumineuse (par exemple, une LED) et d’un photodétecteur (généralement placé sur le bout d’un doigt, un poignet ou un front), en s’appuyant sur la façon dont le sang absorbe plus de lumière que les tissus environnants9. Les deux méthodes fournissent des informations précieuses sur la fonction cardiovasculaire, mais servent des objectifs différents et offrent des types de données distincts. Comme l’ECG, l’EEG enregistre les champs électriques générés par l’activité synchronisée de milliers de neurones corticaux qui se propagent à travers la matrice extracellulaire, les tissus, le crâne et le cuir chevelu jusqu’à ce qu’ils atteignent les électrodes placées à la surface du cuir chevelu10. En tant que telle, l’utilisation de l’EEG et de l’ECG/PPG est très prometteuse pour faire progresser notre compréhension des processus physiologiques, cognitifs et émotionnels sous-jacents aux interactions cerveau-cœur et de leurs implications pour la santé et le bien-être humains. Par conséquent, la capture de l’interaction cœur-cerveau à partir d’EEG, de signaux ECG/PPG avec la boîte à outils BrainBeats peut être particulièrement utile pour les domaines scientifiques suivants : diagnostic et prévisions cliniques, apprentissage automatique (ML) du big data, autosurveillance du monde réel11 et imagerie cérébrale/corporelle mobile (MoBI)12,13.

Deux approches pour l’analyse conjointe des signaux EEG et ECG
Il existe deux approches principales pour étudier les interactions entre l’EEG et les signaux cardiovasculaires :

Les potentiels évoqués par les battements de cœur (HEP) dans le domaine temporel : les potentiels liés aux événements (ERP), et les oscillations évoquées par les battements de cœur (HEO) dans le domaine temps-fréquence : perturbations spectrales liées aux événements (ERSP) et cohérence inter-essais (ITC). Cette approche examine comment le cerveau traite chaque battement de cœur. Avec une précision de l’ordre de la milliseconde (ms), cette méthode exige que les deux séries chronologiques soient parfaitement synchronisées et que les battements cardiaques soient marqués dans les signaux EEG. Cette approche a suscité de l’intérêt ces dernières années 14,15,16,17,18,19.

Approche basée sur les caractéristiques : cette approche extrait les caractéristiques de l’EEG et de la variabilité de la fréquence cardiaque (VFC) des signaux continus et examine les associations entre eux. Cela a été fait indépendamment pour l’EEG (souvent appelé EEG quantitatif ou qEEG20), l’ECG21, 22, 23 et le PPG24, 25, 26. Cette approche présente des applications prometteuses en capturant à la fois les variables liées à l’état et aux caractères. Notez que, pour les signaux EEG et cardiovasculaires, plus l’enregistrement est long, plus la variable de caractère 27,28,29 est dominante. Ainsi, les applications dépendent des paramètres d’enregistrement. Les analyses basées sur les caractéristiques suscitent un intérêt croissant, fournissant de nouvelles mesures quantitatives pour prévoir le développement des troubles mentaux et neurologiques, la réponse au traitement ou la rechute 30,31,32,33,34,35. Cette approche est particulièrement convaincante avec des ensembles de données volumineux et réels (p. ex., clinique, surveillance à distance), qui peuvent être obtenus plus facilement grâce aux récentes innovations en matière de neurotechnologie portable11. Une application moins explorée est l’identification d’associations entre des caractéristiques spécifiques du cerveau et du cœur, mettant en évidence la dynamique sous-jacente potentielle du système nerveux central. La variabilité de la fréquence cardiaque (VFC) peut être calculée à partir des signaux ECG et PPG. Il fournit des informations sur le système nerveux autonome (SNA) en mesurant les variations des intervalles de temps entre les battements cardiaques (c’est-à-dire les intervalles normaux à normaux)27. L’augmentation de l’activité sympathique (SNS) (par exemple, pendant le stress ou l’exercice) réduit généralement la VFC, tandis que l’activité parasympathique (PNS) (par exemple, pendant la relaxation) l’augmente. Un rythme respiratoire plus lent augmente généralement la VFC en raison de l’augmentation de l’activité du SNP, en particulier pour les enregistrements courts (<10 min)27. Des scores de VFC plus élevés suggèrent généralement un VNA plus résilient et adaptable, tandis qu’une VFC plus faible peut indiquer du stress, de la fatigue ou des problèmes de santé sous-jacents. Les enregistrements longs de la VFC (c’est-à-dire au moins 24 heures) fournissent un pronostic prédictif pour divers problèmes de santé, notamment les maladies cardiovasculaires, le stress, l’anxiété et certains troubles neurologiques27. Des mesures telles que la pression artérielle, la fréquence cardiaque ou le taux de cholestérol donnent des informations sur l’état du système cardiovasculaire. En revanche, la VFC ajoute un aspect dynamique, montrant comment le cœur réagit au stress et s’en remet .

Les avantages de BrainBeats par rapport aux méthodes existantes
Bien qu’il existe des outils, comme nous le verrons ci-dessous, pour traiter les signaux cardiovasculaires et EEG indépendamment les uns des autres, ils ne peuvent pas être analysés conjointement. De plus, la plupart des moyens disponibles pour traiter les signaux cardiovasculaires impliquent des licences coûteuses, ne permettent pas de traitement automatisé (particulièrement avantageux pour les grands ensembles de données), ont des algorithmes propriétaires qui empêchent la transparence et la reproductibilité, ou nécessitent des compétences de programmation avancées en ne fournissant pas d’interface utilisateur graphique (GUI)36. À notre connaissance, quatre boîtes à outils MATLAB open-source prennent en charge l’analyse HEP/HEO avec une interface graphique : la boîte à outils ecg-kit37, le pipeline BeMoBIL38, le plugin HEPLAB EEGLAB39 et la boîte à outils CARE-rCortex40. Bien que HEPLAB, BeMoBIL et ecg-kit facilitent l’analyse HEP en détectant les battements cardiaques et en les marquant dans les signaux EEG, ils ne fournissent pas d’analyse statistique ou sont limités au domaine temporel (c’est-à-dire HEP). Le plug-in CARE-rCortex a résolu ces problèmes en prenant en charge l’ECG et les signaux respiratoires, l’analyse du domaine temps-fréquence, les statistiques et les méthodes avancées de normalisation et de correction de base adaptées à l’analyse HEP/HEO. Cependant, il utilise la méthode Bonferroni pour la correction statistique de l’erreur de type 1 (c’est-à-dire les faux positifs), qui est trop conservatrice et non physiologiquement solide pour les applications EEG, ce qui entraîne une augmentation des erreurs de type II (c’est-à-dire les faux négatifs)41. De plus, la boîte à outils n’offre pas d’accès en ligne de commande pour l’automatisation. Enfin, des études récentes déconseillent les méthodes de correction de base 42,43,44, car elles réduisent le rapport signal/bruit (SNR) et sont statistiquement inutiles et indésirables.

Pour remédier à ces limitations, nous vous présentons la boîte à outils BrainBeats, actuellement implémentée en tant que plugin EEGLAB open-source dans l’environnement MATLAB. Il intègre les avantages suivants par rapport aux méthodes précédentes :

1) Une interface graphique facile à utiliser et des capacités en ligne de commande (pour les programmeurs visant à effectuer un traitement automatisé). 2) Des algorithmes, des paramètres et des lignes directrices validés pour le traitement des signaux cardiovasculaires, tels que la détection des pics R, l’interpolation des artefacts RR et le calcul des mesures de la VFC (p. ex., implanter des lignes directrices pour le fenêtrage, le rééchantillonnage, la normalisation, etc.27,45,46). Ceci est important car Vest et al. ont démontré comment des différences modestes dans ces étapes de traitement peuvent conduire à des résultats divergents, contribuant au manque de reproductibilité et d’applicabilité clinique des mesures de la VRH46. 3) Algorithmes validés, paramètres par défaut et directives pour le traitement des signaux EEG, y compris le filtrage et le fenêtrage44,47, le reréférencement48,49, la suppression des canaux anormaux et des artefacts 50,51,52, la décomposition ICA optimisée et la classification des composants indépendants 53,54,55,56. Les utilisateurs peuvent affiner tous les paramètres de prétraitement ou même prétraiter leurs données EEG avec la méthode de leur choix avant d’utiliser la boîte à outils en fonction de leurs besoins (par exemple, avec EEGLAB clean_rawdata plugin50,52, le pipeline BeMoBIL38, le pipeline PREP57, etc.). 4) Les potentiels évoqués par les battements cardiaques (HEP, c’est-à-dire le domaine temporel) et les oscillations (HEO ; perturbations spectrales liées aux événements avec des méthodes d’ondelettes ou de FFT, et la cohérence inter-essais sont disponibles via le logiciel standard EEGLAB) à partir des signaux ECG. Des statistiques paramétriques et non paramétriques avec corrections pour les erreurs de type 1 sont disponibles via le logiciel standard d’EEGLAB. Les statistiques non paramétriques comprennent les statistiques de permutation et les corrections spatio-temporelles pour les comparaisons multiples (par exemple, le clustering spatio-temporel ou l’amélioration du cluster sans seuil)58,59. Les utilisateurs peuvent utiliser le plug-in LIMO-EEG pour mettre en œuvre une modélisation linéaire hiérarchique, qui tient bien compte de la variance à l’intérieur et entre les sujets et met en œuvre une approche univariée de masse sans hypothèse avec un contrôle robuste des erreurs de type I et II60,61. Les analyses statistiques des données HEP/HEO peuvent être effectuées dans les domaines des canaux et des composants indépendants. 5) Analyse HEP/HEO et HRV à partir de signaux PPG (pour la première fois pour HEP/HEO). 6) Prend en charge l’extraction conjointe des caractéristiques EEG et HRV pour la première fois. 7) La boîte à outils fournit diverses visualisations de données pour inspecter les signaux à diverses étapes de traitement nécessaires et les sorties au niveau du sujet.

Méthode Détecter les pics R de l’ECG Détection des ondes R de PPG HEP/HEO Caractéristiques de l’EEG et de la VFC Supprimer les artefacts cardiaques de l’EEG Interface graphique Ligne de commande
Kit ECG X X X X
BeMoBIL X X X
HEPLAB X X X X
CARE-rCortex X X X X
BrainBeats X X X X X X X

TABLEAU 1 : Nouveautés apportées par BrainBeats par rapport à des méthodes similaires préexistantes.

Informations pour aider les lecteurs à décider si la méthode leur convient
Cette boîte à outils convient à tout chercheur ou clinicien disposant de données EEG et ECG/PPG. Le plugin ne prend pas encore en charge l’importation de signaux EEG et ECG/PPG à partir de fichiers séparés (bien que cette fonctionnalité soit bientôt disponible). La boîte à outils convient à toute personne souhaitant effectuer des analyses HEP/HEO, extraire des caractéristiques EEG et/ou HRV avec des méthodes standardisées, ou simplement supprimer des artefacts cardiaques des signaux EEG. Voir la figure 1 pour un schéma fonctionnel résumant le flux global et les méthodes de BrainBeats.

Figure 1
GRAPHIQUE 1. Schéma fonctionnel résumant l’architecture globale et le flux de BrainBeats. Les opérations communes aux trois méthodes sont brunes. Les opérations spécifiques aux potentiels évoqués par battement de cœur (HEP) et aux oscillations (HEO) sont vertes. Les opérations spécifiques à l’extraction des caractéristiques EEG et HRV sont bleues. Les opérations spécifiques à l’élimination des artefacts cardiaques des signaux EEG sont rouges. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Protocol

Le consentement éclairé de chaque participant a été obtenu, et le comité d’éthique de l’Université fédérale de l’Oural a approuvé le protocole expérimental. 1. Exigences de BrainBeats Installez MATLAB et EEGLAB sur l’ordinateur. EEGLAB peut être téléchargé à l’https://github.com/sccn/eeglab et décompressé (ou cloné pour les utilisateurs de Git) n’importe où sur l’ordinateur. Consultez la page GitHub …

Representative Results

Tout d’abord, le plug-in BrainBeats a été utilisé pour prétraiter les données EEG et ECG, identifier et supprimer les artefacts, et analyser les potentiels évoqués par les battements cardiaques (HEP) et les oscillations (HEO). BrainBeats a réussi à détecter les intervalles RR à partir du signal ECG et de certains artefacts RR (Figure 2). BrainBeats a également signalé dans la fenêtre de commande que 11/305 (3,61 %) des pulsations étaient sig…

Discussion

Étapes critiques du protocole
Les étapes critiques sont décrites aux étapes 1.1 à 1.4. Des avertissements et des messages d’erreur sont mis en place à divers endroits de la boîte à outils pour aider les utilisateurs à comprendre pourquoi ils peuvent rencontrer des problèmes (par exemple, l’emplacement des électrodes n’est pas chargé dans les données EEG, la longueur du fichier est trop courte pour calculer une mesure fiable de la VFC à ultra-basse …

Offenlegungen

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

L’Institut des Sciences Noétiques a soutenu ces recherches. Nous remercions les développeurs des algorithmes open-source originaux qui ont été adaptés pour développer certains des algorithmes de BrainBeats.

Materials

EEGLAB Swartz Center for Computational Neuroscience (SCCN) Free/Open-source
MATLAB The Mathworks, Inc. Requires a license
Windows PC Lenovo, Inc.

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Cannard, C., Wahbeh, H., Delorme, A. BrainBeats as an Open-Source EEGLAB Plugin to Jointly Analyze EEG and Cardiovascular Signals. J. Vis. Exp. (206), e65829, doi:10.3791/65829 (2024).

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